Effect of ammonia-N stress on non-specific immunity of tilapia (Oreochromis niloticus×O.areus)
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摘要:
将奥尼罗非鱼(Oreochromis niloticus×O.areus)幼鱼暴露于不同质量浓度(0、2.5 mg · L-1、5 mg · L-1、10 mg · L-1和20 mg · L-1)的氨氮溶液中,于第0、第12、第24、第48和第72小时测定其非特异性免疫相关指标。结果表明,试验幼鱼经氨氮胁迫后各试验组血清溶菌酶活力随着胁迫时间的延长下降显著(P < 0.05)。氨氮胁迫明显影响鱼肝脏总抗氧化能力(T-AOC)及相关抗氧化酶活力。与对照组相比,随胁迫时间增加各试验组肝脏T-AOC及总超氧化物歧化酶(T-SOD)活力均先下降后上升(P < 0.05)。过氧化氢酶(CAT)及谷胱甘肽过氧化物酶(GSH-Px)活力变化还与胁迫溶液浓度相关。低浓度组(2.5 mg · L-1和5 mg · L-1),CAT活力在胁迫24 h后显著下降(P < 0.05);高浓度组(10 mg · L-1和20 mg · L-1),CAT活力却出现先升高后降低的变化。除最高浓度组,各试验组GSH-Px活力表现为诱导效应(P < 0.05)。试验条件下氨氮胁迫对罗非鱼非特异性免疫产生明显影响,且随浓度增加及时间延长影响程度加大。
Abstract:The juveniles of tilapia (Oreochromis niloticus×O.Areus) were exposed to ammonia-N (0, 2.5 mg · L-1, 5 mg · L-1, 10 mg · L-1 and 20 mg · L-1) for 0, 12 h, 24 h, 48 h and 72 h to evaluate the effect of ammonia-N stress on their non-specific immunity. Results show that the activity of serum lysozyme decreased significantly with extension of stress time (P < 0.05). The total antioxidant capacity (T-AOC) and activity of antioxidase in liver were significantly affected. The activity of T-AOC and total superoxide dismutase (T-SOD) of fish exposed to ammonia-N were initially decreasing then increasing(P < 0.05). Activities of catalase (CAT) and glutathione peroxidase (GSH-Px) were correlated with concentrations of ammonia-N. Fish exposed to lower concentrations (2.5 mg · L-1, 5 mg · L-1) showed decreasing CAT activity within 24 h (P < 0.05), while those exposed to higher concentrations (10 mg · L-1, 20 mg · L-1) showed initially increasing then decreasing activity of CAT. Except for the highest concentration groups, fish exposed to ammonia-N showed induction activity of GSH-Px (P < 0.05). Under the experimental conditions, non-specific immunity of tilapia was affected by ammonia-N stress, and the impact was increasing with increasing concentration and extension of time.
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氨氮是水环境的主要污染因子之一,其浓度受到农业径流及水体内有机物(包括养殖动物排泄物、饵料及动植物尸体等)分解的影响[1]。包括鱼类在内的多数水生生物对氨氮毒性非常敏感[2-4]。氨氮可通过降低鱼类生长速度,伤害鱼体组织结构、免疫功能、繁殖能力以及血液生化指标等[4-5],特别是组织承受因此而产生的化学、生理或生物学压力时,突然短缺的氧都会导致体内有氧代谢途径发生不正常的氧化反应,从而导致体内氧的高度积累使体内抗氧化系统压力增加[6]。水体中氨氮浓度低于鱼体耐受限度时机体能自行调节其免疫能力从而适应外界环境变化[7]。但一定浓度的氨氮持续长时间刺激且超过机体调节限度时,机体的非特异性免疫系统特别是抗氧化系统会受到破坏,部分抗氧化物质含量及酶活性下降,脂质过氧化产物增多,免疫力下降,从而严重影响鱼类健康[8-10]。因此,研究氨氮与水生生物非特异性免疫的关系及如何进行防控已引起越来越多研究者的关注。
罗非鱼是中国南方地区的主要养殖种类,因其具有生长速度快、味道鲜美等特点,深受广大消费者的欢迎。但近年来,养殖者为提高产量人为增加放养密度和投饵量,致使水体中氨氮水平升高,罗非鱼的发病率普遍提高。笔者以奥尼罗非鱼(Oreochromis niloticus×O.areus)为研究对象,研究不同氨氮浓度、不同胁迫时间对其血清内溶菌酶及肝脏内与抗氧化有关酶活性的影响,旨在探讨氨氮胁迫对罗非鱼非特异性免疫指标的影响,为罗非鱼及其他淡水鱼免疫机制的研究及健康养殖提供理论依据。
1. 材料与方法
1.1 试验动物与饲养管理
试验幼鱼为奥尼罗非鱼[初始体质量为(6.81±0.85)g]购自虎门沙田鱼苗场。试验前暂养于室外水泥池中,驯化2周,日投喂商品饲料2次(8: 30和17:00)。正式试验前停食24 h,试验期间不投喂。
氨质量浓度由10 g · L-1的氯化铵母液稀释之后分别配成0、2.5 mg · L-1、5 mg · L-1、10 mg · L-1和20 mg · L-1,分别设为C0、C1、C2、C3和C4组。每组3个重复,每个重复30尾鱼。试验在80 L的水族箱中进行,充入自来水后曝气3 d后使用。试验期间水温(28±1)℃,水体pH(6.8±0.2),24 h连续充氧。并以奈氏试剂法每隔6 h定时测定水体中氨质量浓度。
1.2 样品采集与分析
分别于胁迫前及氨氮胁迫后第12、第24、第48和第72小时采集样品。每次从各水族箱中随机取出5尾用麻醉剂(MS-222)进行暂短麻醉,于冰盘上用5 mL的一次性注射器自鱼尾静脉取血,置于1.5 mL离心管中,4 ℃冰箱中过夜,3 000 r ·min-1离心10 min,取上清液用于测定溶菌酶活力。鱼采血后立刻解剖取其肝脏,于-80 ℃保存,以备测定其总抗氧化能力(T-AOC)、总超氧化物歧化酶(T-SOD)、过氧化氢酶(CAT)和谷胱甘肽-过氧化物酶(GSH-Px)活力。各指标均采用南京建成生物工程研究所生产的试剂盒测定,具体操作及定义见说明书。胁迫前只测定混合组(随机取各组鱼混合在一起)相关指标。采用考马斯亮蓝G-250染色法测定蛋白质的含量,牛血清白蛋白作为标准蛋白。
1.3 数据统计分析
采用SPSS 17.0软件对所有数据进行单因素方差分析(One-Way ANOVA)和Duncan′s检验法统计分析(P < 0.05)。所有试验结果均以平行组数据平均值±标准差(x±SD)表示。
2. 结果与分析
2.1 对血清中溶菌酶质量浓度的影响
试验条件下不同质量浓度氨氮胁迫均可对罗非鱼血清中溶菌酶的质量浓度产生影响,且均随胁迫时间的延长呈现降低趋势(表 1)。统计结果显示,对照组罗非鱼血清溶菌酶质量浓度在各个采样时间虽有波动但无显著差异;C1和C2组血清中溶菌酶质量浓度均于第24小时显著下降(P < 0.05),且C1组血清内溶菌酶质量浓度在24 h后基本维持稳定之间无显著差异。而C2组第48和第72小时血清中溶菌酶质量浓度显著低于第24小时(P < 0.05);C3和C4组血清中溶菌酶质量浓度于第12小时开始显著下降(P < 0.05),且随时间的延长进一步降低;C4组血清中溶菌酶质量浓度第24小时后维持在较低水平。
表 1 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼血清中溶菌酶质量浓度的影响Table 1. Effect of ammonia-N stress on concentration of lysozyme in serum of tilapia (O.niloticus×O.areus)μg·mL-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 3.23±0.14 3.03±0.21 3.11±0.09 3.26±0.23 3.14±0.13 C1 3.23±0.14a 2.85±0.38a 2.31±0.20b 2.38±0.17b 2.18±0.17b C2 3.23±0.14a 2.99±0.11ab 2.76±0.23b 2.24±0.18c 1.97±0.11c C3 3.23±0.14a 2.18±0.12b 2.01±0.17b 1.62±0.05c 1.62±0.09c C4 3.23±0.14a 2.70±0.19b 1.87±0.14c 1.67±0.06c 1.60±0.16c 注:表中同行字母表示同一剂量不同暴露时间点之间的比较,相邻字母表示差异显著(P < 0.05);后表同此Note:Values with neighboring letters letters in the same row are significantly different from one another (P < 0.05). The same case in the following tables. 2.2 对肝脏中T-AOC活力的影响
在此试验水体氨氮质量浓度下均会对奥尼罗非鱼肝脏内T-AOC产生明显影响(表 2)。水体氨氮水平为2.5~20 mg · L-1时,第12小时肝脏内T-AOC显著变化,第24小时均达到最低水平,并维持一段时间(24~48 h),之后虽有所恢复但均显著低于正常水平(P < 0.05)。
表 2 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏总抗氧化能力的影响Table 2. Effect of ammonia-N stress on T-AOC capacity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 3.38±0.65 3.31±0.26 3.58±0.32 3.44±0.22 3.59±0.31 C1 3.38±0.65a 2.75±0.18b 0.66±0.10c 0.90±0.10c 2.53±0.28b C2 3.38±0.65a 1.20±0.30c 0.60±0.09c 0.77±0.09c 2.46±0.38b C3 3.38±0.65a 1.16±0.31c 0.30±0.02d 0.27±0.03d 1.86±0.24b C4 3.38±0.65a 1.32±0.29b 0.29±0.04c 0.59±0.09c 1.62±0.32b 2.3 对肝脏中T-SOD活力的影响
试验C1、C2和C3组鱼体肝脏内T-SOD活力在第12小时均出现显著下降(P < 0.05)(表 3)。其中试验C2组肝脏内T-SOD活力第12、第24和第48小时均维持在较低水平,而C1和C3组肝脏内T-SOD活力最低则出现在第24~第48小时;C4组肝脏内T-SOD活力下降出现在第24小时,第48小时维持在较低水平,但第72小时各组鱼体肝脏内T-SOD显著高于氨氮处理前水平(P < 0.05)。
表 3 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏总超氧化物歧化酶活力的影响Table 3. Effect of ammonia-N stress on T-SOD activity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 30.37±2.37 31.54±3.12 29.97±2.01 32.03±3.09 33.12±2.07 C1 30.37±2.37b 18.86±2.04c 15.27±2.37cd 11.02±1.49d 38.41±6.79a C2 30.37±2.37b 12.35±1.45c 15.01±2.24c 12.93±0.87c 53.42±4.61a C3 30.37±2.37b 20.61±3.51c 13.91±1.31d 10.50±1.37d 53.59±4.20a C4 30.37±2.37b 35.08±2.89b 13.24±1.54c 12.31±1.33c 43.74±6.78a 2.4 对肝脏中CAT活力的影响
在试验条件下氨氮胁迫均会对奥尼罗非鱼肝脏内CAT活力产生明显影响(表 4)。试验C1组胁迫24 h后肝脏内CAT活力显著下降(P < 0.05),并在试验期间一直维持在较低水平;C2组,肝脏内CAT活力第12小时显著下降(P < 0.05),第48和第72小时达到最低;C3和C4组,肝脏内CAT活力第12小时显著上升(P < 0.05),第24小时后迅速降低并维持在较低水平。
表 4 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏过氧化氢酶活力的影响Table 4. Effect of ammonia-N stress on CAT activity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 3.42±0.31 3.25±0.28 3.04±0.49 3.13±0.33 3.38±0.29 C1 3.42±0.31a 3.68±0.45a 2.67±0.32b 2.16±0.17b 2.55±0.07b C2 3.42±0.31a 2.85±0.27b 2.72±0.19b 2.16±0.20c 2.22±0.12c C3 3.42±0.31b 4.45±0.38a 2.37±0.23c 2.17±0.04c 2.04±0.17c C4 3.42±0.31b 4.30±0.54a 2.43±0.25c 1.87±0.14c 2.07±0.13c 2.5 对肝脏中GSH-Px活力的影响
在试验条件下氨氮胁迫均会对奥尼罗非鱼肝脏内GSH-Px活力产生明显影响(表 5)。试验C1、C2和C3组鱼体肝脏内GSH-Px活力随时间的延长呈现明显的上升(P < 0.05)。并分别于第24、第48和第72小时达到最高;而C4组肝脏内GSH-Px活力在第24小时出现峰值,之后逐渐下降,第72小时鱼体肝脏内GSH-Px活力最低。
表 5 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏谷胱甘肽-过氧化物酶活力的影响Table 5. Effect of ammonia-N stress on GSH-Px activity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 4.21±0.81 4.10±0.62 4.56±0.57 3.98±0.49 4.31±0.56 C1 4.21±0.81b 4.77±0.29b 6.68±0.43a 6.73±0.63a 7.81±0.81a C2 4.21±0.81b 4.08±0.46b 4.96±0.60b 5.65±1.37ab 7.27±1.20a C3 4.21±0.81c 4.38±0.48bc 5.65±0.80b 5.38±0.93bc 8.62±0.55a C4 4.21±0.81bc 4.79±0.58ab 5.37±0.46a 4.19±0.29bc 3.50±0.27c 3. 讨论
氨在水溶液中以离子氨和非离子氨的形式存在,由于非离子氨为脂溶性,可穿过细胞膜对机体造成伤害,因此把氨的毒性归于非离子氨,而认为离子氨无毒或毒性很小[11]。水体pH是影响氨存在形式的主要因素。水体pH小于7,氨几乎都以离子氨形式存在;而pH为11则几乎都是以非离子氨的形式存在,常引起养殖动物的缺氧或中毒死亡[12]。已有研究表明,不仅非离子氨有毒,低pH条件下高浓度的离子氨同样有毒[13]。该研究表明水体pH在6.5~7.0,试验72 h内各浓度组均未发现死亡,说明在试验水体条件下罗非鱼短期内能适应2.5~20 mg · L-1的氨氮水平。但水体中的氨氮对奥尼罗非鱼的非特异性免疫指标都会产生明显影响,且随浓度的增加而升高。
鱼类处于生物进化的低级阶段,非特异性免疫系统在机体抵抗病原生物入侵时发挥着重要的作用。溶菌酶是一种重要的非特异性防御因子,能水解革兰氏阳性细菌,破坏和消除入侵体内的异物。陈家长等[14]对建鲤(Cyprinus carpiovar Jian)的研究发现,水体中低质量浓度的氨氮(0.1 mg · L-1和0.5 mg · L-1)对血清溶菌酶含量无影响,而质量浓度为2.0 mg · L-1和5.0 mg · L-1时能使其血清内溶菌酶含量显著降低。随后对罗非鱼(O.niloticus)的研究指出,水体氨氮质量浓度较低时(1.0 mg ·L-1)罗非鱼能够有一定的耐受性,但随着氨氮质量浓度的升高溶菌酶含量显著下降[15]。试验中设置水体氨氮质量浓度最低为2.5 mg · L-1,24 h后出现血清中溶菌酶下降的现象,随着水体氨氮质量浓度的增加溶菌酶水平下降的时间提前,并维持在较低水平。这与陈家长等[14]的研究结果基本一致。
氧化胁迫和活性氧介导的毒害一直被认为是环境条件下对鱼体组织伤害的主要原因[16-17]。肝脏作为脊椎动物的主要解毒器官,其内SOD、CAT及GSH-Px作为机体应对氧化损伤的重要的抗氧化酶,其活力的改变对于维持氧化剂和抗氧化剂之间的平衡有重要作用。ZHOU等[6]研究指出,受到氨氮胁迫后草鱼(Ctenopharyngodon idellus)肝脏内SOD基因表达有一定的时间和剂量的依赖性,可以作为鱼类氨胁迫的指示指标。试验中发现各试验组肝脏内T-SOD是先抑制后升高,均在第72小时达到最高,但兴奋程度与氨氮质量浓度有关,5 mg · L-1和10 mg · L-1提高幅度最大(76%左右)。曾媛媛等[18]对拟穴居蟹(Scylla paramamosain)的研究也有类似发现。但SUN等[19]对鳙(Aristichthysn obilis)幼鱼的研究发现,氨氮低浓度时SOD活力明显上升,而高浓度时却明显下降,这说明低浓度的氨氮虽然会使体内活性氧的浓度提高,但SOD能清除掉,而高浓度下SOD活力的降低可能是SOD不能及时清除过多活性氧,而其反过来作用于SOD。
SUN等[19]对14日龄的鳙幼鱼研究发现,氨氮质量浓度为0.06 mg · L-1时肝脏内CAT活力显著上升,而质量浓度为0.264 mg · L-1时CAT活力急剧下降,推测可能原因是低浓度产生的轻微氧化胁迫会刺激其活力升高,而氧化胁迫增加时可能已经对组织产生伤害。试验中CAT在低质量浓度时(2.5 mg · L-1和5 mg · L-1)分别在胁迫第24和第12小时显著下降,这与胡毅等[20]对青鱼(Mylopharyngodon piceus)研究发现的氨氮胁迫会导致鱼体血清内CAT显著下降的结果类似。而高质量浓度(10 mg · L-1和20 mg · L-1)时均在第12小时出现“毒物兴奋效应”,达最高值,随后快速下降并维持在较低水平。这说明氨氮对罗非鱼肝脏内CAT诱导的浓度较高且其对氨氮的反应更为敏感。
试验结果表明,水体氨氮质量浓度为2.5~10 mg · L-1可诱导罗非鱼GSH-Px活性,且随胁迫时间的延长逐渐增加,达到最大值的时间与浓度有关,这与张红梅和姜会民[21]对黄河鲤(C.carpio)血清中抗氧化结果相一致。而当氨氮质量浓度达到一定值时(20 mg · L-1)出现先升高后快速下降,并维持在较低水平,这说明在氨氮胁迫一定质量浓度下(2.5~10 mg · L-1),GSH-Px在清除肝脏内自由基及保护肝脏方面起重要作用,但随着氨氮质量浓度的升高,肝脏内产生的自由基已超出其自身细胞的清除能力,甚至已经造成细胞不可逆的损伤,从而使GSH-Px的合成受阻活性下降。这与姜会民[22]对黄河鲤研究发现随氨氮质量浓度的增加,肝脏内GSH-Px活性先上升后降的结论类似。T-AOC作为一种反映机体抗氧化酶系统和非酶促系统对外来刺激的代偿能力以及机体自由基代谢的状态的综合指标。研究中各氨氮胁迫组鱼体肝脏内T-AOC活力均出现先下降然后有一定程度的回升,但最终显著低于处理前。这种变化的原因可能与体内T-SOD的变化有直接联系。
综上所述,笔者试验水体条件下,2.5~20 mg· L-1的氨氮胁迫均会对奥尼罗非鱼的非特异性免疫指标产生明显影响,且随氨氮质量浓度增加及时间的延长影响程度加大。此外,肝脏内SOD、CAT和GSH-Px活性的变化能够反应氧化损伤程度,可作为评价氨氮毒性的生物学标志。
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表 1 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼血清中溶菌酶质量浓度的影响
Table 1 Effect of ammonia-N stress on concentration of lysozyme in serum of tilapia (O.niloticus×O.areus)
μg·mL-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 3.23±0.14 3.03±0.21 3.11±0.09 3.26±0.23 3.14±0.13 C1 3.23±0.14a 2.85±0.38a 2.31±0.20b 2.38±0.17b 2.18±0.17b C2 3.23±0.14a 2.99±0.11ab 2.76±0.23b 2.24±0.18c 1.97±0.11c C3 3.23±0.14a 2.18±0.12b 2.01±0.17b 1.62±0.05c 1.62±0.09c C4 3.23±0.14a 2.70±0.19b 1.87±0.14c 1.67±0.06c 1.60±0.16c 注:表中同行字母表示同一剂量不同暴露时间点之间的比较,相邻字母表示差异显著(P < 0.05);后表同此Note:Values with neighboring letters letters in the same row are significantly different from one another (P < 0.05). The same case in the following tables. 表 2 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏总抗氧化能力的影响
Table 2 Effect of ammonia-N stress on T-AOC capacity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)
U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 3.38±0.65 3.31±0.26 3.58±0.32 3.44±0.22 3.59±0.31 C1 3.38±0.65a 2.75±0.18b 0.66±0.10c 0.90±0.10c 2.53±0.28b C2 3.38±0.65a 1.20±0.30c 0.60±0.09c 0.77±0.09c 2.46±0.38b C3 3.38±0.65a 1.16±0.31c 0.30±0.02d 0.27±0.03d 1.86±0.24b C4 3.38±0.65a 1.32±0.29b 0.29±0.04c 0.59±0.09c 1.62±0.32b 表 3 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏总超氧化物歧化酶活力的影响
Table 3 Effect of ammonia-N stress on T-SOD activity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)
U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 30.37±2.37 31.54±3.12 29.97±2.01 32.03±3.09 33.12±2.07 C1 30.37±2.37b 18.86±2.04c 15.27±2.37cd 11.02±1.49d 38.41±6.79a C2 30.37±2.37b 12.35±1.45c 15.01±2.24c 12.93±0.87c 53.42±4.61a C3 30.37±2.37b 20.61±3.51c 13.91±1.31d 10.50±1.37d 53.59±4.20a C4 30.37±2.37b 35.08±2.89b 13.24±1.54c 12.31±1.33c 43.74±6.78a 表 4 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏过氧化氢酶活力的影响
Table 4 Effect of ammonia-N stress on CAT activity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)
U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 3.42±0.31 3.25±0.28 3.04±0.49 3.13±0.33 3.38±0.29 C1 3.42±0.31a 3.68±0.45a 2.67±0.32b 2.16±0.17b 2.55±0.07b C2 3.42±0.31a 2.85±0.27b 2.72±0.19b 2.16±0.20c 2.22±0.12c C3 3.42±0.31b 4.45±0.38a 2.37±0.23c 2.17±0.04c 2.04±0.17c C4 3.42±0.31b 4.30±0.54a 2.43±0.25c 1.87±0.14c 2.07±0.13c 表 5 氨氮胁迫对奥尼罗非鱼肝脏谷胱甘肽-过氧化物酶活力的影响
Table 5 Effect of ammonia-N stress on GSH-Px activity in liver of tilapia (O.niloticus×O.areus)
U·mg-1 组别group 时间/h time 0 12 24 48 72 C0 4.21±0.81 4.10±0.62 4.56±0.57 3.98±0.49 4.31±0.56 C1 4.21±0.81b 4.77±0.29b 6.68±0.43a 6.73±0.63a 7.81±0.81a C2 4.21±0.81b 4.08±0.46b 4.96±0.60b 5.65±1.37ab 7.27±1.20a C3 4.21±0.81c 4.38±0.48bc 5.65±0.80b 5.38±0.93bc 8.62±0.55a C4 4.21±0.81bc 4.79±0.58ab 5.37±0.46a 4.19±0.29bc 3.50±0.27c -
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