Relative energy accumulation in soma and gonad tissues of female Dosidicus gigas and relation to environmental effects
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摘要: 为了从能量积累角度掌握茎柔鱼 (Dosidicus gigas) 的生活史策略，利用组织能量密度测定技术和广义线性混合效应模型 (Generalized linear mixed-effects models, GLMM) 对东太平洋茎柔鱼的肌肉、性腺等组织的相对能量积累及其与栖息海域环境因子之间的关系进行了分析。结果显示，东太平洋茎柔鱼以肌肉组织能量积累为主 (相对能量积累占70%以上)，性腺组织能量积累相对较低。在生理性发育期至功能性成熟期，肌肉组织相对能量积累下降显著，性腺组织相对能量积累明显；在功能性成熟期，肌肉组织相对能量积累回升显著。肌肉组织和性腺组织的相对能量积累与栖息海域海表温度无显著相关性，但与栖息海域叶绿素 a 质量浓度存在显著的效应关系，并与采样经度分布密切相关。研究表明，东太平洋茎柔鱼在性腺发育开始后能量积累逐渐增加对生殖发育的投入分配，但在繁殖产卵期保持较好的肌肉组织状态，肌肉、性腺组织的相对能量积累更多取决于栖息海域的初级生产力。Abstract: In order to understand the life history strategy of Dosidicus gigas in terms of energy accumulation, we applied the methodology tissue energy density technique and generalized linear mixed-effects models (GLMM) to investigate the relative energy accumulation in soma and gonad tissues. The specimens of D. gigas were collected from the commercial jigging fisheries during 2017 and 2019. The results show that soma tissue was the largest organ for energy accumulation, accounting for at least 70% of the total energy of D. gigas, while gonad tissues accumulated a small portion of energy. The relative energy accumulation in soma tissue declined significantly from physiologically maturing stage to functionally mature stage, followed by a significant rebound at the spawning stage. In contrast, the relative energy accumulation in gonad tissues showed an increasing trend after the onset of physiologically maturing, reaching a peak at the stage of functionally mature. The relative energy accumulation in soma was not significantly correlated with sea surface temperature, neither was the relative energy accumulation in gonad tissues. However, there was a significant relationship between the relative energy accumulation in both soma and gonad tissues and sea surface chlorophyll-a concentration. There was also a significant relationship between the relative energy accumulation in soma and gonad tissues and sampling longitudes in the East Pacific Ocean. These observations indicate that D. gigas increases energy allocation to gonadal development after the onset of physiologically maturing, and maintains somatic condition during the spawning period. The relative energy accumulation in soma and gonad tissues may be more likely related to marine production, due to larger relative energy accumulation associated with higher chlorophyll-a concentration.
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组织能量的积累方式及储备水平与生物体的生活史策略密切相关，并决定着生物体的繁衍成功率[1-2]。在生长发育过程中，头足类的能量积累主要包括肌肉组织和性腺组织能量积累[3]。肌肉组织能量积累主要贮存于胴体、足腕和尾鳍等肌肉组织中[4-5]。性腺开始发育后，这些个体所摄食和积累的能量均较大部分投入于生殖发育、配子发生成熟等[6]。同时，头足类对海洋环境波动变化敏感，在不同的栖息环境压力下能量积累及生殖投入方式具有相当的灵活性和环境适应性[3,7]。最近研究发现，栖息海域的水温和叶绿素a (Chl-a) 质量浓度等是主要影响因子，不仅影响着肌肉组织的能量积累过程，还会对生殖发育的能量投入及分配产生重要影响[3,6]。
茎柔鱼 (Dosidicus gigas) 隶属于柔鱼科、茎柔鱼属，广泛分布在东太平洋海域，栖息水层深度可达1 200 m[8]。茎柔鱼生命周期短、世代更替快，是海洋生态系统中的重要生态类群[9]，也是世界上远洋鱿钓渔业的重要捕捞对象[10]。作为1~2年生的短生命周期种类，茎柔鱼的生长发育易受栖息海域环境变化影响，并随之作用于盈余能量的积累与分配[6,9]。目前初步研究发现，茎柔鱼的肌肉和性腺组织能量积累随性腺发育显著增加[6,11]。然而，茎柔鱼营多次产卵策略、产卵结束后便死去[12-13]，生殖投入为收入-资本混合型 (Mixed income-capital breeding)[14]，如何在生长发育过程中权衡摄入盈余能量在肌肉、性腺组织之间的投入分配，并响应栖息海域环境的变化，对其资源生物量及种群稳定性有着重要的理论价值和实践意义。因此，本研究根据2017—2019年在东太平洋公海茎柔鱼资源商业捕捞期间采集的茎柔鱼样本，结合采样海域海表温度 (Sea surface temperature, SST)、叶绿素a质量浓度等环境因子，对其生长发育过程中肌肉、性腺等组织的相对能量积累及与环境因子间的关系进行探讨，旨在进一步认知该种类能量积累的环境效应关系，为掌握其生长发育特性提供参考，并为可持续开发利用该种类资源提供生物学基础。
1. 材料与方法
1.1 材料来源和生物学测定
茎柔鱼样本采集自我国远洋鱿钓渔业渔获物，采集时间为2017年2—8月，2018年1月、5—8月和2019年1—4月、10—11月，采集海域为东太平洋赤道海域至秘鲁外海，采样站点分布在80°29'W—120°32'W、0°20'S—7°25'N (图1)。根据远洋鱿钓渔船相对流动的作业特点，在每个采样站点随机采集样本，样本采集后经冷冻保存运回岸上实验室。
实验室解冻后进行生物学测定，测定内容包括胴长 (Mantel length, ML)、体质量 (Body mass, BM) 和性腺成熟度 (Maturity stage, MAT)。胴长测定精确至1 mm，质量精确至1 g。根据ICES[15]性腺成熟度划分标准，结合实验观察，将茎柔鱼的性腺成熟度划分为Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ、Ⅵ、Ⅶ和Ⅷ 8个时期。在发育等级上，Ⅰ—Ⅲ期为性腺发育未成熟期 (Ⅰ为未发育，Ⅱ为开始发育，Ⅲ为生理性发育)，Ⅳ—Ⅵ期为性腺发育成熟期 (Ⅳ—Ⅴ为生理性发育成熟，Ⅵ为功能性发育成熟)，Ⅶ和Ⅷ期分别为繁殖产卵期和繁殖后期。本实验茎柔鱼样本中未见繁殖后期个体。
茎柔鱼的性腺发育滞后于个体生长，且性腺组织在生理性发育开始后才迅速生长增大[9]。同时，茎柔鱼具有全年生长、全年繁殖的生活史特点[9]。因此，本研究以采样月份和性腺发育成熟度为参考，随机挑选每个月份、每个性腺发育成熟时期 (Ⅲ—Ⅶ期) 的雌性样本15尾 (不足则全部挑选) 进行组织能量密度的测定分析，共测定分析了112尾 (表1)。每尾样本切取胴体腹部肌肉约10 g，摘取卵巢、缠卵腺、输卵管复合体 (含输卵管和输卵管腺)，各组织样品称取湿质量后分别置于离心管中，随后及时放入−40 ℃冰箱冷冻保存。
表 1 茎柔鱼雌性实验样本的生物学数据Table 1. Biological information of female D. gigas samples for experiment性腺成熟度
Maturity stage样本 Sample 胴长 Mantle length/mm 体质量 Body mass/g 数目
Number占比
Proportion/%范围
Range均值±标准差
$ \overline { X}\pm { \rm {SD}}$范围
Range均值±标准差
$ \overline { X}\pm { \rm {SD}}$Ⅲ 38 33.93 171~440 287.48±60.67 175~2 114 799.25±518.85 Ⅳ 21 18.75 205~581 362.32±107.33 230~4 529 1 601.52±1 364.71 Ⅴ 9 8.04 222~567 360.67±134.63 310~5 349 2 002.63±1 869.69 Ⅵ 38 33.93 210~641 501.86±119.73 205~7 293 3 598.87±1 636.30 Ⅶ 5 4.46 160~507 366.25±146.64 1 250~4 039 2 478.20±1 261.12 总计 Total 112 100 160~641 367.72.±128.75 175~7 293 2 184.49±2 247.48 1.2 采样海域的海表温度、叶绿素a质量浓度
东太平洋海域位于太平洋东部、拉丁美洲西部，海流系统丰富，北部有加利福尼亚寒流、北赤道暖流，南部则受到秘鲁寒流、南赤道暖流的影响[16-17]。该海域上升流及营养盐丰富，是天然的海洋生物栖息场所，也是重要的茎柔鱼鱿钓渔业渔场[18-19]。采样海域的海表温度和叶绿素a质量浓度下载自美国NOAA海洋观测中心ERDDAP数据服务终端(https://oceanwatch.pifsc.noaa.gov/erddap/index.html)。其中，海表温度数据库ID为CRW_sst_v1_0_monthly，各采样站点的海表温度为17~28 ℃ (图2-a)；叶绿素a质量浓度数据库ID为esa-cci-chla-monthly-v5-0，各采样站点的叶绿素a质量浓度为0.16~0.49 mg·m−3 (图2-b)。
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图 2 东太平洋茎柔鱼采样站点的海表温度和叶绿素 a质量浓度Figure 2. Sea surface temperature and Chl-a concentration of D. gigas sampling stations in East Pacific Ocean1.3 组织能量测定
肌肉、卵巢、缠卵腺、输卵管复合体等样品组织于−40 ℃冷冻24~36 h后，置于冷冻干燥机 (Scientz-10N) −50 ℃下冷冻干燥24~36 h，之后称取各组织干质量 (Dry mass, DM)，精确至0.01 g；随后将各干燥组织于研磨机 (Scientz-48) 中研磨粉碎；最后利用Parr 6400型氧弹热量仪 (Parr Instrument Company, Moline, IL, USA) 测定各组织的能量密度 (Energy density, Ed)。
各组织的能量积累 (Energy accumulation, Ea) 和相对能量积累(Relative energy accumulation, Ra) 通过以下公式进行计算:
$$ {\rm{Ea}}_i = {\rm{Ed}}_i \times {\rm{Tw}}_i \times {\rm{Dw}}_i /{\rm{Ww}}_i $$ (1) $$ {\rm{Ra}}_i= {\rm{Ea}}_i /{\rm{Te}}_i \times 100 $$ (2) 式中: Ea为组织能量积累 (kJ)；Ed为组织能量密度 (kJ·g−1)；Tm为组织的总湿质量 (g); Dw为组织能量密度测定样品冷冻干燥后的干质量(g)；Ww为组织能量密度测定样品冷冻干燥前的湿质量 (g)；Ra为组织相对能量积累(%)；Te为实验样本个体的总能量积累，计算实验样本个体肌肉、性腺等组织能量积累之和 (kJ)；i为肌肉、卵巢、缠卵腺或输卵管复合体。
1.4 统计分析
利用广义线性混合效应模型 (Generalized linear mixed-effects models, GLMM)，拟合分析茎柔鱼肌肉、性腺等组织相对能量积累与采样海域海表温度、叶绿素a浓度、经度和纬度的关系。为了避免出现过参数化，模型分析中不考虑解析因子的交互作用。模型分析中以采样月份嵌套于采样年份作为随机效应变量，模型方程[20]如下：
$$ {\rm{Ra}}={\text{α}}_0+{\text{α}}_1{\rm{SST}}+{\text{α}}_2{\rm{Chla}}+{\text{α}}_3{\rm{Lon}}+{\text{α}}_4{\rm{Lat}}+\varepsilon $$ (3) 式中：Ra为肌肉、性腺(含卵巢、缠卵腺、输卵管复合体)、卵巢、缠卵腺或输卵管复合体的相对能量积累，模型拟合中进行平方根转化；α0为“采样年份∶采样月份”对模型截距的随机影响，α1、α2、α3、α4分别为海表温度 (SST)、叶绿素a质量浓度 (Chla)、经度(Lon)、纬度 (Lat) 对组织相对能量积累的效应，
$\varepsilon $ 为模型误差项。经方差膨胀因子 (Variance inflation factor, VIF) 分析显示，肌肉、性腺和卵巢组织相对能量积累GLMM模型中纬度的VIF>10，故最后模型分析中去除纬度因子；缠卵腺、输卵管复合体组织相对能量积累GLMM模型中经纬度的VIF>10，最后模型分析中去除经纬度因子。利用R平台进行数据的处理分析。实验数据以“平均值±标准差 (
$ \overline X \pm {\rm{SD}} $ )”表示。利用单样本Kolmogorov-Smirnoff分析检验肌肉、性腺等组织相对能量积累数据的正态性，若符合正态分布，利用单因素方差分析 (One-way ANOVA) 检验这些组织相对能量积累在不同性腺发育成熟度之间的差异性，并进行Tukey HSD随后检验；若不符合正态分布则采用Kruskall-Wallis非参数检验分析差异性，利用Games-Howell HSD进行随后的显著性检验。广义线性混合效应模型使用程序包lme4[21]进行回归分析。显著性水平为P<0.05。2. 结果
茎柔鱼个体的胴长介于160~641 mm，体质量介于175~7 293 g，其中性腺发育成熟个体胴长介于205~641 mm，体质量介于205~7 293 g (表1)。个体的肌肉组织能量积累介于908.48~25 974.02 kJ; 性腺组织能量积累介于10.51~3 530.32 kJ，其中缠卵腺、输卵管复合体和卵巢的组织能量积累分别介于2.29~1 976.96 kJ、6.24~2 592.10 kJ和7.07~1 511.17 kJ。
2.1 肌肉组织相对能量的积累
结果显示，茎柔鱼肌肉组织的相对能量积累介于69.75%~99.87%，Ⅲ—Ⅵ期下降显著 (F=27.97, P<0.01)，在Ⅵ期时相对能量积累最小，平均值为 (84.68±6.05)%；随后在Ⅶ期，肌肉组织相对能量积累有所增加，平均值为 (94.40±1.16)% (图3-a)。同时，肌肉组织的相对能量积累与胴长呈线性函数关系 (
$ \mathrm{R}\mathrm{e}= 100.32-0.022 \mathrm{M}\mathrm{L} $ ，R2=0.15，P=0.00083，图3-b)。![]()
图 3 茎柔鱼肌肉组织相对能量积累随性腺发育的变化及与胴长的关系Figure 3. Changes of relative energy accumulation in soma tissue of D. gigas with gonadal maturity and relation to mantle length2.2 性腺组织的相对能量的积累
茎柔鱼性腺组织的相对能量积累介于0.24%~30.25%，Ⅲ期的相对能量积累增加显著 (F=33.46, P<0.05)，至Ⅵ期时达到最大值，平均值为(15.32±6.04)% (图4-a)。在Ⅶ期，性腺组织相对能量积累下降显著，平均值为(5.59±1.16)%。性腺组织相对能量积累与胴长呈显著的函数关系 (
$ \mathrm{R}\mathrm{e}= -0.32+0.022 \; \mathrm{M}\mathrm{L} $ ，R2=0.15，P=0.000 83，图4-b)。![]()
图 4 茎柔鱼性腺组织相对能量积累随性腺发育的变化及与胴长的关系Figure 4. Changes of relative energy accumulation in gonad tissues of D. gigas with gonadal maturity and relation to mantle length性腺组织中卵巢组织相对能量积累介于0.13%~12.06%，输卵管复合体组织相对能量积累介于0.09%~15.63%，缠卵腺组织相对能量积累介于0.02%~14.70%。卵巢、输卵管复合体和缠卵腺相对组织能量积累在不同性腺成熟度均存在显著差异 (卵巢：F=16.16, P<0.05；输卵管复合体：F=5.45, P<0.05；缠卵腺：F=10.23, P<0.05)；并且随着性腺发育，3个组织相对能量积累不断增大，在Ⅵ期时达到最大；随后在Ⅶ期有所下降 (图5)。
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图 5 茎柔鱼卵巢、输卵管复合体和缠卵腺组织相对能量积累随性腺发育的变化分布Figure 5. Changes of relative energy accumulation in tissues of ovary, oviducts and nidamental glands with gonadal maturity for D. gigas2.3 肌肉、性腺组织相对能量积累与环境因子关系
GLMM模型分析显示，肌肉组织相对能量积累与叶绿素a质量浓度、经度存在显著相关性 (叶绿素a：t=3.85，P<0.05；经度：t=−2.74，P=0.01)，与海表温度无显著相关性 (t=−1.61, P=0.13)，模型的合计方差解析率为56% (R2=0.56，表2)。其中，肌肉组织相对能量积累随叶绿素a质量浓度的升高而增加 (图6-a)，与采样经度成负相关关系，相对能量积累自东向西逐渐下降 (图6-b)。
表 2 茎柔鱼肌肉组织相对能量积累与环境因子、经度的广义线性混合效应模型结果Table 2. Results of generalized linear mixed-effects model of soma relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas效应
Effect模型参数因子
Model parameter估计
Estimated效应方差
Variance标准偏差
Std. Dev.t P 随机效应
Random effect采样月份∶采样年份
Sampling month∶ Sampling year— 0.03 0.18 — — 采样年份 Sampling year — 3.88×10−3 0.06 — — 残差 Residual — 0.08 0.28 — — 固定效应
Fixed effect截距 Intercept 7.20 — 2.07 10.95 1.75×10−6 海表温度 SST −0.09 — 0.19 −1.61 0.13 叶绿素 Chla 2.90 — 3.52 3.85 9.48×10−4 经度 Lon −0.04 — 0.06 −2.74 0.01 ![]()
图 6 茎柔鱼肌肉、性腺组织相对能量积累与叶绿素 a质量浓度、采样经度的关系Figure 6. Relationships between relative energy accumulation in soma and gonad tissues and Chl-a mass concentration and sampling longitude for D. gigas类似于肌肉组织相对能量积累，茎柔鱼性腺组织相对能量积累亦与叶绿素a质量浓度、采样经度密切相关 (叶绿素a：t=−3.55，P<0.05；经度：t=2.52，P=0.03)，与海表温的相关性不显著 (t=1.47, P=0.17)，模型的合计方差解析率为63% (R2=0.63，表3)。GLMM效应关系图显示，叶绿素a质量浓度对性腺组织相对能量积累产生负影响效应，采样经度则对性腺组织相对能量积累产生正效应关系 (图6-c和图6-d)。
表 3 茎柔鱼性腺组织相对能量积累与环境因子、经度的广义线性混合效应模型结果Table 3. Results of generalized linear mixed-effects model of gonad tissues relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas效应
Effect模型参数因子
Model parameter估计
Estimated效应方差
Variance标准偏差
Std. Dev.t P 随机效应
Random effect采样月份∶采样年份
Sampling month∶ Sampling year— 0.03 0.18 — — 采样年份 Sampling year — 3.88×10−3 0.06 — — 残差 Residual — 0.08 0.28 — — 固定效应
Fixed effect截距 Intercept 7.20 — 2.07 10.95 1.75×10−6 海表温度 SST −0.09 — 0.19 −1.61 0.13 叶绿素 Chla 2.90 — 3.52 3.85 9.48×10−4 经度 Lon −0.04 — 0.06 −2.74 0.01 2.4 性腺各组织相对能量积累与环境因子关系
GLMM 模型分析结果显示，茎柔鱼卵巢相对能量积累与叶绿素a质量浓度和采样经度密切相关(叶绿素a：t=−3.40，P<0.05；经度：t=2.41，P=0.03)，模型的合计方差解析率为49% (R2=0.49，表4)。GLMM效应关系图显示，卵巢组织相对能量积累与叶绿素a质量浓度呈负相关，随叶绿素a质量浓度的增加而降低；与经度呈正效应关系，随着经度的增加而增大 (图7)。然而，茎柔鱼缠卵腺和输卵管复合体的相对能量积累均与海表温度、叶绿素a质量浓度无显著相关性 (表5)。
表 4 茎柔鱼卵巢组织相对能量积累与环境因子、经度的广义线性混合效应模型结果Table 4. Results of generalized linear mixed-effects model of ovary relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas效应
Effect模型参数因子
Model parameter估计
Estimated效应方差
Variance标准偏差
Std.Dev.t P 随机效应
Random effect采样月份：采样年份
Sampling month：Sampling year— 0.13 0.35 — — 采样年份 Sampling year — 0.00 0.00 — — 残差 Residual — 0.28 0.53 — — 固定效应
Fixed effect截距 Intercept 4.95 — 3.91 4.00 3.13×10−3 海表温度 SST 0.16 — 0.40 1.61 0.13 叶绿素 Chla −4.84 — 6.54 −3.40 2.82×10−3 经度 Lon 0.06 — 0.12 2.41 0.03 表 5 茎柔鱼输卵管、缠卵腺组织相对能量积累与环境因子的广义线性混合效应模型的固定效应结果Table 5. Results of generalized linear mixed-effects models fixed effects of relative energy accumulation in oviducts and nidamental glands performed on environmental factor for D. gigas组织
Tissue参数
Variable估计
Estimated标准误差
Std. Errort P 输卵管
Oviduct截距 Intercept 2.51 3.26 1.65 0.18 海表温度 SST −0.05 0.08 −1.09 0.39 叶绿素 Chla 1.88 12.89 0.55 0.59 缠卵腺
Nidamental gland截距 Intercept 4.43 3.76 3.21 0.02 海表温度 SST −0.09 0.12 −1.92 0.11 叶绿素 Chla −3.17 6.24 −1.85 0.09 ![]()
图 7 茎柔鱼卵巢组织相对能量积累与叶绿素 a质量浓度、采样经度的关系Figure 7. Relationships between relative energy accumulation of ovary tissues and Chl-a mass concentration and sampling longitude for D. gigas3. 讨论
3.1 肌肉、性腺组织相对能量积累
通常大洋性头足类的性腺发育滞后于个体生长[4-5]，在生长发育前期以体细胞生长为主，性腺组织发育相对缓慢，摄食能量更多地用于肌肉组织生长[22-24]；在生理性发育开始后，性腺组织发育迅速，摄食能量的投入分配增加，能量积累随之增大[22-23,25]。本研究发现，茎柔鱼在生长发育过程中肌肉组织相对能量积累占比在70%及以上，性腺组织相对能量积累占比较低。然而，自生理性发育期至功能性发育成熟期，茎柔鱼肌肉组织相对能量积累显著下降，性腺组织相对能量积累迅速增加，且前者与胴长呈负相关关系，后者随着胴长的增加而增大。此结果与大洋性头足类性腺发育滞后于个体生长的生活史策略[4-5]相一致。
本研究还发现，茎柔鱼肌肉组织相对能量积累在Ⅵ期达到最低值，随后在Ⅶ期显著增加，说明繁殖产卵个体保持能量积累对肌肉组织的投入分配，可能与其产卵策略密切相关。茎柔鱼为多次产卵者，繁殖期可持续3~4个月，最少产卵次数为8~12次[12-13]，在生殖能量需求较大时其肌肉组织存储能量可转化供给性腺组织发育和配子发生成熟[14,23]。在其他头足类中，比如澳洲双柔鱼 (Nototodarus gouldi)[26]、鸢乌贼 (Sthenoteuthis oualaniensis)[24,27]等营多次产卵策略的种类也表现出在繁殖产卵期间保持较好的肌肉组织质量，而营终端产卵策略种类如强壮桑椹乌贼 (Onykia ingens)[28-29]、南极黵乌贼 (Gonatus antarcticus)[29]等则较快速地转化肌肉组织存储能量供给性腺组织发育及配子发生成熟。可见，在繁殖产卵期间保持肌肉组织能量积累以维持组织质量特征，可能是营多次产卵策略种类的共有特征，以实现其生殖价值的最大化[30]。
此外，营多次产卵策略的生物种类保持繁殖产卵期间的摄食行为，但是摄食强度会因生殖活动呈下降趋势，随之摄入能量减少，摄食能量在肌肉、性腺等组织间的投入分配将重新权衡[31]。已有研究表明，茎柔鱼在繁殖产卵期间的摄食强度会有所下降[32-33]，故而其摄食能量积累将减少。本研究显示，茎柔鱼卵巢、输卵管复合体和缠卵腺3组织的相对能量积累自生理性发育期至功能性发育成熟期增加显著，结果与这些组织绝对能量积累随着性腺发育的变化趋势相一致[6]。然而在Ⅶ期，卵巢、输卵管复合体和缠卵腺3组织的相对能量积累均显著下降，说明繁殖产卵个体的生殖能量投入分配在减少。值得注意的是，茎柔鱼在繁殖产卵后卵黄卵母细胞及成熟卵子数量逐渐下降[12]，这可能影响其生殖能量积累的占比。因此，后续研究中仍需要加强该种类能量积累途径及能量积累在肌肉、性腺组织之间的投入分配研究，以确定组织间的相对能量积累变化过程，深入阐明能量积累的产卵策略特殊性。
3.2 肌肉、性腺组织相对能量积累的环境效应
头足类的海域分布具有一定的生长发育特殊性，并且影响肌肉和性腺等组织的能量积累[4]。有研究显示，茎柔鱼肌肉和性腺组织能量积累与栖息海域地理位置之间的关系存在组织特殊性[6,11]。本研究发现，茎柔鱼肌肉组织相对能量积累自高经度海域向低经度海域增加，而性腺组织相对能量积累与海域经度的关系则相反，自高经度海域向低经度海域呈下降趋势，原因可能与茎柔鱼索饵育肥洄游及随后的产卵洄游习性有关。研究表明，秘鲁附近海域是茎柔鱼的重要产卵孵化场，孵化仔鱼往往随秘鲁海流向西北向的赤道海域索饵洄游，性腺发育成熟后再次反向洄游至秘鲁外海繁殖产卵[34-36]。索饵育肥洄游期既是大洋性头足类组织能量积累的重要时期，也是这些种类肌肉组织生长、性腺发育的关键时期[4]。因此，本研究结果进一步佐证了该种类组织能量积累的海域分布特殊性及组织间能量积累的差异性。
头足类作为典型的机会主义者，其生长快、生命周期短，且生长发育对栖息环境波动变化的敏感性高[4]。已有研究表明，栖息海域水温是影响大洋性头足类生长发育的重要环境因子，并对能量积累产生重要影响[3,7]。韩飞等[6]也报道了茎柔鱼肌肉、性腺组织绝对能量积累与海表温度存在显著的效应关系。但本研究发现茎柔鱼雌性个体的肌肉、性腺组织的相对能量积累均与海表温无显著相关性，这也可能是两者与栖息海域环境因子的GLMM模型合计方差解释率 (56%和63%) 均较低的原因。这种差异性可能由生物种类在一定的适温范围内具有相对稳定的生殖能量投入占比[37]所致。在适宜的栖息环境温度下，生物个体的基础代谢率较稳定，能量积累对机体生长和性腺发育的投入分配处于动态平衡状态，从而引起组织间相对能量积累的稳定性[38]。Moltschaniwskyj和Martı́nez [39]、Pecl和Moltschaniwskyj[40]分别报道了椭乌贼 (Sepia elliptica) 和澳大利亚拟乌贼 (Sepioteuthis australis) 在适温范围内肌肉、性腺组织间的相对能量积累较为稳定。本研究采样站点的表层水温为17~28 ℃，处于茎柔鱼的温度耐受范围内 (4.0~32 ℃)[9]，故导致能量积累在其肌肉、性腺组织间的相对投入分配与栖息海域水温无显著相关性，但具体原因有待后续深入研究。
栖息海域生产力也是大洋性头足类生长发育的重要影响因子，并对其组织能量积累过程和生殖投入产生重要影响。比如，在海域生产力较高时，阿根廷滑柔鱼的组织能量积累可达到最大值[3]，枪乌贼 (Loligo vulgaris) 和澳大利亚拟乌贼则表现出较高的生殖投入和较大的生殖价值[7,40]。本研究中茎柔鱼雌性个体肌肉、性腺组织相对能量积累均与栖息海域叶绿素a质量浓度呈显著的效应关系，结果与韩飞等[6]的相近。然而，茎柔鱼雌性个体肌肉组织相对能量积累与叶绿素a质量浓度呈正相关关系，而性腺组织相对能量积累则随着叶绿素a质量浓度的增加呈下降趋势，说明两者肌肉和性腺组织相对能量积累对海域生产力的效应关系存在组织特殊性。值得注意的是，茎柔鱼与其他头足类也表现出“活在今天”的机会主义型生活史策略，食性贪婪，摄食强度与海域生产力密切相关[9,34]。同时，在繁殖产卵期间，该种类保持摄食行为和体细胞生长，生殖能量以现场食物摄食转化投入为主，以实现多次产卵行为[12-14,23]。因此，可推测茎柔鱼在叶绿素a质量浓度较高的海域具有较好的摄食能量积累，以优化能量积累在肌肉、性腺组织间的相对投入分配。
此外，GLMM模型结果显示输卵管、缠卵腺组织相对能量积累均与海域环境因子 (海表温度、叶绿素a质量浓度) 无显著效应关系，说明两者相对能量积累相对独立于栖息海域环境的波动变化。这可能与输卵管、缠卵腺两组织的绝对能量积累形式密切相关，前者起着暂存成熟卵子的作用，性腺发育成熟之后绝对能量积累的多寡更多决定于成熟卵子存储量的多少[6]；后者的绝对能量积累则与其组织大小相关，且其组织生长在性腺发育成熟期基本处于平稳水平[41]。相反，卵巢组织相对能量积累与叶绿素a质量浓度呈显著的效应关系，与性腺组织相对能量积累的环境效应关系结果相一致。这可能是由于卵巢组织能量营养物质积累容易受到栖息海域生产力波动变化的影响[3,7]所致。然而，这种单个性腺组织相对能量的环境效应关系仍需后续深入研究。
4. 结论
本研究利用组织能量密度测定技术对东太平洋茎柔鱼肌肉、性腺组织相对能量积累进行分析，发现其在生长发育过程中以肌肉组织的能量积累为主，性腺组织相对能量积累自生理性发育期至功能性发育成熟期增加显著，肌肉组织在繁殖产卵期保持较好的积累状态。同时，应用广义线性混合模型，分析了茎柔鱼肌肉、性腺组织的相对能量积累与栖息海域环境因子的效应关系，发现这两种组织相对能量积累与栖息海域叶绿素a质量浓度存在显著的效应关系，而与海表温度无显著相关性。上述结果表明，东太平洋茎柔鱼在生理性发育开始后能量积累逐渐倾向于性腺组织发育，在繁殖产卵期保持较好的肌肉组织状态以完成多次繁殖产卵行为。能量积累在肌肉、性腺组织间的相对投入分配不受栖息海域水温波动变化的影响，而可能更多地取决于栖息海域生产力，但具体原因还需要加强能量积累途径及其在组织间投入分配的环境效应研究，以确定组织间的相对能量积累变化过程。
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图 2 东太平洋茎柔鱼采样站点的海表温度和叶绿素 a质量浓度
Figure 2. Sea surface temperature and Chl-a concentration of D. gigas sampling stations in East Pacific Ocean
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图 3 茎柔鱼肌肉组织相对能量积累随性腺发育的变化及与胴长的关系
Figure 3. Changes of relative energy accumulation in soma tissue of D. gigas with gonadal maturity and relation to mantle length
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图 4 茎柔鱼性腺组织相对能量积累随性腺发育的变化及与胴长的关系
Figure 4. Changes of relative energy accumulation in gonad tissues of D. gigas with gonadal maturity and relation to mantle length
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图 5 茎柔鱼卵巢、输卵管复合体和缠卵腺组织相对能量积累随性腺发育的变化分布
Figure 5. Changes of relative energy accumulation in tissues of ovary, oviducts and nidamental glands with gonadal maturity for D. gigas
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图 6 茎柔鱼肌肉、性腺组织相对能量积累与叶绿素 a质量浓度、采样经度的关系
Figure 6. Relationships between relative energy accumulation in soma and gonad tissues and Chl-a mass concentration and sampling longitude for D. gigas
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图 7 茎柔鱼卵巢组织相对能量积累与叶绿素 a质量浓度、采样经度的关系
Figure 7. Relationships between relative energy accumulation of ovary tissues and Chl-a mass concentration and sampling longitude for D. gigas
表 1 茎柔鱼雌性实验样本的生物学数据
Table 1 Biological information of female D. gigas samples for experiment
性腺成熟度
Maturity stage样本 Sample 胴长 Mantle length/mm 体质量 Body mass/g 数目
Number占比
Proportion/%范围
Range均值±标准差
$ \overline { X}\pm { \rm {SD}}$范围
Range均值±标准差
$ \overline { X}\pm { \rm {SD}}$Ⅲ 38 33.93 171~440 287.48±60.67 175~2 114 799.25±518.85 Ⅳ 21 18.75 205~581 362.32±107.33 230~4 529 1 601.52±1 364.71 Ⅴ 9 8.04 222~567 360.67±134.63 310~5 349 2 002.63±1 869.69 Ⅵ 38 33.93 210~641 501.86±119.73 205~7 293 3 598.87±1 636.30 Ⅶ 5 4.46 160~507 366.25±146.64 1 250~4 039 2 478.20±1 261.12 总计 Total 112 100 160~641 367.72.±128.75 175~7 293 2 184.49±2 247.48 
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表 2 茎柔鱼肌肉组织相对能量积累与环境因子、经度的广义线性混合效应模型结果
Table 2 Results of generalized linear mixed-effects model of soma relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas
效应
Effect模型参数因子
Model parameter估计
Estimated效应方差
Variance标准偏差
Std. Dev.t P 随机效应
Random effect采样月份∶采样年份
Sampling month∶ Sampling year— 0.03 0.18 — — 采样年份 Sampling year — 3.88×10−3 0.06 — — 残差 Residual — 0.08 0.28 — — 固定效应
Fixed effect截距 Intercept 7.20 — 2.07 10.95 1.75×10−6 海表温度 SST −0.09 — 0.19 −1.61 0.13 叶绿素 Chla 2.90 — 3.52 3.85 9.48×10−4 经度 Lon −0.04 — 0.06 −2.74 0.01
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表 3 茎柔鱼性腺组织相对能量积累与环境因子、经度的广义线性混合效应模型结果
Table 3 Results of generalized linear mixed-effects model of gonad tissues relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas
效应
Effect模型参数因子
Model parameter估计
Estimated效应方差
Variance标准偏差
Std. Dev.t P 随机效应
Random effect采样月份∶采样年份
Sampling month∶ Sampling year— 0.03 0.18 — — 采样年份 Sampling year — 3.88×10−3 0.06 — — 残差 Residual — 0.08 0.28 — — 固定效应
Fixed effect截距 Intercept 7.20 — 2.07 10.95 1.75×10−6 海表温度 SST −0.09 — 0.19 −1.61 0.13 叶绿素 Chla 2.90 — 3.52 3.85 9.48×10−4 经度 Lon −0.04 — 0.06 −2.74 0.01
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表 4 茎柔鱼卵巢组织相对能量积累与环境因子、经度的广义线性混合效应模型结果
Table 4 Results of generalized linear mixed-effects model of ovary relative energy accumulation performed on environmental factor and longitude for D. gigas
效应
Effect模型参数因子
Model parameter估计
Estimated效应方差
Variance标准偏差
Std.Dev.t P 随机效应
Random effect采样月份：采样年份
Sampling month：Sampling year— 0.13 0.35 — — 采样年份 Sampling year — 0.00 0.00 — — 残差 Residual — 0.28 0.53 — — 固定效应
Fixed effect截距 Intercept 4.95 — 3.91 4.00 3.13×10−3 海表温度 SST 0.16 — 0.40 1.61 0.13 叶绿素 Chla −4.84 — 6.54 −3.40 2.82×10−3 经度 Lon 0.06 — 0.12 2.41 0.03
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表 5 茎柔鱼输卵管、缠卵腺组织相对能量积累与环境因子的广义线性混合效应模型的固定效应结果
Table 5 Results of generalized linear mixed-effects models fixed effects of relative energy accumulation in oviducts and nidamental glands performed on environmental factor for D. gigas
组织
Tissue参数
Variable估计
Estimated标准误差
Std. Errort P 输卵管
Oviduct截距 Intercept 2.51 3.26 1.65 0.18 海表温度 SST −0.05 0.08 −1.09 0.39 叶绿素 Chla 1.88 12.89 0.55 0.59 缠卵腺
Nidamental gland截距 Intercept 4.43 3.76 3.21 0.02 海表温度 SST −0.09 0.12 −1.92 0.11 叶绿素 Chla −3.17 6.24 −1.85 0.09
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