Progress and status of research on polychlorinated biphenyls(PCBs)in dolphins
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摘要:
综述了20世纪70年代以来有关海豚体内多氯联苯的研究进展和概况。论述了PCBs进入海豚的方式及消除途径；PCBs在海豚体内各组织中的分布特点与差异；PCBs在雌、雄和仔海豚体内的分布特点和转移规律；不同环境条件对海豚PCBs含量及同族物构成影响；PCBs对海豚的有害影响。通过分析表明, PCBs对海洋生态系统的影响还将持续很长时间, 国内应进一步加强近岸海域哺乳类动物PCBs的长期污染效应研究, 进而更深入地研究其环境行为、归宿和影响效应。
Abstract:The progress and status of research on polychlorinated biphenyls(PCBs)in dolphins were reviewed in this paper since 1970s.The review focused on the following five aspects: the ways of PCBs getting into and eliminating from dolphin body, the distribu- tion characteristics and the distribution difference of PCBs in dolphin tissues, the distribution characteristics the of PCBs among female, male and offspring dolphin and the transfer PCBs from female to offspring, the impacts of different environment conditions on PCBs con- centrations and congener composition in dolphin, and the harmful effect of PCBs on dolphin.The authors point out that the effects of PCBs on marine ecosystem will continue for a long time, and the long-term effect of PCBs on marine mammal in the coastal waters should be further studied.
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Keywords:
- PCBs /
- dolphin /
- distribution /
- metabolize
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多氯联苯(polychlorinated biphenyls，PCBs)是一类联苯苯环上氢原子(H)部分或全部被氯原子(Cl)取代所形成的含氯化合物的统称，曾在工业生产中广泛使用。PCBs具有高富集性、远距离迁移性和难降解性，对动物和人类的生殖系统、神经系统及免疫系统具有危害作用[1]。在1968年日本米糠油和1979台湾PCBs中毒事件中，数千人受害，给人类带来沉痛教训。目前国内含PCBs的电容器大部分已经废弃不用，而被暂时性封存。由于管理不当，储存条件不好，很多封存点存在PCBs泄露现象，严重污染周围环境，并通过食物链进入到生物体内，给人身健康带来了极大的风险[2]。鉴于PCBs还将在环境中长期存在，并通过生物地球化学过程产生长期污染效应，仍需加强对其研究，对今后防控和治理PCBs以及类似化合物污染有重要意义。
海豚是一种海洋哺乳动物，活动范围广、寿命长、脂肪含量高，处在海洋食物链顶端，对PCBs的富集能力极强，能较好地反映海洋PCBs污染情况，适合作为研究PCBs的生物载体。自1967年HOLDEN和MARSDEN[3]第一次报道海洋哺乳动物组织中氯代烃类化合物的研究结果以来，有关海豚体内PCBs研究的广度和深度随着现代分析技术的发展不断扩展，检测PCBs的种数不断增多，研究从最初的含量检测发展到分析研究其环境行为、归宿和毒理作用等方面。国内对海豚体内的PCBs研究很少见到报道，本文主要综合分析了国外有关文献，对国外相关研究的进展和概况作简要综述。
1. PCBs进入海豚的方式及消除途径
PCBs存在于空气、水体和各种生物体中，其进入海豚的途径主要有3种：从空气中吸入、从皮肤吸收和从食物中摄入，其中第3种是最主要的方式[4]。由于PCBs在食物链中被逐级浓缩和放大，最后才被处在海洋食物链顶端的海洋哺乳动物(海豚)捕食，并且由于摄食后海豚对PCBs的吸收率接近100%，因此海豚积蓄PCBs的速率很高。据MARSILI[4]研究发现，经过食物吸收的PCBs为5.0×10-5 mg · (kg · h)-1，而经过空气吸收的只有8.9×10-5 mg · (kg ·h)-1，两者相比，后者可以忽略。
PCBs进入海豚体内后很难消除，只能通过以下4种途径逐渐降低含量：(1)呼吸排出。由于海豚没有像鱼类一样的鳃，呼吸排出的PCBs极少，与粪便排泄相比可以忽略；(2)粪便排泄。这种消除方式是有条件的，只有当海豚血液中的PCBs浓度是其食物中PCBs浓度的10倍以上时，排泄消除才有明显的作用，平均消除与摄入的比率可达0.2，粪便排泄的PCBs并非因摄入的食物中的PCB吸收不完全而随粪便排出，而是来自海豚本身已蓄积的PCBs；(3)代谢作用。通过代谢消除的PCBs也很有限，与其它哺乳动物相比海豚对PCBs的代谢能力是非常低的，这是它自身特殊的细胞色素P450氧化酶系统模式决定的，其中氯化程度高的PCBs最不易代谢[5]；(4)转移。母海豚在生育期间通过乳汁转移大量的PCBs到仔海豚体内，消除母体内大部分的PCBs。尽管以上4种方式在一定程度上能帮助海豚消除体内的PCBs，但仍有大量的PCBs“终生”残留在其体内。
2. 海豚体内的PCBs
海豚体内的PCBs主要富集在脂肪层，浓度一般随所处环境的不同而不同，浓度范围在1~100 mg · kg-1(湿重)之间，不同组织内含量差异甚大，以含5和6个氯原子的PCBs居多。在不同种类、不同环境条件和不同健康状况下，海豚体内的PCBs浓度也有差异[6-7]。
2.1 同族体和异构体
为探讨海豚体内同族体和异构体主要的组成部分，统计分析了10篇[7-16]有关海豚体内PCBs的论文，实验样品取自不同地区、年份、性别、年龄段的海豚，所分析的PCBs异构体的种数和海豚样本数较多，具有代表性。由统计结果可知，在各同族体对比中，含有6个氯原子的同族体所占比例最大，其PCBs的个数占总数的33.3%，含有5、6和7个氯原子的PCBs为总数的66.7%(图 1)。而PCBs的异构体中出现频率最高的为10次，分别是IUPAC No.101，153，170和180，其次是128，138和149，出现9次(图 2)，即氯化程度高的化合物出现频率高。换言之，即氯化程度高的化合物表现出易于在海豚体内积累而难以消除的特点。类似这样的组成分布模式，在其它海洋哺乳动物中也有发现，如CORSOLINI等[17]的研究。
2.2 PCBs在海豚不同组织中的分布特点
海豚不同组织的PCBs浓度有明显差异。根据STROELLI等[18]的研究，在花纹海豚(Grampus griseus)组织中PCBs浓度最高是脂肪(1 028 μg · kg-1湿重)，其后分别是心、肝、脾、肺、肌肉、肾，而胃的浓度最低(15.1 μg · kg-1湿重)。而WEISBROD等[13]对美国科德角湾的白斑海豚(Lagenorhynchus obliquidens)研究发现，其皮肤的PCBs浓度低于脂肪，高于肝、肺、肾和母体中的胎儿，与母体组织相比胎儿的PCBs浓度处于最低水平。对于血液中PCBs浓度远低于脂肪中的浓度，KAWAI等[19]认为主要原因是由于各组织所含甘油三酸酯的含量不同，如在斑纹海豚(L.acutus)的脂肪中含甘油三酸酯为800 mg · g-1(湿重)，而在血液中为(7~8)× 103 mg · kg-1(湿重)，如果以甘油三酸酯为基准衡量PCBs含量，这种差异则不存在。不同组织中PCBs的异构体浓度也有明显差异，与其它组织相比，脂肪、肝中含有较多稳定性较强、抗转化能力高的PCBs化合物，如化合物163、170。
2.3 不同种类海豚体内PCBs差异
在生活环境和体型等条件相同的情况下，不同种类海豚中的PCBs浓度仍有较大差异。如在同一地点捕获的真海豚(Delphinus delphis)和斑纹海豚，它们的分布及活动范围大体重叠，体长和重量基本相同，代谢速率和摄食速率是非常相似的，但是有关学者[12]的研究结果表明，它们体内PCBs的浓度相差很大。其主要原因有：(1)食物组成不同。尽管2种海豚经常在同一地方进行摄食，但并不意味着它们摄食了相同的食物，食物的不同造成其摄入的PCBs浓度也不一样。有可能一种海豚偏向于摄食大洋性底层的生物，而另一种海豚则摄食近岸性表层的生物；(2)代谢PCBs速率不同。海豚体中PCBs浓度不但与食物组成有关，而且与它对食物的消化能力、代谢及排泄有密切关系。TANABE等[5]在斑纹海豚体内发现细胞色素CYP1A1对PCBs的代谢能力很低，肝细胞色素P450代谢酶CYP2B对PCBs无代谢作用，表明这种海豚对PCBs的氧化代谢能力极其有限，所以不能认为分类学上非常接近的海豚代谢PCBs能力相同。同时，由于海豚寿命长，因而这2种差异长期存在，使得不同种类的海豚PCBs浓度差异更加显著。
2.4 健康状况对海豚体内PCBs浓度的影响
海豚健康状况对其体内的PCBs浓度有影响。搁浅海豚(年老、体弱、疾病、受伤等因素)体内的PCBs浓度明显高于随机捕捞到的海豚，因为海豚在饥饿或生病时消耗了大量与PCBs浓度正相关的脂质，而PCBs总量没有减少，浓度则相对上升。另外，营养条件差也会引起PCBs浓度升高。再则，当海豚开始衰老时，其体内的PCBs的浓度也会变高。健康状况对某些PCBs同族体浓度也有特定的影响，与随机捕获的海豚相比，搁浅的海豚体内含有6个和7个氯原子的PCBs同族体相对于PCB153的浓度是增加的，而含有3和5个氯原子的PCBs与PCB153相比是减少的[7]。虽然这种现象目前只有在糙齿海豚(Steno bredanensis)中发现，但在其它3种鲸类动物中也有类似的趋势，这表明氯化程度高的PCBs可能在脂质消耗中，抵抗生物转化作用更强。
2.5 海豚体内PCBs浓度的时间变化趋势
海豚体内PCBs浓度的时间变化趋势存在多种情况，但主要有3种趋势：(1)下降趋势。在原来PCBs污染程度高的一些海区，海豚体中PCBs浓度呈逐渐下降趋势。AGUILAR等[20]通过对斑纹海豚脂肪中PCBs浓度分析发现，地中海西部PCBs在过去15年间有着明显的下降，从1987年的342 mg · kg-1下降到2002年的76 mg · kg-1。(2)浓度水平保持稳定。有些海区PCBs浓度水平基本保持不变，例如LONGANATHAN等[21]对西北太平洋的有机氯化物的时间变化趋势进行了调查，发现1978~1986年斑纹海豚中PCBs残留总量及其种类的组成没有明显的变化。另外，1987~1994年对北太平洋鲸类体中的有机氯化物监测结果也表明，PCBs仍保持在一个稳定水平。有学者认为，公海中存在大量PCBs可能是北太平洋海豚体中PCBs浓度保持在稳定水平的主要原因。(3)呈增加趋势。在一些海区PCBs含量随时间推移而逐渐上升，多位学者已研究证实这一趋势[20]，这可能是由于该海区存在新的PCBs污染源或通过海流从异地转入。从全球分析，全世界范围内生产的100万t PCBs大约有1/3进入环境，而REIJNDERS[22]估计在20世纪90年代中期只有1%的PCBs进入海洋，有大量潜在PCBs可能进入海洋环境，因此海豚体内PCBs浓度仍有可能上升。有多位学者[20]认为，PCBs在海洋哺乳动物的浓度水平将在2000~2030年达到高峰。PCBs禁用己20多年，之所以存在以上3种变化趋势，应与PCBs污染源的变化及其在生态系统中的生物地球化学过程有关。
3. 雌、雄、仔海豚体内的PCBs
3.1 雌、雄体内的PCBs
总体而言，在相同条件下雌、雄海豚的PCBs含量没有太大差异。BORRELL等[11]对55头海豚进行采样分析，发现雌、雄海豚的PCBs平均值和标准偏差都没有明显差别，这与很多研究结果一致。但是雌性海豚在养育期PCBs浓度变化很大，使雌、雄海豚间最大的差异范围可达到2~6倍，其主要原因是大量PCBs从母海豚转移到仔海豚体内，并且摄食水平、体型大小、代谢能力和其它生物学特性在某种程度上也可能会造成雌、雄海豚体PCBs含量不同，也有学者认为雄性海豚更偏爱吃一些易富集PCBs的食物。
结构不同的PCBs化合物在雌雄海豚体内的变化比较明显。TANABE等[5]根据PCBs的氯(Cl)原子的取代位置不同把PCBs分为5类，并假设结构相似的同类物PCBs代谢降解率相似，以研究海豚的PCBs同类物浓度与其年龄及性别的相关性。HANSEN[8]等基于以上对PCBs的分类，对宽吻海豚(Tursiops truncatus)研究发现，第三组PCBs同类物(在邻位或间位有连位的H原子并且最多连结1个邻位的Cl原子)和第四组同类物(在间位和对位有连位的H原子并且连结2个邻位的Cl原子)在雌、雄海豚体内的浓度从1.5岁开始下降，这种趋势持续到10~12岁。这可能是由于处于生长期的海豚体重增加，从而稀释了PCBs的浓度。同时，尽管代谢作用很有限，但也可能加强稀释作用。当雄性海豚超过了生长年龄后，其体内的PCBs浓度则开始增加，而雌性海豚体内这两组化合物浓度在海豚10岁左右即第一次生育后急剧下降，之后变动不大，逐渐稳定在一个水平，到了生育后期随着雌海豚逐渐衰老其体内PCBs浓度会增加，最终在晚年期雌、雄海豚的PCBs浓度都可达到一个较高水平。相反，第一组PCBs同类物(有2个以上的邻位Cl原子和没有连位的H原子)和第二组PCBs同类物(在间位和邻位有连位的H原子并且连结2~3个的邻位上的Cl原子)与年龄和浓度的相关性则没有那么明显。这2组化合物的浓度在雌性海豚在第一次生育期也是急剧下降的，而在雄性海豚体内的PCBs浓度在生长停止后也同样表现出上升趋势。
3.2 仔、母海豚体内的PCBs
母海豚在生育期间转移大部分PCBs到仔海豚体内。MIYAZAKI[23]等研究表明，成熟的雌海豚在分娩时转移的PCBs较少，仅占总量的4.2%，而在哺乳期转移的PCBs占总量的88%。在胎儿时期，从母体转移至仔海豚的PCBs主要是氯化程度低的PCBs，这种特性是由于血和脂肪的脂质组成不同，PCBs各种异构体根据自身的性质在血和脂肪中分别达到均衡分布，而氯化程度低的PCBs相对易溶于血，所以更易从母体经过胎盘转移到胎儿中，加之各PCBs异构体的转移速率也不一样，含3~7个氯原子的PCBs比含有8~10个氯原子的PCBs转移快2.5~5.5倍，PCB209的转移速率比∑PCB的转移速率慢18.5倍[24]。SALATA等[24]在1990年代初对在美国德克萨斯州和佛罗里达州海岸搁浅的33头宽吻海豚研究发现，胎儿含4和5个氯原子的PCBs的百分比高于母体，母体含有6~10个氯原子的PCBs的百分比则高于胎儿，这与以上观点吻合。到哺育期后，仔海豚通过富脂性的乳汁接收了大量从母体转移过来的PCBs，其体内的PCBs含量急剧增加。仔海豚断奶后(大约在1.5~2岁)，其食物组成有一个很大的转变，即从摄入相对高浓度污染的富脂性乳汁过渡到低浓度污染的鱼类食物，同时在这一时期仔海豚快速生长，其体内的PCBs的浓度被逐渐“稀释”，这种“稀释”作用随着生长率下降而逐渐减小，直到生长率为零。当生长率为零时，伴随年龄的增长PCBs的浓度有不同程度的增加。另外，因为在雌海豚在哺育期转移了其体中的大部分的PCBs，因此雌海豚的第一个仔海豚接收母体的大部分PCBs，第二胎儿次之，其后的更少。
4. 不同环境条件下海豚体内的PCBs
4.1 南北半球差异
由于北半球使用了大量的PCBs，普遍认为北半球海豚的PCBs浓度远高于南半球海豚PCBs的浓度。据BREIVIK等[25]估计，过去全球97%的PCBs是在北半球使用的，很多研究也已证实北半球的PCBs污染水平高于南半球，如AONO等[26]、GURUGE等[27]的研究。但在1997年后，KAJIWARA等[28]对巴西海岸捕获的几种有代表性的海豚的研究发现，其PCBs的浓度与北半球(个别工业高度发达的工业地区除外)的相当，这表明南半球有相当一部分地区与北半球工业化地区相比，同样存在严重的PCBs污染。这些现象在其它动物中也得到证实，如SERICANO等[29]研究的巴西和阿根廷的贻贝，GURUGE等[27]研究澳大利亚的信天翁均有类似结果。南半球海豚出现高浓度的PCBs表明，南半球可能存在原先未知PCBs污染源，也可能是由于PCBs在特定环境条件下的生物地球化学行为还未被认识的缘故。
4.2 不同温度带差异
栖息于不同温度带的海豚体内PCBs浓度和构成也不同。一般情况下，生活在冷温带水域中海豚的PCBs浓度高于热带区域的海豚体内的PCBs浓度。这一现象与PCBs的全球蒸馏效应有关，冷温带水体中的海豚含有较多氯化程度低的PCBs，主要是含有3、4和5个氯原子的PCBs，而热带区域的海豚则含有较多氯化程度高的PCBs，因为氯化程度低的PCBs具有较高的亨利常数[14]，容易随着大气运动迁移到寒冷地区并沉降下来，通过各种途径逐渐累积在海豚体内。
4.3 季节差异
季节会影响海豚体内的PCBs浓度。一般情况下，4月份海豚体中PCBs的浓度比7月和11月低。不同季节引起PCBs浓度变化的因素很多，但一般认为主要原因是在早春和冬季海豚增加脂肪层的厚度，引起脂质含量大幅度上升，而其体内的PCBs总量基本不变，形成了类似“稀释”的效果，其表现形式就是PCBs浓度的相对降低。如HANSEN等[8]研究美国波弗特海域海豚时发现，处于青少年期的海豚4月时的脂质含量(43%)明显高于7月的脂质含量(25%)。在4~7月的3个月时间内，海豚体内的PCBs总量并无太大的差异，而其脂质含量却相差近1倍，因此在4月份海豚的PCBs浓度显然比7月低很多。
5. PCBs对海豚的有害影响
PCBs对海豚的有害影响比较复杂，但认为最主要的是破坏海豚免疫系统和生殖系统。其中，PCBs已被认定对真海豚和斑纹海豚具有抑制免疫系统的作用，使其易感染病毒[14]。这是由于绝大多数没有活性的PCBs在海豚生命过程中长期蓄积在其体内，并通过各种生理作用，在血液和各种体组织中循环，产生具有更大毒理作用的代谢物[30]，当其浓度超过海豚的忍受极限时，则对海豚产生很大危害，破坏其免疫系统。WAGEMANN和MUIR[31]认为PCBs浓度超过50~200 μg · g-1(湿重)时，对海洋哺乳动物将会产生很大的危害。如在1990~1992年期间，地中海斑纹海豚由于PCBs作用，免疫能力减弱，肝功能受到破坏，感染了麻疹流行病毒，并大批死亡[32]。另外，PCBs对海豚生殖系统也有损害作用，MARSILI等[33]在1987~1994年对地中海的利古里亚、勒尼安海和爱奥尼亚海岸搁浅的89头斑纹海豚研究发现，雄性海豚的雌激素和抗雄性激素水平明显高于雌性海豚，这对海豚种群的繁衍生息有很大的危害。
6. 结语
从以上论述可知，近半个世纪以来对海豚体内PCBs已经开展了一系列的研究，取得了明显进展。但是，迄今为止大部分研究涉及的海域范围较窄，主要集中在欧洲和北美等一些发达国家；对海豚体内PCBs及其生物地球化学过程研究不多，对PCBs在海豚体内代谢机理和毒性毒理效应的研究也较少；对PCBs的长期变化趋势和长期污染效应还缺乏必要的了解。因此，海洋PCBs污染研究还面临许多亟待解决的课题。
目前，与发达国家相比，国内PCBs总体污染相对较轻，但部分地区较严重，如东北的松花江、大连湾、珠江流域和台湾地区沉积物中有较高的含量，而且全球生产的PCBs仍有一部分通过各种途径在使用，还有部分PCBs因管理不善或处理不当而进入海洋环境中，PCBs的潜在污染源还长期存在。另外，原来已进入海洋环境中的PCBs，由于其半衰期很长，还将长期存在于海洋环境中，并将继续通过生物地球化学过程对海洋生态系统乃至人类产生长期影响。因此，对海洋生态系统中PCBs的监测与研究仍然是一项长期和艰巨的任务。过去，国内由于研究条件和手段的限制，在海洋PCBs污染研究方面比较薄弱，尤其在海洋哺乳类PCBs研究方面几乎处于空白状态。近年来，国内已大大加强了对海洋有机氯化合物污染研究的力度，已经具备了研究手段、研究基础和相关的研究积累，研究水平已有实质性的提高，为进一步开展海洋PCBs污染研究提供了良好基础和技术支撑。在不同的海洋生物中，一般以富含脂肪的海洋生物中(如海豚、海豹等)，对多氯联苯等氯化烃有很高的富集能力，海豚作为一种能反映海域PCBs污染长期变化趋势和长期污染效应的理想研究对象，因此，今后应进一步研究海豚体内PCBs的含量变化过程和特点，尤其是难降解的PCB153及国际毒性当量因子大的PCB126，进而更深入地研究其环境行为、归宿和影响效应，为海洋PCBs污染的长期风险评价和管理提供科学依据。
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