Structure and evolution of mitochondrial control regions in Evynnis cardinalis
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摘要:
测定了二长棘犁齿鲷(Evynnis cardinalis)线粒体控制区全序列，并结合从GenBank中下载的9种鲷科鱼类的相应序列，采用Clustal X对控制区结构进行了分析，识别了相应的保守序列，包括终止相关序列ETAS、中央保守区的CSB-F、CSB-E、CSB-E、CSB-C、CSB-B和CSB-A序列，以及保守序列区的CSB1、CSB2和CSB3序列。以副鲈(Paralabrax clathratus)和条斑星鲽(Verasper moseri)为外群，用最大简约法(MP)和邻接法(NJ)构建了系统发育树。结果显示鲷科鱼类构成一个单系类群，二长棘犁齿鲷应该归入赤鲷属，建议有必要对犁齿鲷属和赤鲷属的分类地位重新评估。
Abstract:We determined the complete sequences of the mitochondrial DNA control regions in Evynnis cardinalis using long polymerase chain reaction (PCR), and aligned them by Clustal X with 9 related Sparidae sequences in GenBank. Several conserved sequence blocks were identified in the mitochondrial DNA control regions, including extended terminal associated sequences (ETAS), blocks of central domain (CSB-F, CSB-E, CSB-D, CSB-C, CSB-B, CSB-A) and conserved sequence blocks (CSB1, CSB2, CSB3). Taking Paralabrax clathratus and Verasper moseri as outgroups, the molecular phylogenetic trees of Sparidae were constructed based on neighbour-joining and maximum-parsimony methods, which reveal that Sparidae is a monophyletic group, and E.cardinalis should be grouped with Pagrus. Therefore, it is necessary to reevaluate the taxonomic status of Evynnis and Pagrus.
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Keywords:
- Evynnis cardinalis /
- control region /
- structure /
- phylogeny
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控制区(control region)又称D环(displacement loop region，D-loop)，是脊椎动物线粒体DNA(mitochondrial DNA，mtDNA)中碱基替换和长度变异最长的非碥码区域[1]。控制区结构较为复杂，通常可分为3个区域，中间的保守区和左右侧翼区[2]。左侧翼区域即5′端，又称为高变区Ⅰ(hypervariable regionⅠ，HVⅠ)，为终止序列区(termination associated sequence，TAS)，包含延伸终止相关序列(extended terminal associated sequences，ETAS)，其与子代H链复制终止有关[2]。中间的中央保守区(central conserved dormain，CD)在进化上高度保守。右侧翼区域即3′端又称为高变区Ⅱ(hypervariable regionⅡ，HVⅡ)，为保守序列区(conserved sequence block，CSB)，包含了mtDNA的主要调控元件，其与mtDNA复制起始和转录有关[3]。控制区高变区Ⅰ和高变区Ⅱ进化速度较快，而中央保守区进化慢。
二长棘犁齿鲷(Evynnis cardinalis)属硬骨鱼纲，鲈形目，鲷科。鲷科鱼类地理分布广泛，热带及温带的沿海均有分布，产量大，产期长，且多数品种肉质鲜美，外形美观，是优质经济鱼类，具有重要的经济价值。根据伍汉霖等[4]编著的《拉汉世界鱼类名典》，鲷科鱼类在全世界共有34属130余种，分布于中国的鲷科鱼类有棘鲷属(Acanthopagrus)、四长棘鲷属(Argyrops)、牙鲷属(Dentex)、梨齿鲷属(Evynnis)、赤鲷属(Pagrus)和平鲷属(Rhabdosargus)6个属。二长棘犁齿鲷的属阶元分类一直存有争议。在伍汉霖等之前，成泰庆和郑葆珊[5]认为二长棘犁齿鲷是一个独立的二长棘鲷属，并命名为二长棘鲷(Parargyrops edita)。在伍汉霖等将二长棘鲷并入犁齿鲷属之后，杨慧荣和江世贵[6]、张殿昌等[7]分别利用RAPD技术和序列分析认为二长棘犁齿鲷与赤鲷属的真赤鲷(P.major)间具有较近的亲缘关系，均提出了将二长棘犁齿鲷并入赤鲷属的假说。
目前，mtDNA控制区结构在很多鱼类[8-17]中都有研究。鲷科鱼类中真赤鲷、三长棘赤鲷(P.auriga)和黄鳍棘鲷(A.latus)等mtDNA全序列已有报道，但是关于鲷科鱼类线粒体控制区结构的研究和分析尚未见报道。笔者利用前期研究中获得的二长棘犁齿鲷全序列，具体分析了其控制区序列，识别了控制区3个区域，同时基于线粒体控制区序列构建了鲷科鱼类的系统发育关系，着重探讨了二长棘犁齿鲷的属阶元分类，为二长棘犁齿鲷的分类提供理论依据。
1. 材料与方法
1.1 材料
二长棘犁齿鲷样品采自南海，现场鉴定后即取其背部肌肉保存于95%酒精溶液中，带回实验室后提取基因组DNA。其他9种鲷科鱼类及2个外群序列来自GenBank(http://www.ncbi.nlm.nih.gov/)，序列号见表 1。
表 1 数据来源Table 1. Source of DNA data科
family属
genera种类
speciesNCBI登录号
NCBI accession No.鲷科Sparidae 棘鲷属(Acanthopagrus) 灰鳍棘鲷1(A.berda 1) AM992212 灰鳍棘鲷2(A.berda 2) AM992246 黄鳍棘鲷(A.latus) EF506764 黑棘鲷(A.schlegelii) AF381106 澳洲棘鲷(A.australis) AF381061 赤鲷属(Pagrus) 赤鲷(P.pagrus) AY439117 真赤鲷(P.major) AP002949 三长棘赤鲷(P.auriga) AB124801 小鲷属(Pagellus) 黑斑小鲷(P.bogaraveo) AB305023 科Serranidae 副鲈属(Paralabrax) 副鲈(P.clathratus) DQ192395 鲽科Pleuronectidae 星鲽属(Verasper) 条斑星鲽(V.moseri) NC-008461 1.2 DNA的提取、PCR扩增反应及测序
使用V-gene动物组织基因组DNA小量制备试剂盒(杭州维特洁生化技术有限公司出品)，参照其指南提取肌肉总基因组DNA。根据已报道的真赤鲷(NCBI登录号AP002949)和三长棘赤鲷(NCBI登录号AB124801)线粒体全基因组序列的保守区，通过Clustal X1.83[18]软件对比分析后，利用引物分析软件Oligo 6设计3对引物进行长PCR扩增二长棘犁齿鲷线粒体，引物的序列、扩增及测序详见文献[19]。
1.3 数据分析
采用软件Clustal X1.83[18]对测定所有序列进行多重序列比对，综合哺乳类[2, 20]及鱼类[8-12, 21-24]控制区的分区结果，找到二长棘犁齿鲷的CSB-F和CSB-1，并以CSB-F和CSB-1的起点分别作为终止序列区、中央区和保守序列区的分界线，完整地识别了二长棘犁齿鲷及相关鱼类控制区的3个区域。利用MEGA V4.0[25]软件序列特征，以副鲈(P.Clathratus)和条斑星鲽(V.moseri)为外群，使用邻接法(neighbor-joining，NJ)、最大简约法(maximum parsimony method，MP)构建系统树，系统树各分支的置信度由Bootstrap 1 000循环检验。
2. 结果与分析
2.1 mtDNA控制区结构特征
二长棘犁齿鲷mtDNA基因组序列全长11 961 bp(NCBI登录号EF107158)，其中控制区序列全长964 bp。将二长棘犁齿鲷与已知的9种鲷科鱼类、2种哺乳类及9种鱼类的控制区相比较，识别了整个控制区的结构，二长棘犁齿鲷控制区包含终止序列区(TAS)、中央保守区(CSB-F、CSB-E、CSB-E、CSB-C、CSB-B和CSB-A)、保守序列区(CSB-1、CSB-2和CSB-3)以及polyT序列(图 1)。
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图 1 二长棘犁齿鲷线粒体DNA控制区序列结构阴影表示保守序列及polyT序列，方框表示核心序列和反向互补序列，后同Figure 1. Structure of mitochondrial control regions in E.cardinalisThe shadowed sequences are conserved region and polyT region, and the boxed ones are core sequence of ETAS and reverse complementary sequences.The same case in the following table.2.1.1 终止序列区
二长棘犁齿鲷的终止序列区(TAS)长度为338 bp(图 1)，包含与DNA复制终止相关的1个ETAS和2个重复的核心TGTA及其3个反向互补序列ACAT。二长棘犁齿鲷的ETAS只有1个，为ACAT TA GTA TATCATCATTAAAATATATACACCAA，其他相关鲷科鱼类的ETAS为1到2个，一般长度为44 bp，其序列通式为ACAT T- GTA T----CACCAT--ATATA-TAA--------(“-”表示发生变异的碱基，即转换、颠换或缺失。下划线部分是识别的关键序列。后同)。
2.1.2 中央保守区
二长棘犁齿鲷中央保守区序列长358 bp(图 1)。目前报道有关鱼类控制区序列大多数只识别了中央保守区CSB-F、CSB-E和CSB-E 3个保守序列。根据圆斑星鲽及相关种类线粒体DNA控制区结构[12]笔者识别了二长棘犁齿鲷CSB-C、CSB-B和CSB-A 3个保守序列。CSB-F是划分终止序列区和中央保守区的标志，二长棘犁齿鲷CSB-F序列为AGTAAG ACC A CAA C。相关鲷科鱼类的CSB-F通式为CA-TAAG ACC A - AA-。紧接其后的是CSB-E，序列为AGGGG AAAAATC TGGGGG识别的标志是关键序列“AGGG-----GTGGGGG”框的存在，相关鲷科鱼类的一般形式为AGGG-CAA------G-TGGGGG。在CSB-E之后是CSB-E，二长棘犁齿鲷的序列为TATTCCTGGCATCTGGTTCCTATTTCAGGGC，相关鲷科鱼类的通式为T-TT-CTGGCA-CTGGTTCCTATTTCAGGGC。二长棘犁齿鲷的CSB-C序列为CTTGCATAAGTTAATGGTGT，在相关鲷科鱼类中非常保守，其通式为C-TGCATAAGTTAATGG-G-；CSB-B序列为GATGGCGAGAT，其通式为GA-GGCGAGAT，CSB-B序列在相关鲷科鱼类中变异不大。二长棘犁齿鲷的CSB-A序列为CCATGCCGGGCGTTC，相关鲷科鱼类的通式为CCATGCCG-GC-TC。
2.1.3 保守序列区
保守序列区包含有重链的复制起点(OH)、重链和轻链的启动子(HSP和LSP)以及3个保守区CSB1、CSB2和CSB3。CSB1与线粒体DNA的复制起始相关，因而保守序列区被认为是整个控制区最关键的部分。二长棘犁齿鲷的保守序列区长为268 bp，同样包括CSB-1、CSB-2和CSB-3，CSB-1变异较大，CSB-2在相关鲷科鱼类中非常保守，CSB-3也较为保守。二长棘犁齿鲷的CSB-1序列为CATAATTGAGTTCAA AGCAA，相关鲷科鱼类CSB-1的通式为CA-A--T-A-- TCA- AGCATA。二长棘犁齿鲷的CSB-2序列是TCGTTAAA CCCCCCACCCCC AA，在鱼类则较为保守，容易识别，但在个别鱼类中有一定变异，相关鲷科鱼类CSB-2的通式为TCGT---- CCCCCCCCCCAA。二长棘犁齿鲷CSB-3为AAACCCCTCAAAAACAGAAA，相关鲷科鱼类CSB-3的通式为A-ACCCC----AAACAGAAAA。
2.2 系统发育分析
以副鲈和条斑星鲽为外群对鲷科鱼类进行系统发育分析，枝长表示分歧度，枝上的数值是1 000次重复抽样检验的置信度值。基于线粒体控制区序列的NJ树和MP树在拓扑结构上完全一致(图 2和图 3)。鲷科鱼类构成一个单系类群，分子系统树从上到下依次分为3支，第一支包括棘鲷属的4种鱼类，分别是灰鳍棘鲷、黑棘鲷、澳洲棘鲷和黄鳍棘鲷，与传统分类一致；第二支为小鲷属的黑斑小鲷；第三支包括犁齿鲷属的二长棘犁齿鲷和赤鲷属的真赤鲷、三长棘赤鲷赤鲷。在第三支中令人困惑的是二长棘犁齿鲷并没有自成一支，而是以100%的支持率与真赤鲷先聚在一起后，再以99%的支持率与其他2种赤鲷属鱼类相聚。
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图 2 基于Kimura′s-Parameter模型构建的NJ树数字表示Bootstrap 1 000个循环的置信度，下图同此Figure 2. NJ tree based on Kimura′s-Parameter modelThe numbers indicate the confident values of Bootstrap 1 000. The same case in the following figure.3. 讨论
3.1 mtDNA控制区结构
mtDNA控制区3个区域中，终止序列区也即高变Ⅰ区变异最大，它包含与DNA复制终止相关序列TAS或扩展的ETAS在许多鱼类中大致相同。二长棘犁齿鲷在终止序列区中识别了一个终止相关序列ETAS。一般ETAS的拷贝数在1~8个之间。大部分的鱼类只存在1个，但大部分鲹科鱼类控制区有2个终止相关序列，而康似鲹(S.commersonia-nus)更是存在7个ETAS[11]。中华鲟(Acipenser sinensis)曾被报道mtDNA控制区存在数目不等的串联重复序列[21]，实际上就是ETAS，只是当时未被识别。小黄鱼(Larimichthys polyactis)识别了2个ETAS核心序列，长度分别为53 bp和30 bp[13]。对存在多个重复相似ETAS序列，SBISA等[2]认为前者是识别终止信号的终止子，后者可能是辅助识别终止信号的因子。刘焕章[26]认为一般情况下只有一个行使功能，其他的是复制的结果，不行使功能。表 2列出了11种鱼类的ETAS序列。
表 2 11种鱼类的ETAS序列Table 2. ETAS sequence of 11 fishes种类
speciesETAS序列
ETAS sequence来源
source二长棘犁齿鲷(E.cardinalis) ACAT TA GTA TATCATCATTAAAATATATACACCAA 此文 暗纹东方鲀(T.fasciatus) TACAT T TGTA TATCCCCATTCATATATATTAAACA 文献[8] 康氏似鲹(S.commersonianus) TACAT T TGTA TATCACCATTACCTTATATTAACCA 文献[11] 马舌鲽(R.hippoglossoides) TACAT T TGTA TAACACCATATATTTATAGAACC 文献[12] 鳜(S.chuatsi) TGCAT T TGTA TTACACCATAAAACTATATTAACCA 文献[21] 中华乌塘鳢(B.sinensis) TACAT T TGTA TTACACCATATATTTATGTAAAC 文献[22] 带纹条鳎(P.olivaceus) TACAT T TGTA TTACACCATATATTTTATAGTAAACA 文献[23] 松江鲈鱼(T.fasciatus) TACA GT TGTA TATCACCATAATTTATATTAACCA 文献[24] 鲟(Acipenser sturio) ACAT TAAGACATGC ATG TAATCCCCATTAATTTCTAGCCACCAT 文献[25] 鱼类通式common sequences in fish TACAT T------ATGTATTATCACCAT--ATATTATATTAACCA 文献[26] 鲤科鱼类Cyprinids TACAT T--------ATGTATTATCACCAT-----TATATTAACCA 文献[27] 紫红笛鲷(L.argentimaculatus) ACAT ATG ATTTACACCATACATTTATATCAAACA 文献[28] 由于ETAS在鱼类中的普遍性，有学者试图找出它们的共同规律。如刘焕章[26]对比多种鱼类的序列后确定鱼类的ETAS序列为TACAT T-------- ATGTATTATCACCAT--ATATTATATTAACCA。GUO等[27]识别了不同倍性鲤科鱼类中的ETAS为TACAT T--------ATGTATTATCACCAT-----TATATTAA CCA，但都没能对ETAS的一般规则进行表述。通过上述ETAS的比较，笔者认为ETAS大致都以TACAT(或ACAT)开始，接下来是2~8个变异较大的碱基，后接TACAT(或ACAT)的反向互补序列ATGTA(或TGTA)，接下来又是一段数目不等变异较大的序列，其共同特点是G碱基的反偏好，下接一段TA含量丰富的碱基后以碱基A或C结尾。目前已报道的研究中只有小黄鱼例外，小黄鱼ETAS重复单元中ATGTA先出现，而TACAT作为反向互补序列位于其后[13]。
整个控制区序列中中央保守区被认为是最为保守的区域，含有CSB-F、CSB-E、CSB-E、CSB-C、CSB-B和CSB-A 6段保守序列。绝大多数鱼类在中央保守区中仅识别了CSB-F、CSB-E和CSB-E 3段保守序列，齐口裂腹鱼(Schizothorax prenanti)识别了CSB-F、CSB-E、CSB-E和CSB-B 4段保守序列[1]。赫崇波等[12]在鲽形目鱼类中首次识别了中央保守区的CSB-C、CSB-B和CSB-A 3段保守序列，并认为在鲽形目鱼类中识别的CSB-C、CSB-B和CSB-A的序列为鲽形目鱼类所特有。通过借鉴和比较，笔者在二长棘犁齿鲷相同位置识别出CSB-C序列为CTTGCATAAGTTAATGGTGT，发现CSB-C序列不仅在鲷科鱼类中相当保守，在已报道的许多鱼类中也相当保守，且并不为鲽形目鱼类所特有，在很多鱼类中只是没有被识别出来。如鳜类CTGGCATAAGTTAATGGTGG[21]，康氏似鲹CAAGCGCATAAGTTAATGTTG[11]，大口鳒CTTACATAAGTTGATAATAC[9]，中华乌塘鳢CTGGCATAAGTTGTTGGTGG[22]和暗纹东方鲀CTGACATAAGTTGTTGGTGG[8]等，带阴影字符的序列均相当保守，笔者认为可以据此来识别鱼类的CSB-C序列。笔者识别的CSB-B序列与鲽形目鱼类以及齐口裂腹鱼都不相同，应该是相关鲷科鱼类所特有。值得注意的是，笔者识别的CSB-A序列与鲽形目鱼类也不同，但与NCBI上条斑星鲽(Verasper moseri)(序列号NC-00846)[29]识别的一致(AAGCCGGGCGTT)。实际上在鲽形目鱼类的控制区序列中也找到相同的一段序列GCCGGGCGTTC，却被识别为CSB-B序列的一部分。
保守序列区的3个保守序列CSB1、CSB2和CSB3在哺乳动物中以CSB1最为保守，几乎所有脊椎动物都含有CSB1，并可通过保守序列GACATA进行识别，但是在鱼类中却并不容易识别。通过比较笔者发现，该研究识别的CSB1序列虽然不含有与哺乳动物完全相同的CSB-1序列GACATA，但与CSB1特征基本序列类似，为GAGCATA，与鲹科鱼类一致[12]。CSB2和CSB3在一些哺乳动物的线粒体控制区中不易识别，但是在大多数鱼类中却极易识别。CSB-2特征是含有以1~3个核苷酸间隔的2段串联的C，该研究识别的CSB2关键序列为AAACCCCCCCACCCCCTAA，识别CSB3的关键是该序列富含A和C。
3.2 系统进化关系
二长棘犁齿鲷的属阶元分类一直存有争议。根据成庆泰和郑葆珊[5]编著的《中国鱼类系统检索》，中国鲷科鱼类有7属，二长棘犁齿鲷自成一个独立的二长棘鲷属，并命名为二长棘鲷。随后伍汉霖等[4]将二长棘鲷属并入犁齿鲷属，将中国分布的鲷科鱼类并为6属，并将二长棘鲷更名为二长棘犁齿鲷，这也是中国现在采用的名称。后来学者的陆续研究对犁齿鲷属阶元的认定提出了新的观点。如江世贵等[30]利用细胞色素b基因序列构建了几种鲷科鱼类的分子系统树，发现分别归属于犁齿鲷属的犁齿鲷和归属于赤鲷属的真赤鲷首先聚成一支，而且真赤鲷和犁齿鲷的序列差异仅为6.4%，处于种的分化水平；2种鱼类在幼鱼期形态极为相似，很难将它们区分开[30]，据此他们提出了将犁齿鲷属和赤鲷属并为一个属的观点。同样张殿昌等[7]利用细胞色素b基因序列构建的鲷科鱼类分子系统树中二长棘犁齿鲷与犁齿鲷先聚为一支后再与赤鲷属的真赤鲷聚，因此也提出了把犁齿鲷属与赤鲷属合并为一个属的思考。杨慧荣和江世贵[6]利用RAPD技术探讨了5种鲷科鱼类间的亲缘关系，同样发现犁齿鲷属的二长棘犁齿鲷与赤鲷属的真赤鲷有较近的亲缘关系。JUNHONG等[31]利用线粒体DNA 13个蛋白质编码基因的氨基酸序列构建了5种鲷科鱼类的分子系统树，也惊奇地发现同为赤鲷属的真赤鲷与三长棘赤鲷并未首先聚为一支，而是先与二长棘赤鲷聚为一支后再与三长棘赤鲷相聚，这与笔者的研究利用线粒体非编码区序列构建的分子发育系统完全一致。因此，上述研究不仅支持将二长棘鲷属并入犁齿鲷属的观点，而且认为非常有必要对犁齿鲷属和赤鲷属的分类地位进行重新评估。
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图 1 二长棘犁齿鲷线粒体DNA控制区序列结构
阴影表示保守序列及polyT序列，方框表示核心序列和反向互补序列，后同
Figure 1. Structure of mitochondrial control regions in E.cardinalis
The shadowed sequences are conserved region and polyT region, and the boxed ones are core sequence of ETAS and reverse complementary sequences.The same case in the following table.
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图 2 基于Kimura′s-Parameter模型构建的NJ树
数字表示Bootstrap 1 000个循环的置信度，下图同此
Figure 2. NJ tree based on Kimura′s-Parameter model
The numbers indicate the confident values of Bootstrap 1 000. The same case in the following figure.
表 1 数据来源
Table 1 Source of DNA data
科
family属
genera种类
speciesNCBI登录号
NCBI accession No.鲷科Sparidae 棘鲷属(Acanthopagrus) 灰鳍棘鲷1(A.berda 1) AM992212 灰鳍棘鲷2(A.berda 2) AM992246 黄鳍棘鲷(A.latus) EF506764 黑棘鲷(A.schlegelii) AF381106 澳洲棘鲷(A.australis) AF381061 赤鲷属(Pagrus) 赤鲷(P.pagrus) AY439117 真赤鲷(P.major) AP002949 三长棘赤鲷(P.auriga) AB124801 小鲷属(Pagellus) 黑斑小鲷(P.bogaraveo) AB305023 科Serranidae 副鲈属(Paralabrax) 副鲈(P.clathratus) DQ192395 鲽科Pleuronectidae 星鲽属(Verasper) 条斑星鲽(V.moseri) NC-008461 
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表 2 11种鱼类的ETAS序列
Table 2 ETAS sequence of 11 fishes
种类
speciesETAS序列
ETAS sequence来源
source二长棘犁齿鲷(E.cardinalis) ACAT TA GTA TATCATCATTAAAATATATACACCAA 此文 暗纹东方鲀(T.fasciatus) TACAT T TGTA TATCCCCATTCATATATATTAAACA 文献[8] 康氏似鲹(S.commersonianus) TACAT T TGTA TATCACCATTACCTTATATTAACCA 文献[11] 马舌鲽(R.hippoglossoides) TACAT T TGTA TAACACCATATATTTATAGAACC 文献[12] 鳜(S.chuatsi) TGCAT T TGTA TTACACCATAAAACTATATTAACCA 文献[21] 中华乌塘鳢(B.sinensis) TACAT T TGTA TTACACCATATATTTATGTAAAC 文献[22] 带纹条鳎(P.olivaceus) TACAT T TGTA TTACACCATATATTTTATAGTAAACA 文献[23] 松江鲈鱼(T.fasciatus) TACA GT TGTA TATCACCATAATTTATATTAACCA 文献[24] 鲟(Acipenser sturio) ACAT TAAGACATGC ATG TAATCCCCATTAATTTCTAGCCACCAT 文献[25] 鱼类通式common sequences in fish TACAT T------ATGTATTATCACCAT--ATATTATATTAACCA 文献[26] 鲤科鱼类Cyprinids TACAT T--------ATGTATTATCACCAT-----TATATTAACCA 文献[27] 紫红笛鲷(L.argentimaculatus) ACAT ATG ATTTACACCATACATTTATATCAAACA 文献[28]
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