Effects of different light intensity on plasma biochemical indexes of Euthynnus affinis on sunny and cloudy days
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摘要: 光照是水产养殖中的一个重要环境因子。探究小头鲔 (Euthynnus affinis) 在晴天和阴天对不同光照强度的生理变化，可为研究其最适养殖环境因子调控提供参考。在晴天和阴天分别设置4个取样时间，研究了在晴天光照强度 [2.7 lx (6:00)、1 116 lx (12:00)、913 lx (18:00)、1 lx (24:00)] 和阴天光照强度 [1.9 lx (6:00)、698 lx (12:00)、192 lx (18:00)、1.4 lx (24:00)] 下，小头鲔血浆中皮质醇、总胆固醇、甘油三酯、丙二醛、髓过氧化物酶活性、溶菌酶活性和免疫球蛋白M浓度的变化。结果显示，皮质醇、丙二醛浓度和溶菌酶活性在晴天的4个时间点均无显著性差异，但均在阴天18:00达到最高值，且阴天18:00的皮质醇、丙二醛浓度显著高于晴天18:00 (P<0.05)，而溶菌酶活性则显著低于晴天18:00 (P<0.05)；总胆固醇浓度分别在晴天12:00和阴天18:00达到最高值，但晴天12:00与阴天12:00无显著性差异，而阴天18:00则显著高于晴天18:00 (P<0.05)；甘油三酯浓度、髓过氧化物酶活性在晴天和阴天6:00均达到最高值，但两者无显著性差异。免疫球蛋白M浓度均在晴天和阴天24:00达到最高值，且晴天24:00显著低于阴天24:00 (P<0.05)。结果表明，小头鲔更适宜在晴天的光照下生存，但会通过积极的生理调节以适应不同天气的光照强度变化，从而减少环境因子对其生理及免疫功能的损伤。Abstract: Illumination is an important factor in aquaculture. Exploring the changes in the plasma physiology and biochemistry of Euthynnus affinis can provide references for the regulation of its optimal environmental factors. We designed four sampling time to investigate the light intensities on sunny days [2.7 lx (6:00), 1 116 lx (12:00), 913 lx (18:00) and 1 lx (24:00)] and those on cloudy days [1.9 lx (6: 00), 698 lx (12:00), 192 lx (18:00) and 1.4 lx (24:00)], so as to study the changes in the plasma cortisol, total cholesterol, triglyceride, malondialdehyde content, myeloperoxidase activity, lysozyme activity and immunoglobulin M concentration. The results show that there was no significant difference in the cortisol, malondialdehyde concentration and lysozyme activity among the four groups on sunny days, but they all reached the maximum at 18:00 on cloudy days. Besides, the concentraions of cortisol and malondialdehyde were significantly higher than those at 18:00 on sunny days (P<0.05), while the lysozyme activity was significantly lower (P<0.05). The total cholesterol content reached the maximum at 12:00 on sunny day and 18:00 on cloudy day, with no significant difference on sunny day and cloudy day at 12:00. However, it was significantly higher at 18:00 on cloudy days than on sunny days. The triglyceride content and myeloperoxidase activity reached the maximum on both sunny and cloudy days at 6:00, without significant difference. The immunoglobulin M concentration reached the maximum at 24:00 on both sunny and cloudy days, and it was significantly lower on sunny days than on cloudy days at 24:00 (P<0.05). The results show that the E. affinis is more suitable for surviving on sunny days, but it can adapt to the changes of light intensity in different weather by its active physiological adjustment, thereby reducing the damage of environmental factors to its physiological and immune functions.
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Keywords:
- Euthynnus affinis /
- Light intensity /
- Sunny day /
- Cloudy day /
- Biochemical index
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环境因子对鱼类的行为、摄食和生长起到重要作用[1-2]，在自然条件下，光照、温度和盐度等环境因子的变化通常会导致鱼类产生应激反应。受昼夜更替、天气变化等因素影响，射入水体的光照也会随之改变。光强变化会直接影响养殖水体中鱼类的视力范围，从而影响其行为。有研究表明，光照对鱼类生长性能、生理特征[3]、代谢速率、抗氧化水平[4-6]及皮质醇水平[7]等有显著影响，且对鱼类的影响具有种属差异[8-9]。Tomoki等 [10] 研究发现太平洋蓝鳍金枪鱼 (Thunnus thynnus) 孵化后，增加夜间的光照强度有利于降低其应激反应。因此，光照强度是水产养殖中一个重要环境因子。
小头鲔 (Euthynnus affinis)，属硬骨鱼纲、鲭科、鲔属，其身体呈纺锤型，较粗壮，尾柄细、平扁，栖息于近海中上层，在澳大利亚被称为“东方蓝鳍金枪鱼”，是市场上最有价值的水产养殖鱼类之一 [11]。现今有关小头鲔养殖的相关研究报道较少[12-14]。中国水产科学研究院深远海养殖技术与品种开发创新团队于2017年实现了小头鲔室内循环水养殖。目前关于光照对小头鲔血浆生化、抗氧化及免疫功能的研究尚未见报道。本研究检测了晴天和阴天不同光照强度下小头鲔血浆皮质醇、抗氧化水平及溶菌酶活性等，研究其在晴天和阴天下对不同光照强度的生理变化，为探索小头鲔最适养殖环境因子调控提供参考。
1. 材料与方法
1.1 实验材料
实验所用小头鲔来自中国水产科学研究院南海水产研究所热带水产研究开发中心陵水实验基地循环水养殖系统。养殖池规格为长8 m×宽5 m×高2.7 m。实验期间小头鲔暂养条件为气温 (32.45±2.53) ℃、水温 (32.68±0.67) ℃、溶解氧质量浓度 (7.61±0.07) mg·L−1、平均气压997.1 hPa。实验用鱼体质量 (1163.13±284.60) g、体长 (32.38±4.71) cm。
1.2 样品采集和处理
样品分两天采集，一天是晴天 (正常养殖车间)，一天是阴天(正常养殖车间)。晴天设置4个取样时间，间隔6 h (6:00、12:00、18:00、24:00)， 随机捕捞3尾进行测试。光照强度 (采用HOBO光照记录仪测量) 分别为2.7 lx (6:00)、1116 lx (12:00)、913 lx (18:00)、1 lx (24:00)；阴天设置的4个取样时间与晴天相同，光照强度分别为1.9 lx (6:00)、698 lx (12:00)、192 lx (18:00)、1.4 lx (24:00)。实验开始前，对小头鲔饥饿24 h，取样时每个时间点取3尾，采用丁香酚进行麻醉，测量其体长、体质量后快速置于带有碎冰的冰盘内，用一次性注射器 (注射器用质量分数为1%的抗凝剂肝素钠润洗) 从鱼尾静脉采血，注入含有肝素钠抗凝剂的1.5 mL离心管中，4 000 r·min−1、4 ℃离心10 min，取上清液后迅速置于−80 ℃冰箱中冻存，直至分析。
1.3 血浆生化、抗氧化、免疫酶的测定
1.3.1 血浆皮质醇、总胆固醇、甘油三酯浓度的 测定
血浆皮质醇的测定采用酶联免疫竞争法，总胆固醇的测定采用COD-PAP双试剂比色法，甘油三酯的测定采用BCA法。
1.3.2 抗氧化能力的测定
丙二醛的测定采用TBA比色法，髓过氧化物酶的测定采用比色法。
1.3.3 免疫酶活性的测定
溶菌酶的测定采用比浊法。
本实验所有指标测定均使用商业试剂盒 (中国南京建成生物工程研究所) ：包括皮质醇、总胆固醇、甘油三酯、丙二醛、溶菌酶、髓过氧化物酶、免疫球蛋白M。所有测量的指标单位均以试剂盒内说明书为准。
1.4 统计分析
采用Excel 2020软件整理数据，用Origin 2021软件作图，通过SPSS 26.0软件进行显著性差异分析。所有数据均以“平均值±标准差(
${\overline X \pm {\rm{SD}} } $ )表示。组间比较采用单因素方差分析和独立样本t检验，P<0.05表示具有显著性差异。2. 结果
2.1 晴天和阴天不同光照强度对小头鲔血浆生化 的影响
晴天和阴天不同光照强度下，小头鲔血浆中皮质醇、总胆固醇和甘油三酯浓度变化见图1。晴天6:00、12:00、18:00和24:00的皮质醇浓度无显著性差异 (图1-a )。6:00与12:00的总胆固醇浓度无显著性差异，但6:00和12:00的总胆固醇浓度显著高于18:00和24:00 (P<0.05)，而18:00与24:00的总胆固醇浓度无显著性差异 (图1-b)。6:00的甘油三酯浓度显著高于12:00、18:00和24:00，而12:00、18:00和24:00之间的甘油三酯浓度无显著性差异 (图1-c )。
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图 1 晴天和阴天中不同光照强度下小头鲔皮质醇、总胆固醇和甘油三酯日变化规律注：小写英文字母不同者间差异显著(P<0.05)，后图同此。Figure 1. Daily change of concentrations of cortisol, total cholesterol and triglyceride of E. affinis with different light intensities on sunny and cloudy daysNote: Different lowercase letters indicate significant differences (P<0.05). The same case in the following figures.阴天6:00的皮质醇浓度显著低于12:00、18:00和24:00 (P<0.05)，12:00的皮质醇浓度显著低于18:00和24:00 (P<0.05)，18:00与24:00的皮质醇浓度无显著性差异(图1-a )。6:00与12:00的总胆固醇浓度无显著性差异，6:00和12:00的总胆固醇浓度显著低于18:00，且显著高于24:00 (P<0.05)，18:00的总胆固醇浓度显著高于6:00、18:00和24:00 (P<0.05)，24:00的总胆固醇浓度显著低于6:00、12:00和18:00 (P<0.05) (图1-b )。6:00的甘油三酯浓度显著高于12:00、18:00和24:00 (P<0.05)，12:00和24:00的甘油三酯浓度显著低于6:00和18:00 (P<0.05)，但12:00与24:00的甘油三酯浓度无显著性差异(图1-c)。
在同一时间点，晴天与阴天不同光照强度下，6:00和12:00的皮质醇浓度在阴天和晴天无显著性差异，18:00和24:00阴天光照下的皮质醇浓度显著高于晴天 (P<0.05) (图1-a)。18:00和24:00阴天光照下的总胆固醇浓度显著高于晴天 (P<0.05)，6:00和12:00的总胆固醇浓度在阴天和晴天无显著性差异 (图1-b)。6:00、12:00和18:00的甘油三酯浓度在阴天和晴天均无显著性差异，24:00晴天光照条件下的甘油三酯浓度显著高于阴天 (P<0.05) (图1-c)。
2.2 晴天和阴天不同光照强度对小头鲔抗氧化指 标的影响
晴天和阴天的不同光照强度对小头鲔丙二醛浓度和髓过氧化物酶活性的影响见图2。晴天不同光照强度下，丙二醛浓度6:00、12:00、18:00和24:00各组间均无显著性差异(图2-a)。6:00髓过氧化物酶活性显著高于12:00和24:00 (P<0.05)；18:00髓过氧化物酶活性与6:00、12:00无显著性差异，但显著高于24:00 (P<0.05)；而24:00与12:00间无显著性差异(图2-b )。
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图 2 晴天和阴天中不同光照强度下小头鲔抗氧化指标变化Figure 2. Change of antioxidant index of E. affinis with different light intensities on sunny and cloudy days阴天不同光照强度下，6:00、12:00和24:00的丙二醛浓度均无显著性差异，6:00和12:00丙二醛浓度显著低于18:00 (P<0.05)，18:00与24:00的丙二醛浓度无显著性差异 (图2-a)。6:00髓过氧化物酶活性显著高于12:00和24:00 (P<0.05)，而12:00、18:00和24:00三者间无显著性差异 (图2-b)。
在同一时间点，晴天与阴天不同光照强度下，6:00和12:00的丙二醛浓度在同一时间点无显著性差异，18:00和24:00阴天光照下的丙二醛浓度显著高于晴天 (P<0.05) (图2-a)；而6:00、12:00、18:00和24:00同一时间点的髓过氧化物酶活性均无显著性差异 (图2-b)。
2.3 晴天和阴天不同光照强度对小头鲔免疫的 影响
在晴天不同光照强度下，6:00、12:00、18:00和24:00的溶菌酶活性无显著性差异 (图3-a)。6:00与12:00免疫球蛋白M质量浓度无显著性差异，但6:00免疫球蛋白M质量浓度显著低于18:00和24:00 (P<0.05)；12:00与18:00的免疫球蛋白M质量浓度无显著性差异，但显著低于24:00 (P<0.05)；18:00免疫球蛋白M质量浓度显著低于24:00 (P<0.05) (图3-b)。
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图 3 晴天和阴天中不同光照强度下小头鲔溶菌酶、免疫球蛋白M日变化Figure 3. Daily change of lysozyme activity and immunoglobulin M concentration of E. affinis with different light intensities on sunny and cloudy days在阴天不同光照强度下，6:00的溶菌酶活性显著高于12:00、18:00和24:00 (P<0.05)，12:00的溶菌酶活性显著高于18:00和24:00组 (P<0.05)，18:00组溶菌酶活性显著低于24:00组 (P<0.05) (图3-a)。6:00组免疫球蛋白M质量浓度显著低于12:00、18:00和24:00组 (P<0.05)；12:00与18:00组免疫球蛋白M质量浓度无显著性差异，但均显著低于24:00组 (P<0.05) (图3-b)。
在同一时间点，6:00晴天光照条件下的溶菌酶活性显著低于阴天(P<0.05)；12:00的溶菌酶活性晴天和阴天无显著性差异；18:00和24:00晴天光照条件下的溶菌酶活性显著高于阴天 (P<0.05) (图3-a)。6:00和12:00的免疫球蛋白M质量浓度在晴天和阴天无显著性差异；18:00晴天光照条件下的免疫球蛋白M质量浓度显著高于阴天(P<0.05)；而24:00晴天光照条件下的免疫球蛋白M质量浓度却显著低于阴天 (P<0.05) (图3-b)。
3. 讨论
皮质醇水平是探究鱼类应激程度的重要指标[15]。当鱼类受到光照刺激时，体内会发生应激变化，促肾上腺皮质激素释放，而促肾上腺皮质激素会刺激头肾细胞皮质醇激素的合成与释放[16] ，产生一种糖皮质激素，即皮质醇。本研究中，晴天时皮质醇水平受不同光照强度影响而发生变化，但6:00、12:00、18:00和24:00 4组间变化差异不显著。小头鲔为近海中上层鱼类[11]，由于海面不具有遮挡物，白天光照较强，因此小头鲔在6:00 (2.7 lx)、12:00 (1 116 lx)、18:0 (913 lx)和24:00 (1 lx)的光照环境下血浆皮质醇水平处于平缓状态，代谢平稳，这在一定程度上反映了晴天时的光照强度可能更符合其生活习性[17]。在阴天时，6:00光照强度为1.9 lx，此时小头鲔血浆皮质醇水平在4个时间点中处于最低值，与晴天时6:00的皮质醇水平无显著性差异，表明小头鲔习惯6:00的光照强度，此时应激最小。王帅等[18]研究发现，褐牙鲆 (Paralichthys olivaceus) 在受到光照应激时，10 lx的光照强度对其应激最小，此时光照强度处于最低值，与本实验中阴天时的结果相似。在阴天，12:00皮质醇水平持续上升，说明当光照强度从12:00的698 lx下降到18:00的192 lx时，小头鲔感受到光照强度的变化，产生了应激反应，为了适应此时的光照强度体内开始分泌大量皮质醇。虹鳟 (Oncorhynchus mykiss) 属于中下层鱼类，刘晓等[19]研究指出，对虹鳟进行光照刺激时，其游泳速度明显加快，表现出紧张状态，通过调节血浆皮质醇水平来调整代谢，这与小头鲔在晴天的研究结果存在差异。本研究表明，鱼类生存环境不同，其适宜的光照强度范围也有所差异，相关研究结果[20-22]佐证了这一观点。
血浆中的甘油三酯和总胆固醇浓度是反映鱼体新陈代谢的重要生化指标[23-24]。通过对比晴天和阴天同一时间点的不同光照强度可看出，晴天和阴天6:00的光照强度相似，此时小头鲔体内总胆固醇浓度未出现显著变化。随着光照强度的增加，晴天和阴天总胆固醇浓度呈现出不同的变化趋势，在晴天12:00小头鲔体内总胆固醇浓度均出现下降趋势，而阴天则持续上升。说明不同光照强度使小头鲔产生了应激反应，导致其总胆固醇水平发生变化。Ellsaesser和Clen[25]研究发现斑点叉尾鮰 (Ictalurus punctatus) 为底层鱼类，在受到光照刺激时，其总胆固醇水平并未出现显著性变化，这与本研究结果不同。表明不同种属及不同水层的鱼类受光照的影响不同，其体内代谢水平变化也存在差异。
本研究中，晴天和阴天小头鲔的甘油三酯水平受光照强度的影响存在差异，且晴天和阴天时的变化趋势不同。在晴天，6:00光照强度为2.7 lx，此时甘油三酯水平在4个时间点处于最高值；当光照强度逐渐增大至1 116 lx时，甘油三酯水平呈现下降趋势；阴天与晴天6:00时的甘油三酯水平无显著性差异，但阴天12:00至18:00的甘油三酯水平呈上升趋势，表明不同的光照强度使小头鲔的代谢水平发生了变化。邢克智等[26]研究指出，半滑舌鳎 (Cynoglossus semilaevis) 为近海底层鱼类，在受到不同光照强度的刺激时，其甘油三酯水平并无显著变化，这与本研究结果存在差异。鱼类具有趋光性[21]，栖息在不同水层的鱼类，由于光线强弱不同，眼的大小及生长位置会随着种类和栖息环境产生适应性变化，生活在上层的鱼类视觉系统十分发达，受到光照刺激后会游近光源周围，所以小头鲔依靠视觉在白昼摄食为正趋光性。阴天18:00的光照强度比晴天18:00的低，此时阴天甘油三酯水平高于晴天，说明阴天的光照强度可以促进小头鲔的抗逆性[27]，小头鲔为适应此时的光照强度引起体内甘油三酯水平发生变化。
鱼体内含有大量脂质，特别是各种膜相结构含有丰富的不饱和脂肪酸，易遭受自由基攻击，引起体内的脂质过氧化。丙二醛是自由基作用于脂质发生过氧化物反应的氧化终产物，具有细胞毒性，是氧化应激的一个重要衡量指标[28]。本研究发现，丙二醛水平在晴天受不同光照强度的影响，在6:00、12:00、18:00和24:00并没有出现显著变化，说明小头鲔适应晴天的光照强度。阴天丙二醛水平受光照强度的影响，在18:00光照强度降低，此时丙二醛水平显著高于晴天(P<0.05)。邓慧芳[29]研究发现，光照强度降低可以提高克氏原螯虾 (Procambarus clarkii) 体内的丙二醛水平，这与本研究结果一致。丙二醛水平随着光照强度的降低而升高，说明此时光照强度导致脂质过氧化作用加剧，产生了大量的脂质过氧化物，致使丙二醛水平呈上升趋势。
髓过氧化物酶是一种亚铁血红素酶，通过消耗过氧化氢，催化氯离子 (Cl−) 氧化生成次氯酸 (HClO)，形成有氧化能力的自由基，HClO是一个可长期存在的强氧化剂，能启动脂质过氧化反应[30]。本研究中，晴天和阴天的髓过氧化物酶活性受不同光照强度影响的变化相似，均呈下降趋势；6:00髓过氧化物酶活性达到最高值，12:00小头鲔受光照强度的影响，激活了体内抗氧化体系，髓过氧化物酶活性开始下降，表明此时光照强度使鱼体出现不适，抗氧化酶活性下降。髓过氧化物酶活性和丙二醛水平均能够客观反映鱼类机体的氧化应激水平。
溶菌酶是体液免疫因子，能有效地水解细菌细胞壁的肽聚糖，裂解形成水解酶体系，破坏和消除鱼体内侵入的异物，是鱼类生理防御水平的重要标志[31-32]，也是研究鱼类受不同光照强度影响后免疫反应的重要指标[33]。本研究中，晴天的溶菌酶活性无显著性变化，表明小头鲔适应此时的生活环境，行为相对活跃。阴天，小头鲔的溶菌酶活性受不同光照强度的影响，12:00至18:00呈持续下降趋势且变化显著，表明光照强度使其免疫酶活性发生改变。免疫球蛋白M是鱼体内存在的一种特异性抗体，本研究中免疫球蛋白M质量浓度于24:00达到最大值，且显著高于6:00、12:00和18:00 (P<0.05)，表明小头鲔可能需要适应此时光照强度，刺激机体非特异性免疫系统触发免疫应答，使免疫器官产生大量球蛋白。球蛋白作为鱼类的免疫成分，其水平升高意味着免疫力增强[34-35]，由此可见适宜的光照强度对小头鲔的免疫能力有重要影响。
4. 结论
本文探讨了晴天与阴天不同光照强度下小头鲔血浆皮质醇、血浆生化、抗氧化指标、溶菌酶活性及免疫球蛋白M的变化规律。研究表明：晴天，小头鲔的血浆生化、抗氧化指标和免疫酶活性变化趋势相对稳定，小头鲔较适合在此环境下生长；阴天，下午的光照强度低于晴天，小头鲔在适应过程中会产生应激反应，对鱼体健康产生不利影响；同时，小头鲔可以通过自身生理生化调节以适应不同的光照环境。
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图 1 晴天和阴天中不同光照强度下小头鲔皮质醇、总胆固醇和甘油三酯日变化规律
注：小写英文字母不同者间差异显著(P<0.05)，后图同此。
Figure 1. Daily change of concentrations of cortisol, total cholesterol and triglyceride of E. affinis with different light intensities on sunny and cloudy days
Note: Different lowercase letters indicate significant differences (P<0.05). The same case in the following figures.
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图 2 晴天和阴天中不同光照强度下小头鲔抗氧化指标变化
Figure 2. Change of antioxidant index of E. affinis with different light intensities on sunny and cloudy days
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