17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫SOD、CAT和GST活性的影响

董学兴; 吕林兰; 吕富; 赵卫红; 於叶兵

doi:10.3969/j.issn.2095-0780.2014.06.012

17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫SOD、CAT和GST活性的影响

董学兴^{1, 2,},
吕林兰^1, ,,
吕富¹,
赵卫红¹,
於叶兵¹

1.
盐城工学院海洋技术系，江苏省沿海池塘养殖生态重点实验室，江苏盐城 224051
2.
上海海洋大学水产与生命学院，上海 201306

基金项目:

国家自然科学基金项目 31101887

江苏省自然科学基金项目 BK2012675

江苏省自然科学基金项目 BK2011419

详细信息

作者简介:
董学兴(1979-)，男，博士研究生，从事水产养殖生态学研究。E-mail: dxx@ycit.cn

通讯作者:
吕林兰(1976-)，女，博士，副教授，从事水域生态学和水产养殖教学与研究。E-mail: lvlinlan@ycit.cn

中图分类号: X174
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出版历程
- 收稿日期: 2014-06-26
- 修回日期: 2012-08-06
- 刊出日期: 2014-12-04

Effect of 17β-estradiol on activities of SOD, CAT and GST in larvae of Perinereis aibuhitensis

1.
Key Lab. for Aquaculture and Ecology of Coastal Pool of Jiangsu Province, Department of Ocean Technology, Yancheng Institute of Technology, Yancheng 224051, China
2.
College of Fisheries and Life Science, Shanghai Ocean University, Shanghai 201306, China

摘要

摘要:
将双齿围沙蚕(Perinereis aibuhitensis)幼虫暴露于不同质量浓度的17β-雌二醇(0.1 μg · L^-1、1 μg · L^-1、10 μg ·L^-1、100 μg · L^-1和1 000 μg · L^-1)中，于第2、第4、第6和第8天取样，分别测定抗氧化酶[超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)和谷胱甘肽硫转移酶(GST)]活性。结果表明，第2天时10 μg · L^-1浓度组显著诱导双齿围沙蚕CAT、SOD和GST活性，1 000 μg · L^-1浓度组显著抑制其SOD和GST活性。第4天时各浓度组SOD和GST活性均被不同程度诱导。第6天时低浓度组(0.1 μg · L^-1和1 μg · L^-1)显著抑制双齿围沙蚕CAT活性，高浓度组(100 μg · L^-1和1 000 μg ·L^-1)则抑制其SOD活性。第8天时，除1 000 μg · L^-1浓度组外，其余各组CAT活性均被不同程度诱导(P>0.05)，而SOD活性则受到抑制，10 μg · L^-1浓度组显著抑制其GST活性。试验结果显示，外源性17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫产生氧化胁迫，沙蚕幼虫SOD、CAT、GST对17β-雌二醇的响应与其暴露浓度及时间有关。
- 双齿围沙蚕 /
- 17β-雌二醇 /
- 超氧化物歧化酶 /
- 过氧化氢酶 /
- 谷胱甘肽硫转移酶
Abstract:
To evaluate the effect of 17β-estradiol on the antioxidative enzymes in larvae of Perinereis aibuhitensis, we exposed the worms to 17β-estradiol at different concentrations (0.1 μg · L^-1, 1 μg · L^-1, 10 μg · L^-1, 100 μg · L^-1 and 1 000 μg · L^-1), and measured the superoxide dismutase (SOD), catalase (CAT) and glutathione S-transferase (GST) activities on 2^nd, 4^th, 6^th and 8^th day, respectively. The results show that SOD, CAT and GST activities in 10 μg · L^-1 treatment group increased significantly, and SOD and GST activities decreased notably in 1 000 μg · L^-1 treatment group on 2^nd day. SOD and GST activities were induced at different degrees in every treatment group on 4^th day. CAT and SOD activities were suppressed in lower-concentration groups (0.1 μg · L^-1 and 1 μg · L^-1) on 6^th day and in higher-concentration groups (100 μg · L^-1 and 1 000 μg · L^-1) on 6^th day, respectively(P＜0.05). CAT activity was induced at different degrees in all groups except 1 000 μg · L^-1 group (P>0.05);GST activity was suppressed in 10 μg · L^-1group; SOD activity was also suppressed in 17β-estradiol treatment groups on 8^th day. It is indicated that SOD, CAT and GST activities in P.aibuhitensis were induced by exogenous 17 β-estradiol, and the extent was related with the exposure concentration and time.
- Perinereis aibuhitensis /
- 17β-estradiol /
- SOD /
- CAT /
- GST

HTML全文

研究证实，一些自然或人工合成的化合物对人和野生动物的内分泌系统具有干扰作用，影响野生动物的生长和繁殖^[1-2]。这些外源性物质随土壤淋溶、地表径流、家畜粪便、喷洒漂移以及挥发等方式进入自然水体。17β-雌二醇也普遍存在于自然水生态系统中^[3]，由于其具有较强的雌激素效应，不仅具有遗传毒性^[4]，而且还能通过诱导水生动物合成卵黄蛋白原等途径干扰其繁殖^[5]，并影响水生动物免疫系统，使得溶酶体膜不稳定^[6]，对水生动物具有极大的威胁。

沙蚕栖息于水-陆交错带，以腐植质为食，摄取吸附于沉积物中的颗粒，同时沙蚕是鱼虾蟹等水生动物的优质天然饵料，具有重要的生态位，因而常被用做野外滩涂污染研究的指示生物^[7-9]。许多内源性或外源性化学物质在水生生物机体代谢过程都会产生氧自由基^[10]。超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、谷胱甘肽硫转移酶(GST)是存在于生物体内的重要抗氧化酶，其中GST是生物体内重要的第二阶段代谢酶系之一，具有消除体内自由基和解毒的双重功能。SOD、CAT和GST在机体受到氧化胁迫的早期非常敏感，常被用于评价化合物对生物的自由基胁迫^[11]。在脊椎动物中，天然或人工合成的环境激素可干扰鱼类细胞的氧化还原反应环境，产生氧自由基胁迫，从而影响机体的抗氧化防御系统^[11-12]。已有研究表明，石油烃、重金属等对沙蚕的抗氧化物酶活性有影响^[13-15]。近年来，有学者研究发现环境雌激素壬基酚(10 μg · L^-1和100 μg · L^-1)能显著诱导琥珀刺沙蚕(Nereis succinea)GST活性^[16]。李霞等^[17]研究了双酚A和17β-雌二醇对双齿围沙蚕生长、性别和卵母细胞发育的影响。而17β-雌二醇对双齿围沙蚕抗氧化酶的影响还未见有报道。该试验以双齿围沙蚕幼虫为试验对象，研究了17β-雌二醇对其SOD、CAT和GST活性的影响，以期为双齿围沙蚕生态毒理学研究提供参考。

1. 材料与方法

1.1 试验材料

试验所用沙蚕幼虫为笔者实验室繁育。挑选均质量(0.009 7±0.002 6)g的沙蚕个体840尾，于2013年10月在江苏省沿海池塘养殖生态重点实验室开展试验。

1.2 试验药品及浓度设定

17β-雌二醇(99.6%，Alfa Aesar公司出品)，用丙酮溶液(分析纯)作为溶剂将其配制成10 mg · mL^-1母液，再用人工海水逐级稀释成所需质量浓度。试验设置7组，分别为0(对照组)、溶剂对照、0.1 μg · L^-1、1 μg · L^-1、10 μg · L^-1、100 μg · L^-1和1 000 μg · L^-1，每组设3个平行。试验在500 mL烧杯中进行，每杯加入100 mL相应浓度药液，放入10条沙蚕幼虫。每24 h换液一次，分别在第2、第4、第6和第8天取样，每个平行10个个体合并称质量，于-20 ℃保存。试验期间水温为(18±2)℃，期间不投饵。

1.3 测定方法

将样品取出后，加入10倍体质量的0.9%生理盐水匀浆，匀浆液于4 ℃、3 000 r · min^-1条件下离心15 min，取上清液备用。CAT、SOD、GST及蛋白质含量测定采用南京建成生物技术公司试剂盒，试验操作步骤按照试剂盒说明书进行。

1.4 数据处理

原始数据经Excel 2003初步整理后，用SPSS 16.0进行双因素分析，在交互作用基础上通过LSD法多重比较进一步分析17β-雌二醇浓度和暴露时间对抗氧化酶活性的影响。

2. 结果

2.1 17β-雌二醇和暴露时间对抗氧化酶影响双因素分析

双因素分析结果表明，17β-雌二醇和暴露时间对双齿围沙蚕幼虫CAT、SOD和GST具有显著影响，两者比较，暴露时间影响更大(表 1)。17β-雌二醇和暴露时间对这3种抗氧化酶具有交互作用(P＜0.05)。

表 1 暴露时间和17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫抗氧化酶影响双因素分析结果

Table 1 Result of Two-Way ANOVA on interaction between expose time and 17β-estradiol on antioxidant enzymes parameters for larvae of P.aibuhitensis

参数 parameter	酶活性/U·mg^-1 enzyme activity	变异来源 source of variation	df	F	P
过氧化氢酶CAT	2.66±0.14	时间	3	161.50	0
		17β-雌二醇	6	2.47	0.034
		时间×17β-雌二醇	18	3.38	0
超氧化物歧化酶SOD	37.55±0.91	时间	3	20.36	0
		17β-雌二醇	6	3.70	0.004
		时间×17β-雌二醇	18	9.47	0
谷胱甘肽硫转移酶GST	101.01±2.65	时间	3	27.10	0
		17β-雌二醇	6	3.43	0.006
		时间×17β-雌二醇	18	11.73	0

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2.2 17β-雌二醇对CAT的影响

试验结果表明，暴露第2天，双齿围沙蚕CAT活性随17β-雌二醇质量浓度增大表现为先上升后下降，其中10 μg · L^-1浓度组CAT活性比空白对照升高了34.28%(P＜0.05)(图 1-a)。暴露第4天时各浓度组CAT活性无显著差异。暴露第6天时0.1 μg · L^-1和1 μg · L^-1浓度组CAT被抑制，分别比空白对照低44.49%和47.18%(P＜0.05)。暴露第8天时，除1 000 μg · L^-1浓度组外，其他浓度组呈现出CAT活性被不同程度诱导的现象，但差异不显著。同一浓度下暴露于第4、第6和第8天的CAT活性显著低于第2天。溶剂对CAT活性无显著影响。

图 1 17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫过氧化氢酶、超氧化物歧化酶和谷胱甘肽硫转移酶活性的影响

*. 与对照相比差异显著(P＜0.05)，垂线表示标准误(±SE)

Fig. 1 Effect of 17β-estradiol on CAT, SOD and GST activities in larvae of P.aibuhitensis

*. significantly different with the control (P < 0.05); vertical lines represent standard error (±SE)

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2.3 17β-雌二醇对SOD的影响

试验结果表明，暴露第2天时，随17β-雌二醇质量浓度的增大，双齿围沙蚕SOD活性表现为先降低后升高再降低，其中0.1 μg · L^-1、1 μg · L^-1和1 000 μg · L^-1浓度组的SOD活性分别比空白对照下降了24.81%，26.44%和40.23%，受到显著抑制(P＜0.05)，而10 μg · L^-1浓度组则对SOD活性产生了显著的诱导效应，比空白对照升高了17.48%(P＜0.05)(图 1-b)。暴露第4天时各浓度组SOD活性均被不同程度诱导，其中1 μg · L^-1和100 μg · L^-1浓度组诱导效应显著(P＜0.05)。与空白对照相比，暴露第6天时100 μg · L^-1和1 000 μg · L^-1浓度组SOD分别较空白对照下降了21.92%和32.69%(P＜0.05)。暴露第8天时双齿围沙蚕SOD活性随17β-雌二醇质量浓度增大先降低后升高，其中1 μg · L^-1、10 μg · L^-1和100 μg · L^-1浓度组SOD较对照显著下降(P＜0.05)。溶剂对SOD活性没有显著影响。

2.4 17β-雌二醇对GST的影响

试验结果表明，暴露第2天时双齿围沙蚕GST活性随17β-雌二醇质量浓度增大先升高后降低，10 μg · L^-1浓度组显著诱导GST活性，比空白对照升高了38.15%(P＜0.05)，而1 000 μg · L^-1浓度组GST活性被抑制，比空白对照降低了41.68%(P＜0.05)(图 1-c)。暴露第4天时，除10 μg · L^-1浓度组外，其余浓度组GST活性都显著高于空白对照(P＜0.05)。暴露第6天时各浓度组GST活性无显著差异。暴露第8天时GST活性随17β-雌二醇质量浓度增大先降低后升高，其中10 μg · L^-1浓度组GST较空白对照显著下降(P＜0.05)。溶剂对GST活性没有显著影响。

3. 讨论

正常机体内活性氧生成和消除总是保持在平衡状态。一旦这一平衡被打破，机体就会产生氧化应激。SOD主要功能是将超氧阴离子自由基转化为过氧化氢(H₂O₂)，而CAT可促使H₂O₂分解为氧气(O₂)和水(H₂O)，从而清除体内氧自由基，使机体免受过氧自由基的伤害。SOD和CAT构成了应对外界胁迫的第一道防线，它们对外界胁迫非常敏感。此外，外源性物质对生物体抗氧化酶影响与暴露浓度、暴露时间、暴露方式等有关^[18]。有研究表明，原油水溶性成分能诱导多齿围沙蚕(Perinereis nuntia)Cu/Zn-SOD、Mn-SOD和CAT基因的表达^[19]。杂色沙蚕(Hediste diversicolor)分别暴露于苯并[a]芘和Cu²⁺中12 h、24 h、36 h和48 h，第36小时时GST活性被苯并[a]显著诱导，CAT活性在第36小时时亦被Cu²⁺诱导^[20]。该研究结果表明，17β-雌二醇对双齿围沙蚕抗氧化酶SOD和CAT的影响与浓度和暴露时间相关。低浓度组(0.1 μg · L^-1和1 μg · L^-1)SOD和CAT变化趋势一致，均经历了抑制到诱导的应激性改变，但时间并不同步。第2天时双齿围沙蚕SOD活性被低浓度17β-雌二醇抑制，随着暴露时间的延长，SOD活性在第4天均被诱导，CAT活性则在第6天时被抑制，第8天时才逐渐被诱导，但差异不显著。说明双齿围沙蚕幼虫SOD对17β-雌二醇的敏感性高于CAT。中浓度组(10 μg ·L^-1)17β-雌二醇在第2天时对双齿围沙蚕CAT和SOD都具有显著诱导作用，这可能是沙蚕在17β-雌二醇胁迫下产生的氧自由基增多，抗氧化酶快速升高以保护机体免受氧自由基的损伤。最高浓度组(1 000 μg · L^-1)2种酶活性均受到抑制，其中SOD活性显著下降。SOD是一种底物诱导酶，其酶活性高低与超氧阴离子的生成量有一定相关性，在胁迫环境下超氧阴离子生成量增加，诱导细胞内SOD酶活性升高，生物体内增加的超氧阴离子被清除。但如果机体超氧阴离子的生成量远高于其清除能力，机体内自由基就会大量积累，造成细胞损伤，从而导致SOD酶活性降低。

GST是药物代谢Ⅱ相反应中一类重要的药物代谢转移酶，能催化某些内源性或外来有害物质的亲电子基团与还原型谷胱甘肽的巯基偶联，增加其疏水性，使其易于穿越细胞膜，有利于被分解后排出体外，从而达到解毒的目的；GST与还原性谷胱甘肽(GSH)可发生Haber-Weiss反应，从而可降低羟自由基的形成，保护细胞免受这些物质的伤害。因此，GST具有消除生物体内自由基和解毒的双重功能。外源性物质在机体内的生物转化涉及Ⅰ相反应和Ⅱ相反应，在脊椎动物中，环境雌激素壬基酚通过抑制小鼠Ⅰ相反应关键酶——细胞色素P450-1A活性(EROD)引起机体氧自由基的产生^[21]。CARRERA等^[22]对金鲷(Sparus auratus)的研究结果显示，17β-雌二醇可降低其EROD活性，Ⅱ相反应代谢酶GST活性也显著下降，而高剂量的环境雌激素4-壬基酚200 μg · g^-1使其活性显著上升。虹鳟(Onchorynchus my- kiss)暴露于4-壬基酚1周后，GST活性也显著上升^[23]。AYOOLA等^[16]研究得到，高浓度的环境激素壬基酚(10 μg· L^-1和100 μg · L^-1)显著诱导琥珀刺沙蚕GST活性。该研究表明，17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫GST活性影响与其对沙蚕幼虫SOD活性的影响类似，表现为低浓度组(0.1 μg ·L^-1和1 μg · L^-1)在第4天被诱导，10 μg · L^-1在第2天即被诱导，而高浓度组(1 000 μg · L^-1)第2天被抑制。目前对雌激素在沙蚕体内代谢的途径还不清楚，从已有研究来看，雌激素与杜氏阔沙蚕(P.dumerilii)雌激素受体有很好的亲和性^[24]，从而可能对沙蚕内分泌系统产生干扰。17β-雌二醇对双齿围沙蚕GST活性的激活可能有助于雌激素在沙蚕体内的代谢从而降低其对沙蚕内分泌干扰，今后将对类固醇激素在双齿围沙蚕体内的代谢机制展开进一步研究。

图 1 17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫过氧化氢酶、超氧化物歧化酶和谷胱甘肽硫转移酶活性的影响

*. 与对照相比差异显著(P＜0.05)，垂线表示标准误(±SE)

Figure 1. Effect of 17β-estradiol on CAT, SOD and GST activities in larvae of P.aibuhitensis

*. significantly different with the control (P < 0.05); vertical lines represent standard error (±SE)

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表 1 暴露时间和17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫抗氧化酶影响双因素分析结果

Table 1 Result of Two-Way ANOVA on interaction between expose time and 17β-estradiol on antioxidant enzymes parameters for larvae of P.aibuhitensis

参数 parameter	酶活性/U·mg^-1 enzyme activity	变异来源 source of variation	df	F	P
过氧化氢酶CAT	2.66±0.14	时间	3	161.50	0
		17β-雌二醇	6	2.47	0.034
		时间×17β-雌二醇	18	3.38	0
超氧化物歧化酶SOD	37.55±0.91	时间	3	20.36	0
		17β-雌二醇	6	3.70	0.004
		时间×17β-雌二醇	18	9.47	0
谷胱甘肽硫转移酶GST	101.01±2.65	时间	3	27.10	0
		17β-雌二醇	6	3.43	0.006
		时间×17β-雌二醇	18	11.73	0

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施引文献(18)

期刊类型引用(6)

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1. 材料与方法
1.1 试验材料
1.2 试验药品及浓度设定
1.3 测定方法
1.4 数据处理
2. 结果
2.1 17β-雌二醇和暴露时间对抗氧化酶影响双因素分析
2.2 17β-雌二醇对CAT的影响
2.3 17β-雌二醇对SOD的影响
2.4 17β-雌二醇对GST的影响
3. 讨论

17β-雌二醇对双齿围沙蚕幼虫SOD、CAT和GST活性的影响

作者简介: 董学兴(1979-)，男，博士研究生，从事水产养殖生态学研究。E-mail: dxx@ycit.cn

通讯作者: 吕林兰(1976-)，女，博士，副教授，从事水域生态学和水产养殖教学与研究。E-mail: lvlinlan@ycit.cn

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