急性低氧胁迫对方斑东风螺稚贝呼吸代谢和相关基因表达的影响

任逍瑶, 唐保军, 郑汉丰, 刘雨佳, 魏涛

任逍瑶, 唐保军, 郑汉丰, 刘雨佳, 魏涛. 急性低氧胁迫对方斑东风螺稚贝呼吸代谢和相关基因表达的影响[J]. 南方水产科学, 2025, 21(2): 149-156. DOI: 10.12131/20240205
引用本文: 任逍瑶, 唐保军, 郑汉丰, 刘雨佳, 魏涛. 急性低氧胁迫对方斑东风螺稚贝呼吸代谢和相关基因表达的影响[J]. 南方水产科学, 2025, 21(2): 149-156. DOI: 10.12131/20240205
REN Xiaoyao, TANG Baojun, ZHENG Hanfeng, LIU Yujia, WEI Tao. Effects of acute hypoxia stress on respiratory metabolism and related gene expression of juvenile Babylonia areolate[J]. South China Fisheries Science, 2025, 21(2): 149-156. DOI: 10.12131/20240205
Citation: REN Xiaoyao, TANG Baojun, ZHENG Hanfeng, LIU Yujia, WEI Tao. Effects of acute hypoxia stress on respiratory metabolism and related gene expression of juvenile Babylonia areolate[J]. South China Fisheries Science, 2025, 21(2): 149-156. DOI: 10.12131/20240205

急性低氧胁迫对方斑东风螺稚贝呼吸代谢和相关基因表达的影响

基金项目: 海南省科技专项 (ZDYF2022XDNY351)
详细信息
    作者简介:

    任逍瑶 (1999—),女,硕士研究生,研究方向为海水贝类养殖。E-mail: 1349248477@qq.com

    通讯作者:

    唐保军 (1975—),男,副研究员,博士,研究方向为海水贝类养殖。E-mail: bjtang@yeah.net

  • 中图分类号: S 917.4

Effects of acute hypoxia stress on respiratory metabolism and related gene expression of juvenile Babylonia areolate

  • 摘要:

    方斑东风螺 (Babylonia areolate) 在养殖环境和运输过程中易遭遇低氧胁迫。为评估低氧胁迫对方斑东风螺代谢和免疫功能的影响,将溶解氧 (DO) 质量浓度分别降至6、4、2、1和0.5 mg·L−1后,测定方斑东风螺稚贝的耗氧率和排氨率,并分析了乳酸脱氢酶 (LDH)、丙酮酸激酶 (PK)、超氧化物歧化酶 (SOD)、酸性磷酸酶 (ACP) 和碱性磷酸酶 (AKP) 的活性和基因表达水平。结果显示,与对照组相比,随着DO水平下降,方斑东风螺的耗氧率显著降低 (p<0.05),排氨率先显著升高后显著降低 (p<0.05);LDH活性显著低于对照组 (p<0.05),但在DO质量浓度为1 mg·L−1时显著升高 (p<0.05);PK活性显著低于对照组 (p<0.05),但在DO质量浓度为0.5 mg·L−1时显著升高 (p<0.05);SOD活性显著低于对照组 (p<0.05);ACP和AKP活性先显著降低后升高,分别在DO质量浓度为1和0.5 mg·L−1时显著高于对照组 (p<0.05);LDH基因表达水平在DO质量浓度降至4 mg·L−1后显著降低 (p<0.05),PK基因表达水平在DO质量浓度降至1 mg·L−1后显著升高 (p<0.05);SOD基因表达水平在DO质量浓度降至0.5 mg·L−1后显著降低 (p<0.05),ACPAKP的基因表达水平显著下调 (p<0.05)。研究表明,方斑东风螺可通过降低代谢率、调控代谢、免疫酶活性和基因的表达来应对低氧胁迫。

    Abstract:

    Babylonia areolate is vulnerable to hypoxic stress during aquaculture and transportation. To evaluate the effects of hypoxia stress on its metabolism and immune function, we measured the oxygen consumption rate and ammonia excretion rate of juveniles, and analyzed the gene expression levels of lactate dehydrogenase (LDH), pyruvate kinase (PK), superoxide dismutase (SOD), acid phosphatase (ACP) and alkaline phosphatase (AKP) after the dissolved oxygen (DO) concentration decreased to 6, 4, 2, 1 and 0.5 mg·L−1, respectively. The results show that with the decline of DO level, the oxygen consumption rate of B. areolate decreased significantly (p<0.05), and the ammonia excretion rate first significantly increased and then significantly decreased (p<0.05). LDH activity was significantly lower than that of the control group (p<0.05), but significantly higher at 1 mg·L−1 (p<0.05); PK activity was significantly lower than that of the control group (p<0.05), but significantly higher at 0.5 mg·L−1 (p<0.05); SOD activity was significantly lower than that of the control group (p<0.05); the activities of ACP and AKP were significantly lower and then increased, and significantly higher than the control at 1 and 0.5 mg·L−1, respectively (p<0.05). Compared with the control group, the expression level of LDH gene decreased significantly (p<0.05) after the DO level decreased to 4 mg·L−1, and that of PK gene increased significantly (p<0.05) after the DO level decreased to 1 mg·L−1; the SOD gene expression was significantly down-regulated (p<0.05) after the DO level decreased to 0.5 mg·L−1; the ACP and AKP gene expression was significantly down-regulated (p<0.05). The results indicate that B. areolate can respond to hypoxic stress by decreasing metabolic rate and regulating metabolism, immune enzyme activity and gene expression.

  • 苏门答腊金线鱼 (Nemipterus mesoprion) 隶属于鲈形目、金线鱼科、金线鱼属,是热带暖水性底层鱼类,主要分布于泰国湾、印度洋、印度尼西亚海域、莱特湾、西太平洋和圣彼得湾。然而,直至2008 年1 月的北部湾渔业资源调查该鱼种在南海北部的渔获记录才得以确定[1]

    金线鱼属是南海北部近海的重要经济鱼类,为底拖网、手钓、刺网等作业方式的主要捕捞对象。目前,常见的金线鱼属种类如深水金线鱼 (N. bathybius) 和金线鱼 (N. virgatus) 等已有相关的研究报道。如陈国宝等[2]指出广东沿海水深60~150 m海区是南海北部海域深水金线鱼产卵场的主要分布区。随着数据积累和研究方法的发展,南海北部的局部海域相继开展了金线鱼属种群生长、死亡参数的生物学研究、资源利用评估[3-6]和耳石形态特征研究[7]。金线鱼属种类因形态差异较小,传统形态学法易造成物种鉴定错误或种类混淆问题[8],进而影响渔获统计、资源评估的可信度和准确性。目前,分子生物学[9]、矢耳石[10-11]等手段被广泛用于物种比较和鉴定分类识别;正是在这一背景下苏门答腊金线鱼才得以被鉴定和证实为中国海域的新记录种。

    作为该海域较晚确认的新记录种,有关苏门答腊金线鱼的历史数据较匮乏,当前对此物种的认识极为不足,地理分布不明、资源状况不详、种群生物特征不清等问题突出。本文利用2014—2015年南海北部近海4个季节渔业资源调查,应用空间统计法从资源密度和丰度系统阐述苏门答腊金线鱼在南海北部的时空分布,初步阐释其分布范围。结合采集到的苏门答腊金线鱼样品,分析群体组成状况、体长-体质量关系等生物学特征,为提高对新记录种的认知,促进渔业生物多样性保护和管理提供基础数据和理论基础。

    苏门答腊金线鱼数据来源于2014—2015年南部北部近海海域的底拖网渔业资源数据,在此海域开展4个季度的调查,分别是2014年7—8月 (夏季) 和10—11月 (秋季)、2015年1—2月 (冬季)和4—5月 (春季)。资源调查区域东至北部湾,东北方向延伸至广东的汕头海域,南至海南岛近海。每个调查航次均在此区域布设99个站点,具体站位分布见文献[12]。调查船为“北渔60011”单船底拖船,主机功率441 kW,总吨位242 t。调查网具为404目底拖网,规格为80.4 m×60.54 m (37.70 m),网口和网囊网目分别为200和40 mm。每个站点拖时原则上均为1 h,拖速控制在3~4 nmile·h−1。采用扫海面积法将站点的渔获质量和数量分别换算为资源密度和丰度,用于结果分析。

    本调查周期内,共采集苏门答腊金线鱼样品84尾 (表1),依照《海洋调查规范》(GB 12763.6—2007) 对苏门答腊金线鱼样品进行生物学测定,包括体长、体质量、性别、性成熟期和胃饱满度等生物学数据。同时,采用温盐深探测仪同步测量海洋环境因子,包括水深、水温、盐度、叶绿素浓度。

    表  1  苏门答腊金线鱼基本信息
    Table  1.  Basic information of N. mesoprion
    季节
    Season
    样本量
    Sample size
    体长范围
    Body length range/mm
    雌性♀
    Female
    雄性♂
    Male
    不分
    Not distinguished
    春季 Spring 18 66~146 11 2 5
    夏季 Summer 50 82~138 39 11 0
    秋季 Autumn 16 95~142 3 13 0
    冬季 Winter
    合计 Total 84 66~146 53 26 5
    注:−. 没有样品 Note: −. No samples
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    采用幂函数拟合苏门答腊金线鱼的体质量-体长的关系,其通式为:

    $$W = a{L^b}$$

    式中$W$$L$分别为体质量 (g) 和体长 (mm);待估算的参数$a$$b$分别是生长的条件因子和异速生长因子[13-14]b>3说明物种处于正异速生长,体质量的增长超过体长;b=3则表现为等速生长,体质量与体长的增长是等速的;b<3说明物种为负异速生长,此时物种体质量的增长低于体长。

    为检验雌雄群体的体长-体质量关系式是否有差异,将苏门答腊金线鱼样本按性别划分为雌性群体和雄性群体,用上述幂函数各自进行拟合,获得两个关系式。根据原始样本的最小和最大体长值,产生一组介于此区间的100个体长数据的随机序列。借助拟合获得的雌性群体和雄性群体的两个体长-体质量关系式,采用上述产生的体长随机序列,分别求算雌性和雄性对应的理论体质量值。应用单因素方差分析法 (One-way ANOVA) 分析这两组体质量值,进而检验雌雄群体的体长-体质量关系式的统计差异性。

    标准差椭圆是衡量空间要素分布特征的统计方法,可描述中心趋势、离散和方向趋势等特征[15]。其中椭圆的长轴代表空间要素的最大离散方向;而其短轴则代表空间要素的最小离散方向;标准差椭圆的面积大小反映空间要素的离散程度,面积越小说明空间要素的分布越趋近于重心,表现为集聚;转角是正北方向顺时针旋转到椭圆长轴形成的夹角,即长轴的朝向,反映了空间要素分布的主趋势方向[16]。此方法已用于渤海湾、地中海的鱼类时空动态分析[17-18],本文利用标准差椭圆研究4个季节苏门答腊金线鱼资源的分布格局变化。

    对4个季节苏门答腊金线鱼样品的体长和体质量进行频率分析,结果显示其体长介于66~146 mm,分布呈明显的单峰型,以90~110 mm为优势体长组 (图1-a),占比达60.71%;其体质量介于7.7~79 g,体质量频率分布与体长相似,也表现为单峰特征,优势体质量组是10~40 g (图1-b),约占群体总数量的80.95%。

    图  1  2014—2015年苏门答腊金线鱼的体长和体质量的频率分布
    Figure  1.  Frequency distribution of body length and body mass for N. mesoprion during 2014−2015

    按雌、雄性群体分别探究苏门答腊金线鱼的体长和体质量关系。拟合结果表明雌、雄群体的体长-体质量均存在显著的幂指数关系,R2均高于0.96 (图2),且通过95%的显著性水平检验。单因素方差分析法进一步表明苏门答腊金线鱼雌、雄群体生长无统计学差异 (F=0.06<1且P=0.81>0.05)。因此,利用所有样品的实测数据再次回归拟合,获得该鱼种的体长-体质量方程 (图2-c),同样有较高的拟合度 (R2>0.97, P<0.05)。经单因素方差分析检验得,图2-c中苏门答腊金线鱼的体长-体质量关系式的参数b 与3无显著差异 (F=0.004, P=0.95>0.05),说明该海域的苏门答腊金线鱼趋近于等速生长。

    图  2  苏门答腊金线鱼的体长与体质量关系
    Figure  2.  Relationship between body length and body mass for N. mesoprion

    春季,在12个站位捕获到苏门答腊金线鱼,其出现率偏低,聚集于北部湾海域,春季分布范围为全年最广,资源量却处于全年最低水平,资源密度为0.29~5.52 kg·km−2,平均仅为1.6 kg·km−2 (图3)。夏季,该鱼的出现率、分布范围较春季均有一定的减少,仅出现于7个站点,但其资源密度达到全年峰值,在0.44~23.56 kg·km−2间波动,平均为5.63 kg·km−2。苏门答腊金线鱼在秋季的出现率略高于夏季,8个站点有渔获,资源密度仅次于夏季,平均值为2.29 kg·km−2,站点渔获量介于0.13~7.93 kg·km−2,主要聚集于北部湾北部。冬季的渔获资源密度低于秋季,为0.23~8.18 kg·km−2,平均为1.98 kg·km−2,其出现率与秋季相当。

    图  3  苏门答腊金线鱼资源密度空间分布
    Figure  3.  Spatial distribution of stock density for N. mesoprion

    苏门答腊金线鱼的丰度分布类似于资源密度,也存在季节变化 (图4)。春季的丰度为10.14~196.42尾·km−2,平均为44.38尾·km−2,为全年最低,高值位于北部湾北部近岸。夏季的丰度大幅度增加,平均值高达147.69 尾·km−2,达到全年峰值,最高和最低丰度分别为706.88和13.64 尾·km−2,均位于北部湾北部近岸。秋季的丰度为13.02~327.37 尾·km−2,区域平均值降至85.43 尾·km−2,高值区仍集中于北部湾北部,但稍微南移。冬季的丰度略高于秋季,平均为89.15 尾·km−2,总体在12.83~272.81 尾·km−2间波动,而高值区进一步南移。

    图  4  苏门答腊金线鱼丰度空间分布
    Figure  4.  Spatial distribution of abundance for N. mesoprion

    从2.3节的分析可知北部湾是苏门答腊金线鱼的主要分布区,因此针对该海域开展苏门答腊金线鱼资源空间格局演变分析。4个季节的资源密度标准差椭圆结果呈现苏门答腊金线鱼资源密度分布格局的明显季节性特征 (图5)。此椭圆转角的季节变化较大,总体在2.76°~176.44°间变动,呈现逆时针变化规律,说明资源密度分布格局存在较大的季节变动,主分布方向从准正北-正南向西北-东南再转向至东北-西南。椭圆覆盖面积在季节间同样差异明显,其表现为春季至秋季为减少而冬季增加的趋势。椭圆面积的季节变化反映苏门答腊金线鱼资源密度空间分布格局为先逐渐聚集后分散。资源密度重心轨迹则是先向北移动再转向东南方向迁移,其中以春夏间的移动距离最大 (47.54 km),而最小移动距离则出现于秋冬季间 (32.01 km)。

    图  5  苏门答腊金线鱼资源密度分布格局
    Figure  5.  Distribution pattern of stock density for N. mesoprion

    丰度标准差椭圆的季节特征总体与资源密度相似。其转角为1.75°~176.73°,同样表现为逆时针变化特点,丰度空间格局的主分布方向从准正北-正南向西北-东南再转向至东北-西南 (图6)。四季的丰度标准差椭圆面积表现为先减小后增加,表明苏门答腊金线鱼丰度从春季至秋季逐渐聚集,冬季重新扩散。丰度重心轨迹与资源密度大体相似,呈现先西北移动再转向东南方向移动。夏秋季间的丰度重心迁移距离最远 (47.75 km),秋冬季移动距离最小 (24.39 km)。

    图  6  苏门答腊金线鱼丰度分布格局
    Figure  6.  Distribution pattern of abundance for N. mesoprion

    2014—2015年4个季度的南海北部近海渔业资源调查初步探明了苏门答腊金线鱼的分布区,即该鱼种基本栖息于北部湾,零星分布于海南岛沿岸,而在广东近海海域无渔获 (图7)。尤其值得指出,20°N以北的北部湾海域是苏门答腊金线鱼的主要聚集区,此海域的渔获资源密度和丰度显著高于研究区其余海域 (图3图4)。北部湾另一重要经济鱼类——二长棘犁齿鲷 (Evynnis cardinalis) 的产卵场同样分布于此区域[19]。因此,为保护渔业资源种群延续和生物多样性,亟须加强对此重点区的海洋环境监管和捕捞生产限制。

    图  7  苏门答腊金线鱼渔获位置的时空分布
    Figure  7.  Tempo-spatial distribution of catch position for N. mesoprion

    从分布区域、出现率和资源量看,苏门答腊金线鱼与南海北部其余常见金线鱼属种类有较大差异。以金线鱼和深水金线鱼为例,二者均广泛分布于南海北部海域,而苏门答腊金线鱼与这2种金线鱼属种类的空间重叠率极低,基本无共同分布区 (图8),这可能主要受鱼类生活习性与栖息环境差异影响。就其渔获出现率而言,金线鱼和深水金线鱼的四季平均出现率分别为27.53%和41.92%,远高于苏门答腊金线鱼 (8.84%)。从资源方面看,相比于上述2种常见金线鱼属种类,苏门答腊金线鱼的资源密度总体偏低,且数值分布的离散程度也较低,仅有个别资源密度异常高值 (图9)。然而,苏门答腊金线鱼的丰度水平有一定的提高,其与金线鱼较为接近,却显著低于深水金线鱼。该鱼种丰度的数值分布离散程度同样低于金线鱼和深水金线鱼,后两者在四季均有异常的丰度高值。综上可知,苏门答腊金线鱼在南海北部的分布范围较小且出现率低,资源水平也较低。

    图  8  3种金线鱼属种类的出现情况的对比
    Figure  8.  Comparison of occurrence for three Nemipterus species
    图  9  3种金线鱼属种类的资源密度和丰度对比
    *为离群值;箱体中黑色线为中位数
    Figure  9.  Comparison of stock density and abundance for three Nemipterus species
    * indicates outliers; the black lines in the box indicate median.

    苏门答腊金线鱼属于热带暖水性底层鱼类,无洄游特征。其为肉食性鱼类,主要摄食以对虾类、糠虾类、虾蛄类、蟹类等构成的甲壳类、以小公鱼属和鲾属组成的小型鱼类以及小部分鱿鱼[20]。本文结合原位的实测环境数据,分析了苏门答腊金线鱼的栖息环境状况 (图10)。苏门答腊金线鱼栖息区域的底层水温介于18.46~30.37 ℃,其中21~27 ℃底层水温占比最高 (73.33%)。栖息环境的底层盐度范围为31.67~33.79,而在盐度33以上的高盐度区,苏门答腊金线鱼的出现频率最高 (70%)。在南海北部海域,该鱼类的栖息水深范围为16.7~58.22 m,在各水深处的分布总体较为均衡。苏门答腊金线鱼栖息地的叶绿素质量浓度在0.06~1.69 mg·L−1间波动,而该鱼更偏好于叶绿素质量浓度低于0.5 mg·L−1的区域。

    图  10  苏门答腊金线鱼资源密度与海洋环境因子关系
    Figure  10.  Relationship between stock density and marine environmental factors for N. mesoprion

    根据2014—2015年的季度资源调查获取的样品,初步拟合获取苏门答腊金线鱼的体长-体质量关系,从采集的样品分析得雌、雄个体的生长状况无统计学差异,苏门答腊金线鱼群体趋近于等速生长。然而综合先前研究成果可知,苏门答腊金线鱼体长-体质量生长关系式与性别是否相关无统一的结论 (表2),日本金线鱼 (N. japonicus) [21-22]、欧洲鳀 (Engraulis encrasicolus)[23]等鱼类也有类似情况。体长-体质量关系式在全年内并非固定不变的,因为其参数ab具高度变异性[24-26],其中a是时空变化较大的参数,不同时间段或栖息地的采样结果所得a值有明显差异[27-28]b的年内变异虽弱于a,但受鱼类栖息环境变化、饵料供给状况、样本量、性成熟度、性别、捕捞网具的网目选择性等因素影响较大[29- 30]。上述生物与非生物因素共同作用导致苏门答腊金线鱼体长-体质量关系式产生区域和时间差异。当前研究采集的苏门答腊金线鱼样品存在一些局限,如样本数量仍然不足、样本的性成熟个体缺乏,因此开展深入的生长研究有一定困难。在后续的资源调查中,应尽量提高生物学测定的样本数量,且样品应尽可能多地涵盖不同成熟期的大小个体,以改善利用有限的苏门答腊金线鱼样品所得生物学特征结果对其种群的代表性。

    表  2  苏门答腊金线鱼体长-体质量关系研究概况
    Table  2.  Summary on body length-mass relationship for N. mesoprion
    采样时间
    Sampling time
    采样区域
    Sampling area
    样本量
    Sample size
    体长
    Body
    length/mm
    体质量
    Body
    mass/g
    ab文献
    Reference
    体长-体质量关系
    是否差异显著
    Significant or insignificant
    difference in body
    length-mass relationship
    between sexes
    1982 Kasimedu, Madras 167 (♂) 93~195 1.61×10−5 2.969 [31]
    245 (♀) 97~185 8.71×10−5 2.157
    1989—1998 Mangalore, Malpe 288 (♂) 87~255 2.28×10−5 2.895 [32]
    289 (♀) 82~230 1.65×10−5 2.963
    2000—2003 Saurashtra 311 (♂) 95~230 15~200 2.81×10−5 2.895 [33]
    534 (♀) 95~250 15~235 2.77×10−5 2.898
    2007—2008 Chennai 620 (♂) 1.68×10−5 2.955 [22]
    552 (♀) 0.89×10−5 3.082
    1976—1980 Kakiniada 606 83~197 8~106 2.23×10−5 2.877 [34]
    Cochin 742 3.00×10−5 2.816 [21]
    1983—1987 Veraval 740 67~225 4.4~158.5 1.93×10−11 2.912 [35]
    1998—2002 Cochin 315 40~270 1.99×10−5 2.927 [20]
    1998—2005 Malappuram, Calicut,
    Kannur and Kasaragod
    606 52~251 7~580 1.09×10−4 2.830 [36]
    注:−. 无数据 Note: −. No data
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  • 图  1   急性低氧胁迫下方斑东风螺耗氧率和排氨率

    注:不同小写字母表示处理间差异显著 (p<0.05)。

    Figure  1.   Oxygen consumption rate and ammonia excretion rate of B. areolata under acute hypoxia stress

    Note: Different lowercase letters represent significant differences between treatments (p<0.05).

    图  2   急性低氧胁迫下方斑东风螺代谢和免疫酶活性变化

    注:不同小写字母表示处理间差异显著 (p<0.05)。

    Figure  2.   Metabolic and immune activities of B. areolata under acute hypoxia stress

    Note: Different lowercase letters represent significant differences between treatments (p<0.05).

    图  3   急性低氧胁迫下方斑东风螺代谢和免疫酶基因表达水平

    注:不同小写字母表示处理间差异显著 (p<0.05)。

    Figure  3.   Metabolic and immune enzyme gene expression of B. areolata under acute hypoxia stress

    Note: Different lowercase letters represent significant differences between treatments (p<0.05).

    图  4   低氧胁迫下方斑东风螺能量代谢和免疫响应示意图

    Figure  4.   Illustration of energy metabolism and immune responses induced by hypoxia in B. areolata

    表  1   实验中所用的引物序列

    Table  1   Sequence of primers used in this study

    引物
    Primer
    序列
    Sequence
    LDH-F GAGGTCGAGTCTTGGTCGTT
    LDH-R ACCGCTCTGCCAGTCTTCA
    PK-F GCATTTGTGCCATCTTGTA
    PK-R GCCATACCGTGTCCTCTAC
    SOD-F TGCCAAGGTCACATCAATC
    SOD-R ATGCCTACCGCACTCGTTT
    ACP-F AGCGTAGACACTGCTCGTA
    ACP-R GATGCTGGGAAACTGGGAC
    AKP-F GTTGTTGCTGGTAAAGATGA
    AKP-R CAAGTTTGGGCTGATGAAG
    β-actin-F GGTTCACCATCCCTCAAGTACCC
    β-actin-R GGGTCATCTTTTCACGGTTGG
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出版历程
  • 收稿日期:  2024-08-31
  • 修回日期:  2024-12-31
  • 录用日期:  2025-01-17
  • 网络出版日期:  2025-02-18
  • 刊出日期:  2025-04-04

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