低盐胁迫对黄姑鱼幼鱼肝脏抗氧化功能的影响

张晨捷, 张艳亮, 高权新, 彭士明, 施兆鸿

张晨捷, 张艳亮, 高权新, 彭士明, 施兆鸿. 低盐胁迫对黄姑鱼幼鱼肝脏抗氧化功能的影响[J]. 南方水产科学, 2015, 11(4): 59-64. DOI: 10.3969/j.issn.2095-0780.2015.04.009
引用本文: 张晨捷, 张艳亮, 高权新, 彭士明, 施兆鸿. 低盐胁迫对黄姑鱼幼鱼肝脏抗氧化功能的影响[J]. 南方水产科学, 2015, 11(4): 59-64. DOI: 10.3969/j.issn.2095-0780.2015.04.009
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ZHANG Chenjie, ZHANG Yanliang, GAO Quanxin, PENG Shiming, SHI Zhaohong. Effect of low salinity stress on antioxidant function in liver of juvenile Nibea albiflora[J]. South China Fisheries Science, 2015, 11(4): 59-64. DOI: 10.3969/j.issn.2095-0780.2015.04.009
Citation: ZHANG Chenjie, ZHANG Yanliang, GAO Quanxin, PENG Shiming, SHI Zhaohong. Effect of low salinity stress on antioxidant function in liver of juvenile Nibea albiflora[J]. South China Fisheries Science, 2015, 11(4): 59-64. DOI: 10.3969/j.issn.2095-0780.2015.04.009
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低盐胁迫对黄姑鱼幼鱼肝脏抗氧化功能的影响

  • 1.

    中国水产科学研究院东海水产研究所，农业部东海与远洋渔业资源开发利用重点实验室，上海 200090

  • 2.

    上海海洋大学水产与生命学院，上海 201306

基金项目: 

国家高技术研究发展计划(863计划)项目 2012AA10A413-5

详细信息
    作者简介:

    张晨捷(1989-)，男，研究实习员，从事海水鱼类养殖及生理生态学研究。E-mail: zhangchenjie1989@sina.com

    施兆鸿(1958-)，男，研究员，从事海水鱼类育种及增养殖研究。E-mail: shizh@eastfishery.ac.cn

  • 中图分类号: S965.325

Effect of low salinity stress on antioxidant function in liver of juvenile Nibea albiflora

  • 1.

    Key Lab. of East China Sea & Oceanic Fishery Resources Exploitation and Utilization, Ministry of Agriculture; East China Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Shanghai 200090, China

  • 2.

    College of Fisheries and Life, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China

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    摘要
  • 摘要:

    该实验设置3个盐度梯度(9、16、23，分别记为S9、S16、S23)，其中S23为对照组，对黄姑鱼(Nibea albiflora)幼鱼进行低盐度胁迫，于第0、第1、第3和第7天进行取样。通过检测肝脏超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、谷胱甘肽过氧化酶(GSH-Px)和总抗氧化能力(T-AOC)，以及肝脏和血清的丙二醛(MDA)质量摩尔浓度，研究低盐度对黄姑鱼抗氧化系统的影响。结果显示，肝脏SOD活力呈上升后下降变化，而CAT活力呈减弱后增强而后再减弱的变化。肝脏GSH-Px活力出现了显著增强(P < 0.05)。且盐度越低，活力变化越剧烈。肝脏T-AOC在盐度16下呈现显著增强后减弱变化(P < 0.05)，而S9组T-AOC显著减弱后维持在较低水平(P < 0.05)。S9组肝脏与血清b(MDA)有显著升高(P < 0.05)，而S16组肝脏b(MDA)呈上下波动变化，血清b(MDA)则略有下降。实验表明，盐度降低可显著影响黄姑鱼肝脏的抗氧化功能，而黄姑鱼对低盐度有较强适应能力，但胁迫过强会消耗机体储备，降低机体抵抗力，损伤鱼体。

    Abstract:

    To investigate the effect of low salinity stress on antioxidant function of juvenile Nibea albiflora, we set three levels of salinities (9, 16, 23) and salinity of 23 as the control; the tissues were sampled on the 0, 1st, 3rd and 7th day to measure the superoxide dismutase (SOD), catalase (CAT), glutathione peroxidase (GSH-Px) activities and total antioxidant capacity (T-AOC) in their liver, as well as malondialdehyde (MDA) in their liver and serum. The results show that SOD activity in liver increased first then decreased, and CAT activity showed a decrease-increase-decrease trend under low salinity stress. GSH-Px activities in liver increased significantly (P < 0.05), and the lower salinity was, the more dramatic the changes were. T-AOC in liver decreased after a significant increase (P < 0.05) at salinity of 16, but decreased significantly and maintained a low level at salinity of 9 (P < 0.05). MDA contents in liver and serum at salinity of 9 increased significantly (P < 0.05);MDA contents in liver fluctuated, and those in serum decreased slightly at salinity of 16. The results suggest that low salinity has significant effect on the antioxidant function of liver from N.albiflora; and N.albiflora is highly tolerated to low salinity but will consume energy reserve which leads to lower resistance even damage of fish when the stress is too strong.

    • HTML全文

  • 黄姑鱼(Nibea albiflora)属石首鱼科，黄姑鱼属，为西北太平洋沿海特有种，主要分布在中国沿海、朝鲜半岛及日本南部海域，为暖水近海中下层鱼类，是中国重要的传统经济鱼类[1-2]。黄姑鱼为广盐性鱼类，有资料报道其生长适盐范围为10~40，最适盐度为20~25，仔、稚鱼可以在盐度1~34成活[3-4]。黄姑鱼肉质鲜美，营养丰富，具有生长速度快、食性广、抗病和抗流能力强等优点，是良好的养殖种类[5-6]。随着黄姑鱼繁育技术的日趋成熟，其养殖规模也逐渐扩大，在浙江、福建等地，黄姑鱼深受养殖业主和消费者喜爱，已成为继大黄鱼后网箱养殖的重要品种，市场前景广阔[7-8]。但中国南部沿海受热带气旋、洪涝等自然灾害的影响，养殖水域盐度时常骤降，对海水鱼类养殖产生了很大影响。盐度是与鱼类密切相关的环境因子，其变化影响鱼类生理与生长情况[9]，因此研究海水鱼类在低盐胁迫条件下的生理变化对养殖具有重要的意义。

    肝脏是鱼类最大的腺体，也是各种物质代谢最重要的器官之一。它不仅具有分泌胆汁，合成蛋白质，贮存糖原和脂肪的功能，而且也是物质代谢、氧化防御、中和和分解有毒物质的重要组织[10]。肝脏是鱼体内进行氧化反应较多的组织，含有大量抗氧化酶类，如超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、谷胱甘肽过氧化酶(GSH-Px)，当外界环境突变，这些抗氧化酶类能够抵御外界胁迫所产生的氧化压力和侵害[11]。总抗氧化能力(T-AOC)表示各种抗氧化大分子、抗氧化小分子和酶促体系的抗氧化能力总和。抗氧化能力减弱，使鱼体清除自由基的能力降低，脂质过氧化产物增多。而由脂质过氧化产物经分子内的环化、裂解等步骤所产生的丙二醛(MDA)，会和体内的脂质、蛋白质、核酸等大分子进行交错连结反应，进而对机体造成伤害。因此MDA作为氧化应激的标志物与抗氧化酶活性的大小，常被用来衡量机体抗氧化防御体系的作用大小。MDA水平既可判定机体脂质过氧化程度，也可间接反映自由基产生侵害的程度、生物活性及其抗氧化能力的强弱[12-13]。

    该实验通过设置不同盐度对黄姑鱼幼鱼的低盐胁迫实验，检测其抗氧化防御能力相关指标的变化，以期说明低盐胁迫对黄姑鱼幼鱼生理的影响，旨在为黄姑鱼幼鱼养殖和病害预防提供参考。

    1.   材料与方法

    1.1   实验用鱼和环境条件

    黄姑鱼取自当年秋季自行繁育的幼鱼，挑选平均体质量(5.0±1.4)g，平均全长(8.3±0.8)cm，体表无伤、体色正常的鱼作为实验对象。实验时间为2013年12月，在舟山市朱家尖养殖基地进行。养殖用水为暗沉淀后沙滤处理的天然海水(盐度23)，换水量为50% · d-1，pH为8.0±0.5，溶解氧质量浓度为6~8 mg · L-1，控温电加热棒控制水温，水温为(18±1)℃，24 h不间断充气。养殖水总氨氮质量浓度低于0.1 mg · L-1。

    1.2   实验设计与取样

    实验开始前，采用随机分组法，以每桶25尾的密度，将实验用鱼分别放入9个500 L的实验玻璃纤维养殖桶中，并在桶中作适应性暂养5 d，暂养期中所有桶中的黄姑鱼饲喂同一种配合饵料，每天2次饱食投喂。实验设置3个处理(盐度9、16和23，分别记为S9、S16和S23)，每个处理3个平行，组间无显著差异(P>0.05)，以曝气后自来水降低盐度，在2 h内通过换水法将盐度同步调节至不同处理组设定盐度。试验周期7 d，随机取样，盐度调节前(0 h)从每桶中各取1尾、计时后分别于第1、第3和第7天取样，每平行每次取3尾(n=9)。

    用MS222(200 mg · L-1)将实验用鱼在30 s内麻醉。然后称量每尾样品的体质量和全长，之后置于冰盘上进行尾静脉采血。采血后解剖，取肝脏置于2 mL离心管中保存。静脉血静置后经2 500 r ·min-1离心15 min，取上层血清移入1.5 mL离心管中。肝脏与血清放置在-70 ℃超低温冰箱中保存备用。由于该实验幼鱼较小，血量和组织较少，故将同一平行3尾鱼的血液和肝脏合为一个样本(n=3)，-70 ℃超低温保存。血清检测MDA质量摩尔浓度，肝脏用以检测SOD、CAT、GSH-Px以及T-AOC活力和MDA质量摩尔浓度。

    1.3   指标检测

    将肝脏在匀浆介质[pH 7.4，0.01 mol · L-1 Tris-HCl，0.000 1 mol · L-1 EDTA-2Na，0.01 mol ·L-1蔗糖，0.8%氯化钠(NaCl)]中剪碎，用匀浆机15 000 r · min-1研磨制成匀浆。用低温离心机4 ℃下离心5 min，转速为3 000 r · min-1，取上清液检测指标。各项指标采用南京建成生物工程研究所试剂盒检测，按说明书要求操作并计算。

    SOD活力以黄嘌呤-WST-1氧化酶法测定，酶活单位(U · mg-1)定义为每毫克组织蛋白在1 mL反应液中超氧自由基抑制率达50%所对应的SOD量。

    CAT活力以酶促分解过氧化氢(H2O2)表示，钼酸铵可与H2O2络合并迅速终止酶促反应，采用比色法测定淡黄色络合物以计算CAT活力。酶活单位(U · mg-1)定义为每毫克组织蛋白每秒钟分解1 μmol量的H2O2。

    GSH-Px活力以酶促反应中GSH的消耗速率表示，而GSH与二硫代二硝基苯甲酸生成的较稳定黄色物质，用比色法可测定GSH含量以计算GSH-Px活力。活力单位U表示每毫克蛋白质每分钟扣除非酶促反应使反应体系中GSH浓度降低1 μmol · L-1。

    T-AOC包括酶促和非酶促体系，这些抗氧化物质能使Fe3+还原成Fe2+，Fe2+可与菲啉形成稳定络合物，以比色法测定抗氧化能力高低。单位(U · mg-1)表示每分钟每毫克组织蛋白使反应体系吸光度(OD)增加0.01。

    MDA可与硫代巴比妥酸缩合，形成红色物质，通过比色法可测定b(MDA)。

    1.4   数据统计与分析

    实验结果用Excel 2007和SPSS 19.0软件进行统计与分析。运用单因素方差分析，先进行方差齐性检验，不满足方差齐性时将数据进行自然对数或平方根转换，然后采用Duncan′s检验进行多重比较，P < 0.05为存在显著性差异，数据以平均值±标准差(X ±SD)表示。用Excel 2007绘制图表。

    2.   结果

    2.1   肝脏SOD活力

    盐度逐步降低，黄姑鱼幼鱼肝脏SOD活力随时间变化情况见图 1-a。S9组黄姑鱼肝脏SOD活力呈剧烈起伏波动变化，不同时间点差异显著(P < 0.05)，其中第1天活力最强，第3天为最低点，第7天又有显著增强。S16组肝脏SOD活力上升后下降，第1天显著高于初始值(P < 0.05)，第7天显著低于初始值(P < 0.05)。S23组肝脏SOD活力略有上升后降低，初始值与各时间点无显著差异(P>0.05)。各时间点中，第1天SOD活力随盐度降低而增强，3个盐度组间差异显著(P < 0.05)；第3天情况与第1天相反，S9组显著低于其他盐度组(P < 0.05)；而第7天S9组又显著高于另2组(P < 0.05)。

    图  1  低盐度胁迫对黄姑鱼幼鱼肝脏超氧化物歧化酶活力、肝脏过氧化氢酶活力、肝脏谷胱甘肽过氧化酶活力、肝脏总抗氧化能力、肝脏丙二醛与血清丙二醛质量摩尔浓度的影响
    不同大写字母表示同一盐度组中存在显著差异(P < 0.05)，不同小写字母表示同一时间点中存在显著差异(P < 0.05)
    Figure  1.  Effects of low salinity on SOD activity, CAT activity, GSH-Px activity, T-AOC activity, MDA content in liver and MDA concentration in serum of juvenile N.albiflora
    Different uppercase letters indicate significant difference from one another in the same salinity group (P < 0.05). Different lowercase letters indicate significant difference from one another at the same time (P < 0.05).
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    2.2   肝脏CAT活力

    随时间推移，低盐度胁迫下黄姑鱼幼鱼肝脏CAT活力变化情况见图 1-b。S9组黄姑鱼肝脏CAT活力呈下降后跃升而后减弱的显著变化，各时间点差异显著(P < 0.05)。S16组肝脏CAT活力变化与S9组类似，第3天显著高于其他值，第1和第7天显著低于初始值(P < 0.05)。S23对照组肝脏CAT活力呈上升后恢复的波动变化，仅在第1天显著增强(P < 0.05)。在各时间点不同盐度组的对比中，第1天2个低盐度组肝脏CAT活力显著弱于对照组(P < 0.05)；第3天2个低盐度组CAT活力则显著强于对照组(P < 0.05)；第7天CAT活力随盐度降低而减弱，对照组显著高于低盐度组(P < 0.05)。

    2.3   肝脏GSH-Px活力

    随时间推移，黄姑鱼幼鱼在低盐度胁迫下肝脏GSH-Px活力变化情况见图 1-c。S9组黄姑鱼肝脏GSH-Px活力在第3天出现跃升，且显著高于其他值(P < 0.05)。S16组肝脏GSH-Px活力呈上升后逐渐恢复的趋势，第1和第3天显著高于初始值(P < 0.05)。S23对照组肝脏GSH-Px活力各时间点变化不显著(P>0.05)。各时间点中，第1天S16组肝脏GSH-Px活力显著强于另2组，第7天又显著低于另2组；第3天GSH-Px活力随盐度降低而增强，S9组显著高于其他组(P < 0.05)。

    2.4   肝脏T-AOC

    低盐度胁迫下，各时间点黄姑鱼幼鱼肝脏T-AOC变化情况见图 1-d。S9组黄姑鱼肝脏T-AOC显著减弱(P < 0.05)。S16组肝脏T-AOC在第1天显著跃升(P < 0.05)，而后逐渐降低。S23对照组T-AOC活力呈波动变化，初始值与各时间点差异不显著(P>0.05)。各时间点肝脏T-AOC对比情况为，第1天S9组显著低于另2组，而S16组显著高于另2组(P < 0.05)；第3和第7天T-AOC随盐度降低而减弱，S9组显著弱于另2组(P < 0.05)。

    2.5   肝脏MDA质量摩尔浓度

    随时间推移，黄姑鱼幼鱼在低盐度胁迫下肝脏b(MDA)变化情况见图 1-e。S9组黄姑鱼肝脏b(MDA)升高后恢复，第1和第3天显著高于其他值(P < 0.05)。S16组肝脏b(MDA)呈升高后恢复的波动变化，第1天显著最高，第7天显著高于第3天(P < 0.05)。S23组肝脏b(MDA)在第1和第3天略有上升，各值间差异不显著(P>0.05)。各时间点中，第1天肝脏b(MDA)随盐度降低而升高，各盐度组差异显著(P < 0.05)；第3天S9组b(MDA)显著高于另2组(P < 0.05)，第7天各盐度组差异不显著(P>0.05)。

    2.6   血清MDA质量摩尔浓度

    为全面了解脂质氧化代谢水平，该实验对黄姑鱼幼鱼血清b(MDA)也进行了检测。低盐度胁迫下，黄姑鱼幼鱼血清b(MDA)随时间变化情况见图 1-f。S9组黄姑鱼血清b(MDA)增加后逐渐降低，第1天为最高点，第7天为最低点，各值间存在显著差异(P < 0.05)。S16组血清b(MDA)呈降低后逐渐恢复趋势，第1天显著低于初始值(P < 0.05)。S23组血清b(MDA)呈先上升后下降的波动变化，各时间点与初始值差异不显著(P>0.05)。不同时间点各盐度组的比较中，第1和第3天S9组血清b(MDA)都显著高于另2组，第1天S16组显著低于对照组(P < 0.05)；第7天b(MDA)随盐度降低而减少，S9组显著低于对照组(P < 0.05)。

    3.   讨论

    盐度骤变对鱼类的刺激相当大，会导致鱼类代谢紊乱及氧化压力增大[14]。肝脏是鱼类体内物质代谢以及进行氧化反应的最主要组织，其抗氧化酶活性以及氧化代谢产物能代表机体的抗氧化特征[9, 15]。鱼类抗氧化防御系统分为酶促与非酶促两大部分，其中SOD和CAT是2个重要的抗氧化酶，SOD与CAT能有效清除体内的超氧阴离子自由基(O2-)、游离氧(O)、羟自由基(-OH)和H2O2等活性氧物质[16]；还原型谷胱甘肽(GSH)则在非酶促抗氧化系统中占有重要地位[10]，GSH-Px能催化GSH生成氧化型谷胱甘肽(GSSG)，使有毒的过氧化物还原成无毒的羟基化合物，对各种外源(如重金属)和内源性物质(如活性氧)对细胞的损害都有保护作用[17-18]。MDA是机体脂质过氧化作用的产物，正常生理状态下，体内MDA含量是较低的，其含量的高低可以反映机体细胞受到自由基攻击的程度[19-20]。

    许多研究报道，盐度改变会影响鱼类肝脏的抗氧化酶系统功能，如在低盐度胁迫下，多鳞四指马鲅(Eleutheronema rhadinum)幼鱼肝脏SOD和CAT活性总体呈出上升而后逐步降低的趋势[21]，而褐牙鲆(Paralichthys olivaceus)幼鱼肝脏SOD和CAT活性显著升高[22]，条石鲷(Oplegnathus fasciatus)肝脏CAT活力则有增高趋势[23]；盐度降低后银鲳(Pampus argenteus)肝脏SOD活力显著增强，随后恢复，CAT活力则呈波动上升变化[24]，黄鳍棘鲷(Acanthopagrus latus)肝脏SOD和CAT活力随盐度降低而变化更显著[25]；点篮子鱼(Siganus guttatus)各组织CAT活力会随盐度降低而增强，而鳃SOD活力在盐度降到5显著增强[26]。另外，高盐度胁迫后暗纹东方鲀(Takifugu obscurus)肝脏SOD和CAT活性均呈现增高而后逐渐降低的趋势[27]。该实验结果显示，黄姑鱼幼鱼在低盐度胁迫下，肝脏SOD活力呈上升后下降的变化，而肝脏CAT活力呈减弱后增强而后再减弱的变化，且盐度越低，两者活力变化越剧烈。实验结果与上述研究有相近之处，表明盐度降低的确会对黄姑鱼机体造成氧化压力，而抗氧化酶活性随之增强以抵御伤害，SOD和CAT活力变化趋势则随其作用的差别而互有异同，另外，S9组第7天CAT活力显著下降可能是氧化损伤使机体的抵抗力有所减弱。

    GSH-Px催化GSH去除氧化物质，在抵御盐度改变所造成的氧化压力中，也具有重要作用。较强的低盐度(8)胁迫会使条石鲷肝脏GSH-Px活力减弱后增强而后趋于稳定的较低水平，较弱的低盐度(18)胁迫使其活力减弱后增强并保持较高水平[20]。银鲳肝脏GSH-Px活力随盐度降低而有增强的趋势[28]。该实验低盐度胁迫下，黄姑鱼肝脏GSH-Px活力都出现了显著增强，且盐度越低其活力变化越显著。说明低盐度胁迫下GSH的氧化反应增强，抗氧化能力得到提升。另外，该实验肝脏T-AOC在盐度16下呈现增强后减弱的变化，而盐度9下T-AOC减弱后维持在较低水平，究其原因，低盐度胁迫能够促进抗氧化系统增强，也会加快抗氧化物质消耗。在较强的低盐胁迫下，GSH-Px活力增强的同时，GSH等抗氧化物质消耗过大，可能会导致机体受到损伤。

    当生物体内氧化自由基与多不饱和脂肪酸等抗氧化脂类反应时，会引发脂质过氧化，并最终降解产生MDA。淡水驯化会使多鳞四指马鲅肝脏MDA含量显著增加，低盐度水体则会使其含量下降[18]。盐度升高或降低都会使大海马(Hippocampus kuda)组织MDA含量显著增加[29]。盐度降低会使褐牙鲆肝脏MDA含量有所升高[19]。该实验检测了黄姑鱼肝脏与血清的MDA含量，发现S9组肝脏与血清MDA含量有显著升高，而S16组肝脏MDA含量呈上下波动变化，血清MDA含量则略有下降。说明盐度16下黄姑鱼抗氧化能力得到增强后足以清除脂质氧化产物，而盐度9下清除过程则较为缓慢且困难。当抗氧化系统功能增强后仍不足以及时清除体内多余氧化自由基，会导致生物膜脂质化，抗氧化系统遭到破坏，并引发机体损伤。

    盐度降低可显著影响黄姑鱼肝脏的抗氧化功能，无论是酶促和非酶促系统，或是氧化产物等指标都说明黄姑鱼对低盐度有较强适应能力，但环境盐度过低必然会消耗机体储备，并最终对其造成伤害。因而实际生产中应该避免养殖环境盐度的剧烈变化。

  • 图  1   低盐度胁迫对黄姑鱼幼鱼肝脏超氧化物歧化酶活力、肝脏过氧化氢酶活力、肝脏谷胱甘肽过氧化酶活力、肝脏总抗氧化能力、肝脏丙二醛与血清丙二醛质量摩尔浓度的影响

    不同大写字母表示同一盐度组中存在显著差异(P < 0.05)，不同小写字母表示同一时间点中存在显著差异(P < 0.05)

    Figure  1.   Effects of low salinity on SOD activity, CAT activity, GSH-Px activity, T-AOC activity, MDA content in liver and MDA concentration in serum of juvenile N.albiflora

    Different uppercase letters indicate significant difference from one another in the same salinity group (P < 0.05). Different lowercase letters indicate significant difference from one another at the same time (P < 0.05).

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出版历程
  • 收稿日期:  2014-10-08
  • 修回日期:  2014-12-23
  • 刊出日期:  2015-08-04

目录

摘要
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  • 1.   材料与方法

  • 1.1   实验用鱼和环境条件

  • 1.2   实验设计与取样

  • 1.3   指标检测

  • 1.4   数据统计与分析

  • 2.   结果

  • 2.1   肝脏SOD活力

  • 2.2   肝脏CAT活力

  • 2.3   肝脏GSH-Px活力

  • 2.4   肝脏T-AOC

  • 2.5   肝脏MDA质量摩尔浓度

  • 2.6   血清MDA质量摩尔浓度

  • 3.   讨论

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