Otolith morphology of Nemipterus virgatus and its relation to body length and mass in continental shelf of northern South China Sea
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摘要: 根据2014年8月—2015年2月于南海北部海域采集的金线鱼(Nemipterus virgatus) 106尾，测量其耳石样本的长、宽、周长、面积等形态指标，分析耳石形态特征，以探讨其耳石形态特征与个体体长、体质量的关系。结果表明，金线鱼耳石的形态指标在雌、雄个体间差异不显著(P>0.05)。耳石的宽、面积及长宽比在左右耳石之间存在显著性差异(P<0.05)，但耳石的长、最大半径、最小半径、周长、最小外接矩形面积和半径比在左右耳石之间差异不显著(P>0.05)。经主成分分析发现，耳石的长、宽、最大半径、最小半径、周长、面积、最小外接矩形面积和半径比这8个形态指标为金线鱼耳石的主要形态指标。金线鱼耳石主要形态指标与体长、体质量的最佳拟合函数为多项式函数。Abstract: We studied the otolith length, width, perimeter and other morphological parameters of 106 samples of Nemipterus virgatus collected from the continental shelf of northern South China Sea during August, 2014 to February, 2015. Results show no significant difference between female and male in otolith morphological characteristics (P>0.05). There was significant difference between left and right otolith in otolith width, area and ratio of length-width (P<0.05), but no significant difference in otolith length, maximum radius, minimum radius, perimeter, area of minimum circumscribed rectangle and ratio of radius (P>0.05). According to principal component analysis, the otolith length, width, maximum radius, minimum radius, perimeter, area, area of minimum circumscribed rectangle and ratio of radius were the main morphological indicators of N. virgatus otolith. The relationship among main otolith morphological characteristics and body length and body mass was fitted optimally by polynomial function.
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金线鱼(Nemipterus virgatus)，隶属于金线鱼科、金线鱼属，为暖温性鱼类，栖息于近底层，在我国分布最多的海域为南海[1]。金线鱼肉质坚实，肉味鲜美，是深受欢迎的食用鱼[2]，具有较高的经济价值。金线鱼具有性成熟早、分批产卵等特点，能承受一定的捕捞压力[2]，但超强度的过度捕捞，导致南海金线鱼资源已呈衰退趋势[3-4]。南海北部金线鱼耳石形态与生长研究可以为金线鱼的生长、繁殖及资源管理提供基础数据，有利于该资源的持续发展和保护管理。
鱼类耳石主要由碳酸钙构成，存在于内耳的膜迷路内，起听觉和平衡系统作用，分为星耳石、微耳石和矢耳石[5]。耳石具有相对稳定的结构，不易被吸收或溶解，是鱼类生活信息的良好记载体[6]，最早因耳石上存在轮纹常被用于年龄鉴定[7]，随着耳石研究内容的深入[8-9]和研究技术的进步[10]，耳石也被用于鱼类种群判别[11]、生活史重建[12]等相关研究。至今国内外对金线鱼的研究包括金线鱼属的年龄与生长[如Pek等[13]通过耳石轮纹阅读确定2012年9月和2014年8月在土耳其安塔利亚湾捕捞的175尾郎氏金线鱼(N. randalli)年龄，结果表明样本年龄分布从0~4龄，主要为1年龄]、金线鱼属的种群识别[如侯刚等[14]采用傅里叶分析对2010年1—9月采集金线鱼、深水金线鱼(N. bathybius)、日本金线鱼(N. japonicus)的矢耳石进行识别，平均正判率达97.9%，证实傅里叶分析可作为鱼种识别的有效工具]、金线鱼属的资源动态变化[15]和金线鱼捕捞网具的选择[16]等，而关于南海北部近海水域金线鱼矢耳石形态特征的研究较少见到。本研究通过对金线鱼耳石形态特征进行分析，探究耳石生长与个体体长、体质量之间的关系，为进一步研究南海北部金线鱼的种群组成和洄游生长提供基础数据。
1. 材料与方法
1.1 材料
本研究于2014年7—8月、10—11月和2015年1—2月，分别在南海北部海域(107°E~108°E，19°N~20°N；111°E~112°E，19°N~21°N)采集金线鱼样本(图1)。调查船租用“北渔60011”单船底拖网渔轮，总吨位242 GT，主机功率441 kW。采用底层单拖网调查，网具规格为80.4 m×60.54 m(37.70 m)，网口周目数404目，网口网目200 mm，网囊网目40 mm。金线鱼样本共106尾，冷冻保存。按《海洋生物调查规范》进行生物学测量(表1)，样本的体长为82~215 mm (平均体长为146.26 mm，体长标准差为26.25 mm)，体质量为15~220 g (平均体质量为77.37 g，体质量标准差为44.19 g)。采集金线鱼矢耳石样本并进行清洗和干燥处理，最后保存于装有95%乙醇的离心管中。
表 1 南海北部金线鱼样本生物学信息Table 1. Biology information of N. virgatus in northern South China Sea项目
item站位 site S1 S2 S3 S4 S5 S6 采样日期 sampling date 2015.01 2014.10 2015.01 2015.01 2015.01 2014.08 2015.02 样本数量 quantity of samples 17 2 9 22 21 11 24 体长/mm body length 82~164 117~168 116~185 104~152 126~210 183~215 106~195 体质量/g body mass 15~93 36~86 40~140 28~136 45~178 128~220 32~165 1.2 方法
1.2.1 耳石形态学术语
本文参考郭弘艺等[17]、叶振江等[18]对耳石形态学特征的描述，金线鱼耳石的特征描述见图2。基叶是位于耳石腹部前端的突出部分；翼叶是位于耳石背侧前端的突出部分；主间沟是位于基叶和翼叶中间的沟状部分；中央听沟位于背部和腹部中间，从主间沟延伸至耳石后端；脊突是位于耳石背部的突起；叶突是位于耳石腹部的叶状突起；轮纹则是特殊排列的环状周期性轮圈。
1.2.2 耳石形态测量
采用Olympus显微镜和MShot Digital Imaging Systems软件对金线鱼矢耳石进行拍照，通过MShot Image Analysis System软件测量分析(图3)，测量以下9个形态指标，耳石长(L1)为耳石前端到后端的长度；耳石宽(L2)为耳石背部到腹部的宽度；最大半径(R)为耳石中心到边缘的最长距离；最小半径(r)为耳石中心到边缘的最短距离；耳石周长(P1)为耳石不规则边缘的实际长度；耳石面积(A1)为耳石的实际二维面积；最小外接矩形面积(S1)为耳石的最小外接矩形面积；长宽比(L3)为耳石长与宽的比值；耳石半径比(L4)为耳石最大半径与最小半径的比值。
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图 3 金线鱼耳石形态指标示意图AC. 耳石长(L1)；AB. 耳石宽(L2)；OE. 耳石最小半径(r)； OF. 耳石最大半径(R)Figure 3. Sketching map on morphological parameters of otolith of N. virgatusAC. otolith length (L1)；AB. otolith width (L2)；OE. minimum radius (r)；OF. maximum radius (R)1.2.3 数据处理
运用SPSS 24.0软件对实验数据进行处理分析，基于9个形态指标对金线鱼耳石分别进行雌、雄及左、右差异分析；对9个耳石形态指标进行主成分分析；耳石主要形态指标与金线鱼体长、体质量的关系，通过线性模型、幂函数模型、多项式模型、指数回归模型和对数模型进行拟合，根据AIC准则[19]选取最适模型。
2. 结果
2.1 金线鱼耳石外形
金线鱼矢耳石外形近似椭圆形，耳石长度明显大于宽度。金线鱼耳石的主间沟明显，基叶较翼叶发达，耳石外缘不光滑，有明显的突起，耳石背部有波浪状突起，耳石腹部呈浅弧形，在显微镜下，部分耳石可以观察到较为清晰的轮纹(图3)。
2.2 左、右耳石差异分析
通过配对样本t检验分析发现(表2)，左、右耳石的耳石长、最大半径、最小半径、周长、最小外接矩形面积、半径比差异不显著(P>0.05)；耳石宽、面积、长宽比存在显著性差异(P<0.05)。
表 2 左、右耳石形态指标配对样本t检验Table 2. Paired t test for examination on morphological parameters of left and right otolith of N. virgatus耳石指标
parameter of otolith统计量
t自由度
dfP 耳石长 L1 1.049 105 0.296 耳石宽 L2 − 2.769 105 0.007* 最大半径 R − 0.619 105 0.537 最小半径 r 0.527 105 0.599 耳石周长 P1 − 0.391 105 0.696 耳石面积 A1 − 3.500 105 0.001* 最小外接矩形面积 S1 − 1.616 105 0.109 长宽比 L3 2.764 105 0.007* 耳石半径比 L4 − 0.829 105 0.409 注：*. 差异显著 (P<0.05)
Note: *. significant difference (P<0.05)2.3 主成分分析
由主成分分析可知，左、右耳石2个主成分的累计贡献率均大于89%，保留了金线鱼耳石形态的绝大部分信息。根据载荷量大小，左、右耳石的耳石长、宽、最大半径、最小半径、周长、面积、最小外接矩形面积和半径比的载荷系数均大于0.80 (表3，表4)。左、右耳石的2个主成分中第1主成分表现为耳石的整体形态特征，第2主成分则表现为耳石的几何半径特征。
表 3 金线鱼左耳石各形态指标权重系数和贡献率Table 3. Weight coefficient and contribution ratio of morphological parameters of left otolith of N. virgatus形态指标
morphological parameter主成分
principal component1 2 耳石长 L1 0.994 0.082 耳石宽 L2 0.980 − 0.119 长宽比 L3 0.248 0.755 最大半径 R 0.992 0.059 最小半径 r 0.938 − 0.293 耳石半径比 L4 0.114 0.858 耳石周长 P1 0.992 0.043 耳石面积 A1 0.995 0.158 最小外接矩形面积 S1 0.996 0.106 各成分贡献率/%
contribution rate of each component76.15 15.78 累计贡献率/% cumulative 76.15 91.93 表 4 金线鱼右耳石各形态指标权重系数和贡献率Table 4. Weight coefficient and contribution ratio of morphological parameters of right otolith of N. virgatus形态指标
morphological parameter主成分
principal component1 2 耳石长 L1 0.996 0.058 耳石宽 L2 0.982 − 0.096 长宽比 L3 0.216 0.640 最大半径 R 0.985 0.111 最小半径 r 0.939 − 0.278 耳石半径比 L4 0.079 0.858 耳石周长 P1 0.995 0.009 耳石面积 A1 0.995 − 0.015 最小外接矩形面积 S1 0.996 − 0.013 各成分贡献率/%
contribution rate of each component75.92 13.88 累计贡献率/% cumulative 75.92 89.80 2.4 耳石主要形态指标与体长、体质量的关系
2.4.1 耳石主要形态指标与体长的关系
耳石主要形态指标与鱼体体长关系中，L1、L2、R、r、P1、S1、A1、L4与体长拟合程度最佳的函数均为多项式函数(图4)，其中L2和A1分左耳石和右耳石进行拟合。
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图 4 金线鱼耳石主要形态指标与其体长关系Figure 4. Relationship between primary morphological parameters of otolith and body length of N. virgatus2.4.2 耳石主要形态指标与体质量的关系
耳石主要形态指标与鱼体体质量关系中，L1、L2、R、r、P1、S1、A1、L4与体质量拟合程度最佳的函数均为多项式函数(图5)，其中L2和A2分左耳石和右耳石进行拟合。
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图 5 金线鱼耳石主要形态指标与其体质量关系Figure 5. Relationship between primary morphological parameters of otolith and body mass of N. virgatus3. 讨论
金线鱼耳石具有基叶和翼叶，基叶明显长于翼叶，背部有宽波纹状突起，腹部则存在浅弧状突起，内侧面存在较明显的烟斗状中央听沟，前端略宽，靠近耳石核区附近处略为收窄，较平直，后部向耳石腹部后边缘弯曲。与阿根廷外海拉式南美南极鱼(Patagonotothen ramsayi)相比，后者的背部被缺刻分成两部分，但两者整体都趋于椭圆形[20]。与黑鳃天竺鱼(Apogonichthys arafurae)相比，后者前端无缺刻，故无基叶和翼叶之分[21]。与龙头鱼(Harpodon nehereus)相比，后者中央听沟平直，后端封闭[22]。蓝圆鲹(Decapterus maruadsi)[23]和多鳞四指马鲅(Eleutheronema rhadinum)[24]的中央听沟呈“~”状，与金线鱼耳石的中央听沟区别明显。随着鱼体的生长，矢耳石形态结构会发生较大变化，刘小帅等[25]对齐口裂腹鱼(Schizothorax prenanti)耳石生长发育研究及Victor和Brothers[26]等对鲤科鱼类耳石生长研究得到类似结论，而金线鱼矢耳石形态结构是否会在鱼体生长过程中发生较大变化有待进一步研究。
金线鱼的左、右耳石形态指标配对样本t检验显示，耳石宽、面积以及耳石长宽比的左右差异显著。可能的原因有：1)通常耳石样本的边缘粗糙和耳石基叶较小，故对耳石面积影响较小[27]，但由于本研究中金线鱼耳石基叶较发达且耳石较大，故可能对耳石面积产生较大影响；2)大多数鱼类耳石较脆，尤其是耳石前端更容易破损[28]，相对而言耳石宽度的误差较小，金线鱼左、右耳石的横向生长速率可能存在较大不同，可从长宽比这一形状指标上体现出来，这一点需要更进一步的研究证实。
金线鱼耳石的主要形态指标L1、L2、R、r、P1、A1、S1、L4与体长、体质量均呈现多项式函数关系，呈正相关，表明耳石大小随鱼体生长而增加。通过比较各形态指标拟合方程的相关系数值R2可知，在这8个形态指标中，r与体长、体质量的拟合方程效果略差，S1与体长、体质量的拟合方程效果最佳，可能因为仅仅通过显微镜观察难以准确确定核心位置，故耳石半径存在一定误差。同时金线鱼耳石的主要形态指标与体长拟合方程的R2明显大于其与体质量的，说明金线鱼耳石的主要形态指标与体长的关系更为密切，这与大多数鱼类的耳石形态指标拟合结果相似[29-30]。
本研究所采样本体长为82~215 mm，其中82 mm的样本仅1尾，缺乏体长较小的样本；本研究以耳石核心作为耳石测量的基点，但是耳石核心在耳石磨片之前较难确认，故可能对实验结果造成一定影响；另外，金线鱼样本在采样时间上较为紧凑，缺乏其他季节的样本，故在今后的研究中需要多次采样补充数据，以完善金线鱼耳石形态特征的研究。
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图 3 金线鱼耳石形态指标示意图
AC. 耳石长(L1)；AB. 耳石宽(L2)；OE. 耳石最小半径(r)； OF. 耳石最大半径(R)
Figure 3. Sketching map on morphological parameters of otolith of N. virgatus
AC. otolith length (L1)；AB. otolith width (L2)；OE. minimum radius (r)；OF. maximum radius (R)
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图 4 金线鱼耳石主要形态指标与其体长关系
Figure 4. Relationship between primary morphological parameters of otolith and body length of N. virgatus
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图 5 金线鱼耳石主要形态指标与其体质量关系
Figure 5. Relationship between primary morphological parameters of otolith and body mass of N. virgatus
表 1 南海北部金线鱼样本生物学信息
Table 1 Biology information of N. virgatus in northern South China Sea
项目
item站位 site S1 S2 S3 S4 S5 S6 采样日期 sampling date 2015.01 2014.10 2015.01 2015.01 2015.01 2014.08 2015.02 样本数量 quantity of samples 17 2 9 22 21 11 24 体长/mm body length 82~164 117~168 116~185 104~152 126~210 183~215 106~195 体质量/g body mass 15~93 36~86 40~140 28~136 45~178 128~220 32~165 
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表 2 左、右耳石形态指标配对样本t检验
Table 2 Paired t test for examination on morphological parameters of left and right otolith of N. virgatus
耳石指标
parameter of otolith统计量
t自由度
dfP 耳石长 L1 1.049 105 0.296 耳石宽 L2 − 2.769 105 0.007* 最大半径 R − 0.619 105 0.537 最小半径 r 0.527 105 0.599 耳石周长 P1 − 0.391 105 0.696 耳石面积 A1 − 3.500 105 0.001* 最小外接矩形面积 S1 − 1.616 105 0.109 长宽比 L3 2.764 105 0.007* 耳石半径比 L4 − 0.829 105 0.409 注：*. 差异显著 (P<0.05)
Note: *. significant difference (P<0.05)
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表 3 金线鱼左耳石各形态指标权重系数和贡献率
Table 3 Weight coefficient and contribution ratio of morphological parameters of left otolith of N. virgatus
形态指标
morphological parameter主成分
principal component1 2 耳石长 L1 0.994 0.082 耳石宽 L2 0.980 − 0.119 长宽比 L3 0.248 0.755 最大半径 R 0.992 0.059 最小半径 r 0.938 − 0.293 耳石半径比 L4 0.114 0.858 耳石周长 P1 0.992 0.043 耳石面积 A1 0.995 0.158 最小外接矩形面积 S1 0.996 0.106 各成分贡献率/%
contribution rate of each component76.15 15.78 累计贡献率/% cumulative 76.15 91.93
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表 4 金线鱼右耳石各形态指标权重系数和贡献率
Table 4 Weight coefficient and contribution ratio of morphological parameters of right otolith of N. virgatus
形态指标
morphological parameter主成分
principal component1 2 耳石长 L1 0.996 0.058 耳石宽 L2 0.982 − 0.096 长宽比 L3 0.216 0.640 最大半径 R 0.985 0.111 最小半径 r 0.939 − 0.278 耳石半径比 L4 0.079 0.858 耳石周长 P1 0.995 0.009 耳石面积 A1 0.995 − 0.015 最小外接矩形面积 S1 0.996 − 0.013 各成分贡献率/%
contribution rate of each component75.92 13.88 累计贡献率/% cumulative 75.92 89.80
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