Effects of Chlamys nobilis and its enzymatic hydrolysates on reproductive capacity of hemi-castrated male rats
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摘要: 为探究华贵栉孔扇贝 (Chlamys nobilis) 肉及其酶解产物对改善男性生殖能力的功效，该研究以半去势SD雄性大鼠为动物实验模型，考察华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠的性行为表现、脏器系数、血清性激素水平、阴茎组织一氧化氮 (NO) 和总一氧化氮合酶 (NOS) 活力等的影响。结果表明，华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物可缩短半去势雄性大鼠的勃起潜伏期 (P<0.01)，增加扑捉次数 (P<0.05)、骑乘次数 (P<0.05) 等性行为表现；显著提升半去势雄性大鼠的睾丸、前列腺-精囊腺系数 (P<0.05)，能显著提高半去势大鼠血清睾酮 (T) 含量，稳定黄体生成素 (LH) 和促卵泡激素 (FSH) 水平 (P<0.05)；同时能显著介导NO和NOS的生成。综上，华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠的生殖能力有一定改善作用，其改善机制可能与调节半去势雄性大鼠血清性激素、促进阴茎信号因子的生成有关。Abstract: To explore the ameliorative effect of Chlamys nobilis and its enzymatic hydrolysates on male sexual function, we investigated the sexual behaviors, organ coefficient, level of serum sex hormone, NO contents and enzyme activity of NOS in penile tissue of the hemi-castrated male SD rats. The results show that C. nobilis and its enzymatic hydrolysates could increase the sexual behaviors of hemi-castrated male rats, such as catching frequency (P<0.05) and mount frequency (P<0.05); decrease the errection latency significantly (P<0.01); and increase the coefficients of testicular and prostate-seminal gland in hemi-castrated male rats significantly (P<0.05). Besides, it could increase the serum testosterone content, stable the levels of luteinizing hormone (LH) and follicle stimulating hormone (FSH). Moreover, it could mediate the production of NO and NOS in penile tissue significantly (P<0.05). Therefore, C. nobilis and its enzymatic hydrolysates can improve the reproductive capacity of hemi-castrated male rats, and the improvement mechanism is probably related to the regulation of serum sex hormones and the promotion of signal factors of penile tissue in hemi-castrated male rats.
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Keywords:
- Chlamys nobilis /
- Enzymatic hydrolysis /
- Reproductive capacity /
- Androgen
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鲣 (Katsuwonus pelamis) 和黄鳍金枪鱼 (Thunnus albacores) 是金枪鱼围网渔业的主要目标鱼种，广泛分布于全球热带以及亚热带海域，其中中西太平洋渔获量约占各大洋金枪鱼总渔获量的一半以上，是国内外金枪鱼围网船队最重要的作业区域之一[1-3]。鉴于中西太平洋金枪鱼围网渔业的重要性，国内外学者对上述鱼种种群资源变动与环境的关系开展了广泛的研究[4-7]，普遍认为海表温度 (Sea surface temperature，SST) 是影响渔业资源时空分布最重要的环境因子：Mullen[8]认为海表温度是决定金枪鱼资源丰度和分布的主要因素；Lehodey等[9]认为金枪鱼围网鲣鱼渔场会随着中西太平洋“暖池”边缘29 ℃等温线沿赤道在东西方向上移动；黄易德[10]和李政纬[11]均以海表温作为单一环境因子对金枪鱼围网渔场变动进行了研究，认为海表温28~29 ℃可作为选择渔场的一项参考指标；胡奎伟等[12]发现鲣鱼资源量集中分布在海表温为28~30 ℃的水域。在中西太平洋，气候变化(如厄尔尼诺和拉尼娜现象)对海洋环境(如海表温、温跃层深度等)影响显著，是渔场位置变动的主要原因。周甦芳等[13]认为厄尔尼诺-南方涛动(El Niño Southern Oscillation，ENSO)对中西太平洋鲣鱼渔场的空间分布有显著影响，发生拉尼娜现象时渔场经度重心随“暖池”西移，厄尔尼诺现象发生时，渔场经度重心随着“暖池”东移；郭爱等[14]以年为单位研究了中西太平洋鲣鱼时空分布与ENSO事件的关系，发现高产区经度重心的变化较ENSO变化滞后一年。
金枪鱼围网渔业按目标鱼种集群属性分为自由鱼群和随附鱼群两大类，后者主要包括漂流物随附群和鲸豚随附群[15]。先前有研究通过对比两种集群类型对环境偏好特征，发现自由鱼群和随附鱼群的栖息地选择存在明显差异[16]。以往金枪鱼围网渔场变动研究中大多未将两种集群类型的鱼群分开[10-14]，一定程度上会造成对渔场变动与环境变化间关系把握不准确。在目前区域性渔业管理组织对人工集鱼装置 (Fishing aggregation devices，FADs) 管理愈加严格的背景下[17-19]，捕捞自由鱼群将是未来金枪鱼围网的主要作业方式，了解和掌握金枪鱼自由鱼群渔场变动规律具有重要的现实意义。
本研究以中西太平洋金枪鱼围网渔业中自由鱼群为研究对象，利用2013—2017年中国中西太平洋金枪鱼围网船队捕捞日志中自由鱼群产量数据，结合海表温度和南方涛动指数(South Oscillation Index，SOI)，以月为时间单位，采用1°×1°方格数据，探讨中西太平洋金枪鱼围网自由鱼群渔场重心变动与南方涛动指数间的关系，旨在为我国金枪鱼围网渔业企业合理安排生产提供依据。
1. 材料与方法
1.1 数据来源
渔业数据选取2013—2017年中国中西太平洋金枪鱼围网渔船队的生产数据(空间范围138.2°E—149.6°W，10.8°N—12.2°S)，包括按天统计作业日期、作业位置 (经度、纬度)、渔获种类以及单位网次渔获量 [CPUE (t·网−1)]，五年内针对自由鱼群作业情况见表1，渔获物主要由鲣 (78.39%)、黄鳍金枪鱼 (21.25%) 和大眼金枪鱼 (Thunnus obesus，0.36%) 组成。
表 1 2013—2017年中国中西太平洋金枪鱼围网船队捕捞自由鱼群的作业概况Table 1. Fishing status of tuna free-swimming school caught by Chinese purse seiner in Western and Central Pacific Ocean from 2013 to 2017年份
Year作业特征 Fishing characteristics 经度范围
Longitude range纬度范围
Latitude range投网次数
Set渔获产量
Catch/t2013 141.5°E—171.11°W 7.1°N—7°S 1 601 24 167.4 2014 147.02°E—170.59°W 6.9°N—9.8°S 1 271 21 450 2015 138.1°E—154.3°W 10.8°N—10.6°S 1 611 32 812 2016 141.43°E—149.58°W 7.9°N—8.7°S 1 600 31 873 2017 141.1°E—175.94°W 5.75°N—12.2°S 1 594 26 243.2 总计 Total − − 7 677 136 545.6 SST通过遥感卫星手段获取，数据来源于亚太数据研究中心 (Asia-Pacific Data-Research Center)，时间分辨率为月，空间分辨率为1°×1°。
SOI来自美国气候分析中心(American Climate Analysis Center)，SOI代表了ENSO现象的大气效应，有效地反映了太平洋东西两侧气压增强和减弱的演变情况。当SOI为正值时表明东南太平洋气压高于西太平洋和印度洋，代表拉尼娜现象的发生；反之，负值表明东南太平洋气压低于西太平洋和印度洋，代表厄尔尼诺现象的发生[20]。本研究采用数据时间范围为2013—2017年，时间分辨率为月。
1.2 数据处理与分析
对渔业数据进行预处理，首先对数据中偏离正常作业经度和纬度范围(12°N—12°S)的异常作业数据进行筛选并剔除。
1.2.1 自由鱼群渔场重心
本研究采用以月为时间单位，渔场重心计算公式[21]如下：
$$ {\rm GY}{_{m,y}} = \dfrac{{\displaystyle\sum \limits_{n = 1}^N {l_{ n}}{C_{n,m,y}}}}{{\displaystyle \sum \limits_{n = 1}^N {C_{n,m,y}}}} $$ (1) $$ {\rm GX}{_{m,y}} = \dfrac{{\displaystyle \sum \limits_{n = 1}^N {l_{ a}}{C_{n,m,y}}}}{{\displaystyle\sum \limits_{n = 1}^N {C_{n,m,y}}}} $$ (2) 其中GY为渔场重心经度，GX为渔场重心纬度，ln为作业位置经度，la为作业位置纬度，m为作业月份，y为作业年份，n为作业位置，
$ {{C_{n,m,y}}}$ 为y年m月在位置n的单位网次渔获量。1.2.2 统计分析方法
采用相关性分析判断SOI与渔场重心经度之间的相关关系，其中相关系数大于零时表示正相关，反之表示负相关。
2. 结果
2.1 自由鱼群渔场重心时空变动
2013—2017年我国船队在中西太平洋海域捕捞自由鱼群渔场重心变动情况见图1，渔场重心纬向的分布范围为155°E—178°W，其中160°E—175°W为主要分布海域，在沿纬度方向上重心位置变动范围较窄，仅介于4°N—5°S。从图1可见，渔场重心向西最远至155°E附近 (2013年4月)，向东最远至178°W附近 (2015年10月)。其中2013年在155°E—171°E；2014年在158°E—174°E；2015年在160°E—179°W；2016年在156°E—179°E；2017年在156°E—177°E。2013—2015年渔场重心有逐年向东转移的趋势 (2013年渔场重心经度均值为161.96°E，2014年渔场重心经度均值为166.84°E，2015年渔场重心经度均值为171.15°E)，2013年和2014年，相邻两个月间渔场重心在纬向上位移较小 (相邻两个月平均相距4°)，而2015和2016年渔场重心月间位移较大(相邻两个月平均相距5.2°)，未发现渔场重心存在明显的月间变化规律。
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图 1 2013—2017年中西太平洋金枪鱼自由鱼群渔场重心月间变化轨迹Figure 1. Monthly variation of of gravity center of tuna free-swimming school in Western and Central Pacific Ocean from 2013 to 20172.2 自由鱼群渔场重心和南方涛动指数变动的关系
2013—2017年我国金枪鱼围网船队在中西太平洋海域捕捞自由鱼群的渔场重心、渔获量时空分布与SOI的关系 (图2)，其中对SOI和月间渔场重心的经度之间进行相关性分析，结果表明两者之间呈显著负相关 (相关系数为−0.27，P<0.05)，当SOI为正值且数值越大时，自由鱼群渔场重心经度越小，即重心向西偏移；反之，当SOI为负值且数值越小时，渔场重心经度越大，重心沿赤道向东偏移。SOI在0附近波动时，自由鱼群渔场重心介于150°E—170°E往复摆动。此外，发现2015年下半年和2016年上半年，SOI为负值，渔获量高于其他年份，渔场重心向东偏移明显，最远至180°W附近，五年间，船队作业海域最东位于145°W附近，最西至140°E，且145°W—140°E附近海域每年均有生产作业。
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图 2 2013—2017年中西太平洋金枪鱼自由鱼群渔获量时空分布以及南方涛动指数与渔场重心变化Figure 2. Spatio-temporal distribution of catch, Southern Oscillation Index and fishing ground gravity center shift of tuna free-swimming school in Western and Central Pacific Ocean from 2013 to 2017此外，对南方涛动指数变化和渔场重心经度变动进行交叉相关分析，结果显示，南方涛动指数变化一个月后，渔场重心经度产生显著变动 (图3)，即渔场重心经度变动相对南方涛动指数变动滞后时间为一个月。
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图 3 南方涛动指数与渔场重心经度交叉相关分析Figure 3. Cross-correlation analysis between Southern Oscillation Index and longitude of fishing ground gravity2.3 正常年份和异常年份期间渔获量与海表面温度关系
2013—2017年，SOI最大 (对应2013年6月拉尼娜现象)、最小 (对应2015年8月厄尔尼诺现象) 以及在0附近波动 (对应2017年1月正常气候状况) 三个特殊月份自由鱼群渔场位置、作业产量、以及SST 的空间分布见图4。SOI在0附近波动时 (图4-a)，渔获量较高海域的SST略高于30 ℃，“暖池”边缘和“冷舌”边缘间存在密集等温线；SOI最大时“暖池”较正常年份向西偏移 (图4-b)，自由鱼群高产区域明显沿“暖池”边缘向西偏移，渔获量较高海域的SST介于29~30 ℃；SOI最小时，“暖池”沿赤道方向向东偏移 (图4-c)，捕捞自由鱼群渔获量较高作业区域也随之向东偏移，渔获量较高海域的SST介于29~30 ℃，且基本上集中在29.5 ℃等温线上或附近海域。
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图 4 不同南方涛动指数下自由鱼群捕捞位置及产量分布a. 南方涛动指数在0附近时 (2017年1月)；b. 南方涛动指数为最大值时 (2013年6月)；c.南方涛动指数最小值时 (2015年8月)Figure 4. Fishing position and yield distribution of free-swimming school with different Southern Oscillation Indexa. SOI was about 0 (January 2017); b. SOI was maximum (June 2013); c. SOI was maximum (August 2015)3. 讨论
3.1 自由鱼群渔场重心位置变动
本研究根据2013—2017年中国中西太平洋金枪鱼围网船队捕捞自由鱼群的生产数据分析了五年间渔场重心变动情况，结果显示自由鱼群渔场重心集中分布在160°E—175°E(图1)，唐峰华等[21]采用多个海洋环境因子分析认为中西太平洋金枪鱼围网中心渔场位于150°E—165°E。本研究结果中渔场重心分布整体偏东5个经度。此外，汪金涛和陈新军[22]发现在经度方向上每年12月至翌年4月中西太平洋鲣鱼渔场重心相对集中，类似现象在本研究中并不明显。另外，陈世泳[23]研究发现，每年上半年，中西太平洋鲣鱼渔场重心一般分布在当年作业海域的西侧，本研究中渔场重心变化情况与其研究结果存在明显差别。
造成本研究结果和先前研究结果存在差别的原因可能是：1)唐峰华等[21]的研究仅采用单一公司的捕捞数据，其作业范围会小于整个中国船队的作业范围；而汪金涛和陈新军[22]的研究使用整个中西太平洋围网船队的数据，陈世泳[23]的研究使用中国台湾省围网船队的作业数据，其作业范围远大于大陆船队，因此本研究使用的生产数据能够最为准确的反映我国船队捕捞自由鱼群渔场重心的分布范围；2)各研究年份存在差异，先前有关研究的数据源于1990—2012年，本研究的数据年份为2013—2017年，不同年份可能处于不同的ENSO事件周期或某一个阶段，导致鱼群分布具有显著差异。另外，自1990年以来，中西太平洋海域围网船队技术不断变革(如船舶吨位的显著增加、直升机的普遍应用、喷水集鱼小艇的使用等)，技术的发展也将导致围网作业海域发生潜在变化；3)本研究对围网渔获物按照集群类型进行了细致划分，Wang等[24]发现自由状态下聚集的金枪鱼鱼群比聚集在漂流随附物下的鱼群对海洋环境的变化要更敏感，在相同厄尔尼诺时期捕捞这两种鱼群的渔场重心可能会相差上千公里，另外Druon等[16]通过研究自由鱼群和随附鱼群对栖息地选择的差异，发现自由鱼群所处栖息地环境质量比随附鱼群更好。因此，研究中不区分集群类型是不能准确地呈现渔场重心变动与海洋环境之间的关系。采用整个中国金枪鱼围网船队捕捞自由鱼群的资料来研究金枪鱼自由鱼群渔场变动与海洋环境变化的关系是本研究的一个重要特点。
3.2 渔场重心与南方涛动指数的关系
本研究发现南方涛动指数变动与中西太平洋自由鱼群渔场重心位置变化存在着密切的联系 (图2)。以正常年份即SOI在0附近波动时作为参照，当SOI小于0时，自由鱼群渔场重心存在较明显向东移动的趋势；当SOI大于0时，渔场重心明显向西偏移。已有研究表明，厄尔尼诺现象发生时渔场通常向东偏移；反之，拉尼娜现象产生时，渔场通常向西偏移[4, 9, 13]。本研究中SOI为负值时的渔场变动情况和厄尔尼诺现象产生时渔场变动情况相似；SOI为正值时的渔场变动情况和拉尼娜现象产生时的渔场重心位置变动情况相似。这是因为在通常情况下，中西太平洋“冷舌”海域初级生产力较高，西太平洋主要存在大气对流区，初级生产力普遍较低。赤道辐散造成浮游群落在经向和纬向产生空间变动，发生厄尔尼诺现象时，“暖池”东移，大量的饵料生物聚集在“冷舌”和“暖池”交汇处，该区域也被称之为“暖池-冷舌海洋生态系统”[25-27]，为金枪鱼的生长和聚集提供了适宜的环境，是鲣鱼和黄鳍金枪鱼良好的索饵场[28]，发生拉尼娜现象时，“暖池”西移，鱼群聚集位置也随之向西偏移。可见，渔场变动和气候变化两者间的联系密切[29]。
3.3 渔获产量与SST及SOI的关系
鱼群的聚集和生长受SST的影响显著[9-12]，本研究发现捕捞金枪鱼自由鱼群渔获产量与海SST变化联系密切，郭爱等[14]研究发现中西太平洋鲣鱼围网产量较高区域主要分布在SST 28~30 ℃的水域，尤其以29~30 ℃为主；唐浩等[30]发现该海域鲣鱼适宜的SST为28~30 ℃。本研究选取在2013—2017年五年间，SOI最大、最小和SOI在0附近波动时3个反应气候变化特定月份的单位网次渔获量，结合海表温度，分析各月单位网次渔获量较高作业海域和SST之间的关系，得出SOI在0附近时，自由鱼群单位网次渔获量较高作业海域SST高于30 ℃ (图4)，SOI最大和最小时，单位网次渔获量较高作业海域海表温度介于29~30 ℃，且一般集中在海表温在29.5 ℃等温线附近，研究结果与郭爱等[14]和唐浩等[30]的结果存在一定差别，造成该结果的主要原因可能是由于金枪鱼自由鱼群对SST变化表现更敏感[21]，自由状态下聚集的鱼群所处环境温度略高于鱼群随附漂流物时所处环境温度，因此导致本研究结果略高于以往研究结果[14, 29]。
此外，本研究还发现在2015年下半年和2016年上半年中国围网船队单位网次渔获量明显高于剩余年份 (图2)，有研究表明，在厄尔尼诺现象发生后不久，大眼金枪鱼和黄鳍金枪鱼的捕捞条件优于正常年份[31]，由于本研究所采用数据的时间序列有限，出现持续较长时间SOI为负值是否对渔获产量有影响还需在今后研究中进一步验证，以便提高对渔场变动预测的准确性。
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图 1 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠勃起潜伏期的影响
Figure 1. Effects of C. nobilis and its enzymatic hydrolysates onerection latency in hemi-castrated male rats
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图 2 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠血清睾酮、促卵泡激素和黄体生成素的影响
Figure 2. Effects of C. nobilis and its enzymatic hydrolysates on serum testosterone, follicle stimulating hormone and luteinizing hormone in hemi-castrated male rats
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图 3 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠阴茎一氧化氮和总一氧化氮合酶活性的影响
Figure 3. Effects of C. nobilis and its enzymatic hydrolysates on NO and NOS in penile tissue of hemi-castrated male rats
表 1 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物的基本成分
Table 1 Content of basic component in C. nobilis and its enzymatic hydrolysates
% 项目
Item水分
Moisture粗蛋白
Crude protein粗脂肪
Crude fat总糖
Total sugar灰分
Ash华贵栉孔扇贝肉 CN 7.39±0.12 69.91±0.07 (75.48) 3.26±0.04 (3.52) 9.47±0.01 (10.22) 9.54±0.02 (10.30) 华贵栉孔扇贝肉酶解产物 CNH 5.73±0.15 71.78±0.09 (76.14) 0.73±0.01 (0.77) 11.34±0.01 (12.03) 8.28±0.05 (8.78) 注：括号内为干质量 Note: Dry mass is in parentheses. 
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表 2 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物的氨基酸组成 (干质量)
Table 2 Amino acid composition of C. nobilis and its enzymatic hydrolysates (dry mass)
g·kg−1 氨基酸
Amino acids华贵栉孔扇贝肉 CN 华贵栉孔扇贝肉酶解产物 CNH 游离氨基酸
Free amino acids水解氨基酸
Hydrolysis amino acids游离氨基酸
Free amino acids水解氨基酸
Hydrolysis amino acids门冬氨酸 Asp 0.32 64.03 3.82 67.89 苏氨酸 Thr* 1.19 27.97 8.70 28.75 丝氨酸 Ser 0.76 29.15 5.62 29.07 谷氨酸 Glu 5.40 102.37 14.64 108.20 脯氨酸 Pro# 0.43 24.62 0.85 24.61 甘氨酸 Gly 60.90 95.13 51.02 84.01 丙氨酸 Ala# 4.43 37.25 14.43 37.34 缬氨酸 Val*# 0.86 28.61 8.06 29.28 蛋氨酸 Met* 0.32 17.17 9.12 17.40 异亮氨酸 Ile*# 0.43 25.59 7.43 28.43 亮氨酸 Leu*# 0.54 47.19 26.20 50.28 酪氨酸 Tyr 0.97 18.79 15.81 19.52 苯丙氨酸 Phe*# 0.43 20.84 22.49 23.66 赖氨酸 Lys* 1.08 47.73 10.82 51.02 组氨酸 His 1.40 12.31 2.55 11.56 精氨酸 Arg 13.07 56.04 20.90 55.16 氨基酸总量 Total amino acid, TAA 92.53 654.79 222.45 666.17 必需氨基酸 Essential amino acid, EAA 4.85 215.10 92.82 228.81 疏水性氨基酸 Hydrophobic amino acid, HAA 7.12 184.10 79.45 193.59 必需氨基酸/氨基酸总量 EAA/TAA/% 5.24 32.85 41.73 34.35 注：*. 必需氨基酸；#. 疏水性氨基酸 Note: *. Essential amino acids; #. Hydrophobic amino acids
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表 3 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠性行为表现的影响
Table 3 Effects of C. nobilis and its enzymatic hydrolysates on sexual behavior in hemi-castrated male rats
组别
Group扑捉次数
Catch frequency扑捉潜伏期
Catch latency/s骑乘次数
Mount frequency骑乘潜伏期
Mount latency/s空白对照组 Blank control group 21.25±8.35# 94.13±33.74# 15.63±6.44# 221.00±81.21# 阴性对照组 Negative control group 13.50±3.63* 150.13±53.90* 7.50±4.24* 369.38±164.46* 阳性对照组 Positive control group 26.50±5.53## 91.50±28.56# 17.50±3.66## 221.63±81.32# 华贵栉孔扇贝肉组 CN group 23.50±4.14## 130.13±55.12 18.63±4.57## 246.63±46.74 华贵栉孔扇贝肉酶解产物组 CNH group 18.25±5.01# 60.63±12.43*## 14.63±4.21# 187.13±85.95# 注：与空白对照组相比，*. 显著性相关 (P<0.05)；**. 极显著性相关 (P<0.01)；与阴性对照组相比，#. 显著性相关 (P<0.05)；##. 极显著性相关 (P<0.01)；下图、下表同此 Note: Compared with blank control group, *. P<0.05; **. P<0.01. Compared with negative control group, #. P<0.05; ##. P<0.01. The same below.
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表 4 华贵栉孔扇贝肉及其酶解产物对半去势雄性大鼠脏器系数的影响
Table 4 Effects of C. nobilis and its enzymatic hydrolysates on organ coefficient in hemi-castrated male rats
组别
Group左侧睾丸系数
Left testis index附睾系数
Epididymal index精囊腺-前列腺系数
Prostate-seminal gland index空白对照组 Blank control group 0.350±0.017 0.136±0.011 0.764±0.109 阴性对照组 Negative control group 0.348±0.011 0.130±0.012 0.741±0.024 阳性对照组 Positive control group 0.351±0.029 0.134±0.009 0.816±0.033## 华贵栉孔扇贝肉组 CN group 0.371±0.037*# 0.139±0.021 0.793±0.016## 华贵栉孔扇贝肉酶解产物组 CNH group 0.375±0.018*# 0.136±0.010 0.836±0.054##
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