Regulation of Bacillus cereus to microalgae community in shrimp aquaculture water
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摘要:
运用实验生态学方法分析了溶藻细菌——蜡样芽孢杆菌(Bacillus cereus)CZBC1对对虾养殖水体微藻群落的影响。根据用菌量，实验分为J0组(不施菌)、J3组(用菌量3.00×103 CFU · mL-1)和J5组(用菌量3.00×105 CFU · mL-1)，每组3个平行，各实验水体优势种绿色颤藻(Oscillatoria chlorine)和波吉卵囊藻(Oocystis borgei)的初始优势度为64.14%和16.42%，实验周期15 d。结果显示，经过15 d的实验，J0组绿色颤藻优势度显著高于J3组和J5组(P<0.01)，波吉卵囊藻优势度显著低于J3组和J5组(P<0.01)。其中，J0组绿色颤藻优势度升高至81.86%，J3组和J5组则分别降低至16.7%和14.6%；J0组波吉卵囊藻优势度降低至3.13%，J3组和J5组则分别升高至32.42%和47.14%。J0组、J3组和J5组对虾死亡率在第6天时分别为82.2%、46.7%和31.1%，J0组显著高于J3组和J5组(P<0.01)，第15天时J0组仍然高于J3组和J5组。可见，CZBC1可有效抑制绿色颤藻(蓝藻)的生长，从而为波吉卵囊藻(绿藻)占据生态优势提供有利空间，为养殖对虾提供良好的水生态环境。
Abstract:We analyzed the effect of Bacillus cereus (algicidal bacteria CZBC1) on microalgae community in shrimp aquaculture water by method of experimental ecology. According to the algicidal bacteria amount,we set Group J0 (0 CFU · mL-1),Group J3 (3.0×103 CFU · mL-1) and Group J5 (3.0×105 CFU · mL-1) with three parallels. The initial dominances of Oscillatoria chlorine and Oocystis borgei,the dominant species in water,were 64.14% and 16.42%,respectively. The results show that the dominance of O.chlorine in Group J0 was significantly higher than those in Group J3 and Group J5 after 15-day culture (P<0.01),and their dominances were 81.86%,16.7% and 14.6%,respectively. While the dominance of O.borgei in Group J0 was significantly lower than those in Group J3 and Group J5 (P<0.01),and their dominances were 3.13%,32.42% and 47.14%,respectively. The mortality of shrimp in Group J0 was significantly higher than those in Group J3 and Group J5 on the 6th day (P<0.01),which were 82.2%,46.7% and 31.1%,respectively. Furthermore,the mortality in Group J0 was also higher than those in Group J3 and Group J5 on the 15th day. The results indicate that algicidal bacteria CZBC1 can inhibit the growth of O.chlorine (Cyanophyta) effectively,which helps occupy the ecological advantage for O.borgei (Chlorophyta),providing better water environment for the growth of shrimp.
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Keywords:
- algicidal bacteria /
- Oscillatoria /
- microalgae /
- community
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随着经济的快速发展和人民生活水平的提高，人们对水产品的需求量也日益增加。在利益的驱动下，许多养殖户往往在同一池塘连续多年养殖同一品种或同一食性水产经济动物(农业上称为“连作”[1])，在此养殖方式下，池塘生产性能不断衰退，鱼类病害频频发生，养殖环境出现严重的连作障碍。连作障碍产生的原因是池塘在连作过程中生态环境发生漂移而没有得到修复。池塘底泥是池塘生态系统中的一个非常重要的组成部分，水中的许多物质都是来源于与底泥的物质交换[2]，池塘底泥的理化和生物性质决定了泥土中的生物群落[3]，也决定了池塘水体中的水生生态组成[4]。因此，可认为池塘底泥生态条件的漂移是连作障碍产生的根本原因，休耕期间对池塘底泥进行合理的修复就显得十分重要。
近年来调查发现，连作障碍也是鳜(Siniperca chuatsi)病害频发的主要原因之一。而以往对鳜病害的研究和防治主要是针对其病原，很少从池塘的生态环境角度考虑。此试验研究了6种不同的处理方法对鳜塘底泥理化和生物性质的影响，探讨了底泥理化和生物性质之间的关系，并采用综合指数法对各修复方法进行了综合评价，旨在探索出适合鳜塘的修复方法，为鳜塘连作障碍的克服提供科学依据，同时也为其他水产动物疾病的预防和健康养殖提供新的思路。
1. 材料与方法
1.1 试验底泥
试验所用的底泥采自广东顺德龙江和江门荷塘2镇的3口鳜塘，池塘概况见表 1。在池塘刚收获成鱼时，S型模式采集表层15 cm厚的池塘底泥，底泥采集后立即运回。
表 1 池塘简介Table 1 Introduction of ponds塘号
pond No.地点
location面积/m2
area池塘年龄
pond age养殖方式
culture mode养殖概况
general information of aquaculture1 顺德龙江 2037 10年 半封闭养殖方式 以前养大口黑鲈和蓝鳃太阳鱼，连续第2年养鳜。 2 江门荷塘 4000 60年左右 半封闭养殖方式 连续第2年养鳜，养鳜前几年养虾，在养殖过程中不时施有机肥 3 江门荷塘 2001 60年左右 半封闭养殖方式 连续第3年养鳜，养鳜前几年养虾和四大家鱼 1.2 土壤修复用品
生石灰(CaO)、硝酸钠(NaNO3)、尿素[CO (NH2)2]均为实验室常用分析纯试剂。改良剂为市售产品，主要成分为聚合剂、氧化剂、吸附剂和pH稳定剂。干草即干稻草。
1.3 试验设计
将每口池塘底泥均分为6份，平铺于1.0 m×0.5 m×0.7 m水泥池里，泥层表面积0.35 m2，厚度0.10 m。底泥分为6个不同处理组，每个处理组由3口池塘底泥组成，即1个鳜塘底泥为1个重复。各处理方式如下。
干燥：将土壤置于太阳下直接暴晒；干燥后破碎：土壤干燥1周后，用铁锹翻动土壤，使其不板结，然后继续干燥；碱化：将石灰溶于水后直接泼洒在土壤上，CaO用量为0.57 kg · m-2；改良剂：水泥池中加0.25 m3自来水，然后根据说明进行使用；施肥：土壤干燥1周后，将12 g NaNO3(0.034 kg · m-2)和10 g CO (NH2)2(0.029 kg ·m-2)撒于土壤上；热熏：土壤干燥1周后，用2 kg干草(5.71 kg · m-2)在土壤上直接焚烧。
每组处理时间均为2周，处理完毕后，5点采样法采集0.10 m厚土壤进行理化性质和土壤呼吸强度测定。
1.4 土壤理化性质的测定
土壤理化性质的测定参考鲁如坤[5]的方法，pH测定采用玻璃电极法，水土比例为1 : 1；水分测定采用失重法；有机质测定采用重铬酸钾氧化-容量法；总氮(TN)测定采用凯氏法；总磷(TP)测定采用酸溶-钼锑抗比色法；交换性钙用醋酸铵-原子吸收分光光度法。
1.5 土壤呼吸的测定
1.6 土壤修复方法的综合评价
采用综合指数法[8]评价各修复方法对土壤的改良效果，具体方法见表 2。
表 2 土壤修复方法评价方法Table 2 Evaluation method of soil restoration评价指标
evaluation indicator标准值
standard value二级指标评价
evaluation of second-level indices一级指标评价
evaluation of first-level indices综合评价
comprehensive evaluation一级指标
first-level indices二级指标
second-level indices理化性质
physicochemical propertiespH 6.5~7.5* 标准值为区间形式：
①若实测值在区间内，则评定得分为pi=1
②若实测值不在区间内
pi=1-
标准值为特定值，采用上述②中公式计算$P I=\frac{1}{n} \sum p i$ $P=\frac{1}{2} \sum P I$ 水分 平均值 有机质 1.5%~2.5%* TN 最低值 C/N 10~15* TP 平均值 可交换性钙 平均值 生物性质
biological properties土壤呼吸 最大值 注：*. 参考BOYD[6]所述高产池塘土壤理化值
Note：*. refer to the soil physicochemical properties of high productive pond stated by BOYD[6].1.7 数据处理
采用最小差异显著法(LSD)多重比较分析不同处理后各指标的变化；采用通径分析对土壤理化指标和土壤呼吸变量进行相关分析。所有统计分析均在SPSS 10.0上进行。
2. 结果
2.1 土壤的理化性质
土壤处理前后理化性质见表 3。与处理前相比，池塘底泥经过处理后理化性质均有所改变，各处理手段均能使池塘底泥pH上升，其中碱化效果明显，pH从6.98升高至10.55，其余处理方法效果并不明显；水分受处理手段的影响较大，干燥、破碎、热熏能使底泥的含水量降低；干燥、破碎后，底泥中的有机质略有降低；施氮肥能使TN含量升高；碳/氮(C/N)因处理手段不同而波动；用CaO进行碱化可以大幅度提高底泥可交换钙含量。
表 3 土壤处理前后的理化指标Table 3 Physicochemical indices of soil before and after treatment塘号
pond No.处理前
before treatment不同处理different treatment 干燥
drying干燥+破碎
drying+pulverization碱化
alkalization改良剂
improver施肥
fertilization热熏
firingpH 1 7.05 7.18 7.20 11.05 7.42 7.15 7.32 2 7.35 7.43 7.65 9.60 7.55 7.44 7.68 3 6.55 6.73 7.00 11.00 6.67 6.75 7.16 X±SE 6.98±0.40a 7.11±0.35a 7.28±0.33a 10.55±0.82b 7.21±0.0.48a 7.11±0.35a 7.39±0.27a w(水分) /%
moisture content1 1.7 1.4 1.3 2.0 2.4 2.0 1.2 2 2.3 2.1 1.9 3.0 3.0 3.2 1.9 3 2.5 2.2 2.0 3.5 4.1 3.8 1.8 X±SE 3.1±0.90ac 1.9±0.44ab 1.7±0.38b 2.8±0.76abc 3.2±0.86c 3.0±0.92ac 1.6±0.38b w(有机质) /%
organic matter1 2.53 2.41 2.32 2.27 2.57 2.31 2.55 2 3.19 3.08 2.95 3.21 3.39 3.22 3.05 3 2.69 2.65 2.58 2.54 2.74 2.64 2.80 X±SE 2.80±0.34 2.71±0.34 2.62±0.32 2.67±0.48 2.90±0.43 2.72±0.46 2.80±0.25 w(TN) /% 1 0.162 0.149 0.142 0.156 0.156 0.166 0.141 2 0.225 0.218 0.219 0.219 0.220 0.240 0.200 3 0.171 0.169 0.165 0.172 0.172 0.191 0.160 X±SE 0.186±0.034 0.179±0.036 0.175±0.040 0.182±0.033 0.183±0.033 0.199±0.038 0.167±0.030 C/N 1 9.06 9.38 9.48 8.44 9.56 8.07 10.49 2 8.22 8.20 7.81 8.50 8.94 7.78 8.85 3 9.12 9.10 9.07 8.57 9.24 8.02 10.15 X±SE 8.80±0.50a 8.89±0.62ab 8.79±0.87a 8.50±0.06a 9.24±0.31ab 7.96±0.15a 9.83±0.87b w(TP) /% 1 0.087 0.099 0.100 0.081 0.091 0.084 0.095 2 0.172 0.179 0.186 0.174 0.177 0.176 0.178 3 0.096 0.105 0.111 0.093 0.104 0.099 0.109 X±SE 0.118±0.047 0.128±0.046 0.132±0.047 0.116±0.051 0.124±0.046 0.120±0.049 0.127±0.044 可交换性钙
exchangeable calcium mg·kg-11 0.726 0.614 0.716 2.295 0.641 0.702 0.730 2 0.843 0.838 0.829 2.120 0.942 0.856 0.850 3 0.340 0.397 0.351 2.684 0.331 0.276 0.341 X±SE 0.636±0.263a 0.616±0.221a 0.632±0.250a 2.366±0.289b 0.638±0.306a 0.611±0.300a 0.640±0.266a 注：平均值行中不同字母表示差异显著(P＜0.05)。LSD检验，后表同此Note：Means with different letters in the same line indicate significant differences(P < 0.05).LSD detection; the same case in the following table. 2.2 土壤呼吸强度
各处理方法均能提高土壤呼吸强度(表 4)。通过LSD-t多重比较，与处理前相比，各处理方法中干燥、干燥后破碎、施肥等手段能显著地提高土壤呼吸强度(P＜0.05)，其中破碎效果最显著，提高了52.3%，这说明池塘底泥干燥1周后进行破碎能够很好地改善土壤微生物条件，促进土壤矿化，降低土壤有机质含量。
表 4 土壤处理前后呼吸强度Table 4 Soil respiration rate before and after treatment塘号
pond No.处理前
before treatment不同处理different treatment 干燥
drying破碎
pulverization碱化
alkalization改良剂
improver施肥
fertilization热熏
firing土壤呼吸强度/mg·(kg·d)-1
soil respiration rate1 33.575 47.564 50.362 36.093 39.170 46.165 37.771 2 36.372 53.160 53.160 33.854 33.575 50.362 44.766 3 41.968 62.952 67.149 42.808 47.564 53.160 53.160 X±SE 37.305±4.274e 54.559±7.789ab 56.890±8.993a 37.585±4.660de 40.103±7.041cde 49.896±3.521abc 45.232±7.705bcde 2.3 多元回归分析
为研究土壤理化因子对土壤呼吸强度的影响，对土壤理化因子和呼吸强度进行多元回归分析。采用逐步分析法对土壤呼吸强度与土壤各理化因子测定结果进行回归，得到多元回归方程：
$$ \begin{aligned} & U=1.445 X_1+0.124 X_2+0.142 X_3+0.009 X_4+ \\ & 0.211 X_5+0.004 X_6 \end{aligned} $$ 其中U为土壤呼吸强度，X1为pH，X2为水分，X3为有机质，X4为TN，X5为C/N，X6为总磷(TP)。
因为采用的是逐步分析法，所以可交换性钙被排除。方程中的系数即直接通径系数，其乘以各理化因子之间的相关系数即间接通径系数[9]。直接通径系数反应了各主要理化因子对土壤呼吸强度的直接影响，而间接通径系数却是一种间接影响力，指的是以主要理化因子通过其他理化因子对土壤呼吸强度产生的间接影响程度。这种影响力更具有客观性，因而也更具有真实表现力。通过表 5可以看出，对土壤呼吸强度的直接影响力(按绝对值大小)排序依次为pH>C/N>有机质>水分>TN>TP。土壤中TN对土壤呼吸直接影响较小，但其通过C/N对土壤呼吸产生的间接通径系数却达到了0.150，是直接通径系数的16.7倍，可见TN对土壤呼吸的影响体现在间接影响上。与此类似，TP对土壤呼吸的影响也是通过有机质间接表现的。
表 5 土壤理化因子对土壤呼吸强度的通径系数Table 5 Path coefficient of physicochemical factors to soil respiration rateX1→U X2→U X3→U X4→U X5→U X6→U 土壤呼吸强度
soil respiration rateX1 1.445 0.004 -0.012 0.001 -0.050 -0.000 X2 0.052 0.124 0.049 0.004 -0.079 0.000 X3 -0.107 0.043 0.142 0.008 -0.069 0.004 X4 0.065 0.051 0.127 0.009 -0.150 0.004 X5 -0.341 -0.046 -0.046 -0.006 0.211 -0.002 X6 -0.007 0.011 0.129 0.008 -0.098 0.004 注：有下划的数字表示直接通径系数，其余数字为间接通径系数
Note：The underlined numbers are path coefficients, while the others are indirect ones.2.4 修复方法的评价
理化因子对土壤修复方法评价结果显示，改良剂对土壤理化因子的改良整体效果最好，其次是施无机氮肥，而碱化效果最差；采用土壤呼吸单因子评价修复效果可见，破碎对底泥生物因子的修复效果最好，碱化效果最差；各修复方法综合评价得分由高到低排列依次为干燥后破碎、干燥、施无机氮肥、热熏、改良剂和碱化(图 1)。从上述结果来看，不合理的碱化不但不能达到改良的效果，反而会使底泥理化和生物性质恶化。
3. 讨论
3.1 土壤呼吸
池塘底泥性质包括理化和生化性质，而与理化性质相比，生化性质所受的重视要小的多，然而土壤生化性质可以反映土壤微生物群落多样性及生物活性，从而更能有效地反映土壤的状况。土壤呼吸是土壤与大气交换二氧化碳的过程，其反映了土壤的生物活性和土壤物质代谢的强度；土壤呼吸也是系统对环境胁迫响应的指标之一[10]，此外还可以作为环境污染程度和生态系统对污染的承受力的一个判据[11]。影响陆地土壤呼吸的因素主要是温度和水分等气象因子，其次还有土壤的养分状况、有机质含量、植被类型与地表覆盖、风速及人为活动造成的土地利用方式改变的影响等[12]。池塘底泥也具有生物活性体系[6]，因此，土壤呼吸也可用来判断池塘底泥性质的好坏，土壤呼吸强说明生物活性高，底泥中的有机物质消除速率快，土壤状况好。BOYD和PIPPOPINYO[13]研究了干燥、碱化、翻耕、微生物改良剂和施氮肥对池塘土壤呼吸的影响，认为干燥、碱化、翻耕和施氮肥能不同程度地提高呼吸强度，但微生物改良剂对土壤呼吸强度没有影响。试验中使用了6种不同的修复方法对3口鳜塘底泥进行修复，结果表明，池塘底泥干燥1周后破碎再干燥能很好地提高土壤呼吸强度，这与BOYD和PIPPOPINYO[13]的结果有相似之处。多元回归分析和通径分析表明，对土壤呼吸强度的直接影响力(按绝对值大小)排序依次为pH>C/N>有机质>水分>TN>TP，而TN和TP对土壤呼吸的影响是通过其他理化因子间接表现出来的。由此可见，要加快土壤有机质消除速度，提高土壤呼吸强度，在池塘修复过程中首先要对池塘的pH进行调整，使其达到最适范围，然后调节有机质和水分等。
3.2 修复方法效果及评价
目前，评价土壤状况的方法主要有综合指数法[14]、模糊判断、灰色系统聚类[15]和人工神经网络法[16]。文章结合相关资料，将评价指标分为一级和二级指标，并采用综合指数法对土壤修复效果进行评价。从各理化因子来看，碱化最能提高土壤pH和可交换性钙含量；热熏可以降低池塘底泥水分；施氮肥可以降低C/N，而热熏可以提高C/N；使用CaO可以显著地提高池塘底泥中可交换性钙；土壤呼吸评价修复效果显示，破碎能较好地提高土壤呼吸强度，其次为干燥。综合评价结果显示，破碎对土壤的整体修复效果最好，碱化修复的整体效果最差。从评价结果来看，生物因子对土壤修复状况的评判和综合评价的结果相似，而理化手段的评判与综合评价有所差别，这间接反映了生物因子比理化因子更能反映土壤状况。试验初步建立了土壤状况综合评价方法，但由于试验所用地评价指标相对较少，尤其是土壤生物性质中的二级指标只用了土壤呼吸一个生化指标。目前，土壤生物性质的评价指标包括土壤酶活力、土壤呼吸强度、土壤生物多样性等[17]，今后对土壤评价应该增加指标，以能更客观地评价土壤状况，进而对土壤修复效果进行评价。
3.3 池塘休耕期间的修复
目前，珠江三角洲在休耕期间对鳜塘修复的主要手段是带水泼洒CaO，少数塘主干塘、晒塘后进行碱化。从试验结果来看，尽管碱化可以提高池塘底泥pH和可交换性钙含量，但若操作不当，不仅使底泥pH和可交换性钙含量过高，同时还影响底泥呼吸强度。另外，还有研究表明，可交换性钙含量过高，可影响底泥中磷元素的释放，因为磷会和钙结合形成磷酸钙沉淀，从而使磷元素得不到合理的利用[18]。根据试验结果和已有的实践初步提出鳜塘修复程序：
1) 干塘。池塘收获后，将水排干，太阳下暴晒1周左右。
2) 翻耕。应用农业机械对土壤进行翻耕，防止底泥板结，提高土壤的通气性。
3) 样品检测。采土壤样品进行理化分析，并结合结果，选择使用以下措施：碱化，根据检测结果判断池塘是否需要进行碱化以及碱化需要量；热熏，降低土壤的含水量，进一步促进土壤有机物质的分解和矿化；施肥，适当补充常量和微量元素。
4) 耙平，压实。应用农业机械，将池塘底泥耙平，并压实。
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图 2 几种主要微藻优势度的变动
Figure 2. Dynamic variation of dominance of several important microalgae
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图 3 各组绿色颤藻(a)和波吉卵囊藻(b)数量和优势度的变动
Figure 3. Dynamic variation of dominance and quantity of O.chlorine and O.borgei
表 1 起始实验水体浮游微藻种类及丰富度
Table 1 Species and richness of microalgae in initial experimental water
种类
species丰富度
richness种类
species丰富度
richness蓝藻门(Cyanophyta) 狭形纤维藻(A.angustus) + 绿色颤藻(Oscillatoria chlorine) +++ 多芒藻(Golenkinia radiata) + 铜绿微囊藻(Microcystis aeruginosa) + 中华螺翼藻(Scotiella fristch) + 水华微囊藻(M.floslutea) + 微芒藻(Micractinium pusillum) + 点形平裂藻(Merismopedia punctata) + 斜生栅藻(Scenedesmus obliqnus) + 细小平裂藻(M.minina) + 棘球藻(Echinosphaerella limnetica) + 微小色球藻(Chroococcus minutus) + 针形纤维藻(A.acicularis) + 立方藻(Eucapsis sp.) + 湖生卵囊藻(O.lacustris) + 微小隐球藻(Aphanocapsa delicatissima) + 硅藻门(Bacillariophyta) 大螺旋藻(Spirulina major) + 线形菱形藻(Nitzschia linearis) + 绿藻门(Chlorophyta) 新月菱形藻(N.closterium) + 波吉卵囊藻(Oocystis borgei) +++ 奥尔韦舟形藻(Navicula bacillum) + 蛋白核小球藻(Chlorella pyrenoidesa) ++ 谷皮菱形藻(N.palea) + 二形栅藻(Scenedesmus dimorphus) + 牟氏角毛藻(Chaetoceros muelleri) + 四尾栅藻(S.quadricauda) ++ 条纹小环藻(Cyclotella striata) + 奥波莱栅藻(S.opoliensis) + 披针形桥弯藻( Cymbella lanceolata) + 卷曲纤维藻(Ankistrodesmus convolutus) + 甲藻门(Dinophyta) 三角四角藻(Tetra dron trigonum) + 二角多甲藻(Peridinium bipes) + 螺带鼓藻(Spirotaenia condensata) + 裸藻门(Euglenophyta) 双对栅藻交错变种(Scenedesmus bijuga) + 绿色裸藻(Euglena viridia) + 四角十字藻(Crucigenia quadrata) + 注:+代表稀有种；+ +代表常见种；+ + +代表优势种
Note：“+” indicates dominant species；“+ +” indicates common species；“+ + +” indicates rare species
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1. 王亚军, 林文辉, 杨智慧, 陈东明, 石存斌, 吴淑勤. 养鳗池塘生态系统中矿物元素及其影响因素. 淡水渔业. 2011(04): 3-8 . 
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