Trophic niches of Ceratoscopelus warmingii and Bolinichthys longipes in adjacent waters of cold seep area in South China Sea
-
摘要:
尾明角灯鱼 (Ceratoscopelus warmingii) 和长鳍虹灯鱼 (Bolinichthys longipes) 是冷泉生态系统中常见的中层鱼类，是连接表层到深海生态系统的重要纽带。为探索冷泉生态系统食物网及其物质循环流动，于2021年8月在南海冷泉区毗邻海域采集这2种鱼类，并基于稳定同位素技术分析其营养生态位特征。结果表明：尾明角灯鱼在冷泉区的碳稳定同位素 (δ13C)、氮稳定同位素 (δ15N) 和营养级分别为 (−20.22±0.35)‰、(8.6±0.48)‰ 和3.35±0.14，在对照区分别为 (−20.51±0.33)‰、(8.15±0.65)‰ 和3.40±0.19；长鳍虹灯鱼在冷泉区的δ13C、δ15N和营养级分别为 (−20.19±0.28)‰、(9.32±0.66)‰ 和3.57±0.19，在对照区分别为 (−20.68±0.42)‰、(8.86±0.68)‰ 和3.61±0.20。长鳍虹灯鱼的 δ13C、δ15N在这2个区域均高于尾明角灯鱼，且其对鱼类、虾类等次级消费者的摄食比例较高，表明其食物来源广泛，营养层级较高，对资源的竞争与利用能力更强。2种鱼类在不同区域均呈现出冷泉区营养结构多样性较低、营养生态位较窄的特征，这是因为冷泉独特的生态环境及较高的生物多样性使消费者摄食具有选择性。同时通过循环统计分析发现2种中层鱼的营养结构均朝冷泉区变化，表明冷泉区中层鱼类的种群营养结构变化更复杂且稳定性较高。
Abstract:Ceratoscopelus warmingii and Bolinichthys longipes are common mesopelagic fish in cold seep ecosystems, serving as crucial links between surface and deep-sea ecosystems. To explore the food web and material cycling flow in cold spring ecosystems, we collected samples of these mesopelagic fish from the adjacent waters of the cold seep area in the South China Sea in August 2021, and then analyzed their trophic niche characteristics using stable isotope techniques. Results indicate that the δ13C, δ15N and the trophic level of C. warmingii in the cold seep area were (−20.22±0.35)‰, (8.6±0.48)‰ and 3.35±0.14, respectively, while those in the control area were (−20.51±0.33)‰, (8.15±0.65)‰ and 3.40±0.19, respectively. Similarly, the δ13C, δ15N and the trophic level of B. longipes in the cold seep area were (−20.19±0.28)‰, (9.32±0.66)‰ and 3.57±0.19, respectively, while those in the control area were (−20.68±0.42)‰, (8.86±0.68)‰ and 3.61±0.20, respectively. The δ13C and δ15N values of B. longipes were higher than those of C. warmingii in both regions, and the proportion of B. longipes feeding to secondary consumers such as fish and shrimp was higher. It is showed that the food source was wide, the trophic level was high, and the competition and utilization ability of resources was stronger. Both species showed lower trophic diversity (CD) and narrower trophic niche (SEAc) in the cold seep area, because consumers could be selective in feeding due to the unique ecological environment and high biodiversity of cold seep. Meanwhile, cyclic statistical analysis shows that the trophic structure of both species of mesopelagic fish changed towards the cold seep area, indicating that the trophic structure of the mesopelagic fish population in the cold seep area was more complex and stable.
-
Keywords:
- Cold seep ecosystem /
- Mesopelagic fish /
- Stable isotopes /
- Trophic niche
-
海底冷泉生态系统的发现是当代海洋地质学和生物学研究领域中的重要成就之一[1]。冷泉是一类独特的生态系统，是从海底沉积界面以下渗漏出来的一种流体，其主要成分为甲烷 (CH4)、硫化氢 (H2S)等[2]。海底压力变化、构造抬升、地震、火山喷发、沉积物滑动及海平面下降等均可能导致压力梯度变化，引起天然气水合物分解后由构造面或沉积物裂缝向上运移和排放，从而形成冷泉[1]。冷泉被誉为“深海沙漠中的绿洲”，生命活动极度活跃，CH4、自生碳酸盐岩和H2S等可为海底生物提供基础能量来源[3-4]。冷泉活跃地带的化能自养微生物可通过CH4的厌氧氧化作用和硫还原等过程制造有机物，从而支持冷泉生态系统中大部分动物群落的生存发展[5]。冷泉独特的生态系统使其具有复杂的生境多样性，从而表现出较高的时空异质性和生物量[5]。中层鱼类是冷泉中的重要鱼类，也是当今重要的战略资源之一。据早期估计，20世纪80年代中层鱼类的全球生物量可达10亿吨，至2014年已达到100亿吨[7]，但目前我国对其开发程度仍较低[8]。中国南海海域蕴藏着丰富的中层鱼资源，是西太平洋最大、最深的边缘海之一[6]，其中位于北部区域的海马冷泉是目前流体活动非常活跃的冷泉系统之一[3]。
尾明角灯鱼 (Ceratoscopelus warmingii) 和长鳍虹灯鱼 (Bolinichthys longipes) 是广泛分布于南海北部陆坡海域中资源量较高的中层鱼类[9]，均属于海洋暖水性深海发光鱼类。中层鱼类大部分具有昼夜垂直移动的习性，是世界海洋“过渡带”中最丰富的群体之一[10]。作为连接深海生态系统与中上层水域的生物泵，中层鱼类可增加有机碳的垂直移动通量，促进深海的物质循环与能量流动[11]，是海洋食物网的关键组成部分[12]。
生境差异会导致鱼类群落结构存在明显的时空差异性，其营养生态位结构也会存在明显不同[13-14]。为研究南海冷泉及毗邻海域中层鱼类的营养结构特征，选取了2种研究海域的优势种 (尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼)，基于稳定同位素技术分析其营养生态位和基础碳源特征，探究了冷泉生态系统对中层鱼类食性和营养结构的影响，为研究冷泉化能生态系统的物质能量循环提供参考数据。
1. 材料与方法
1.1 研究区域
样品采集于2021年南海北部冷泉及其毗邻海域，研究区域分为冷泉内部 (冷泉区，110°20'E—110°38'E，16°47'N—16°40'N) 和外部 (对照区，112°14'E—112°29'E，18°16'N—18°24'N) 2个采样区域，每个区域分别设置了3个采样站点。“南锋号”调查船总长66.66 m、宽12.4 m、总吨位1 537 t。渔业资源样品通过中层拖网采集，网长136 m，宽21 m，网囊网目为1 cm，平均拖速为2 m·s−1。
1.2 样品采集与处理
现场进行渔业种类鉴定和基础生物学测量，体长和体质量分别精确到0.1 cm和0.1 g，按种类分装于密封袋中，冷冻保存运回实验室分析。表层浮游动物采用浮游生物网进行采集，其他水深的浮游动物采用多联网 (200 μm)采集。采用水平拖网20 min的方式采集样品，经60目筛绢过筛，在经0.45 μm滤膜过滤的海水中暂养3 h，待胃排空后使用灼烧的GF/F膜 (玻璃纤维膜，美国Whatman公司，500 ℃灼烧5 h) 进行过滤，滤膜用锡纸包裹放入密封袋，冷冻保存带回实验室分析。
本研究采集冷泉区尾明角灯鱼30尾、长鳍虹灯鱼25尾和对照区尾明角灯鱼31尾、长鳍虹灯鱼37尾，根据其食性[8,11]选取了可能的食物来源种类：浮游动物、虾类、头足类和鱼类。冷泉区选取了溯源生物样本127个 (浮游动物样本8个、体长≤40 mm的头足类样本9个、虾类样本15个、体长≤25 mm的其他中层鱼类样本95个)，对照区溯源生物127个 (浮游动物样本8个、头足类样本10个、虾类样本20个、其他鱼类样本88个)。在实验室内，鱼类样品取0.1~0.2 g背鳍下方去皮白色肌肉，虾类去壳取腹部肌肉，头足类取躯干肌肉。在60 ℃烘箱内保持最少48 h，直至肌肉样品烘干至恒质量。用全自动样品快速研磨仪 (JXFSTPRP-24L)，配合3和5 mm的研磨珠将所有样品研碎为均匀粉末。然后用天平 (精度为百万分之一) 称取约0.8~0.9 mg粉状样品于锡杯中，记录编号与质量，包埋完成后置于干燥区域等待上机测样。
1.3 数据分析
碳 (δ13C)、氮 (δ15N) 稳定同位素测定采用Elementar isoprime visION稳定同位素比质谱仪，C、N分析精度均为 ±0.3‰。为保证仪器稳定和结果的准确性，每15个样品后加入2个标准样品。标准样品采用国际通用的B2155 (δ15N: 5.83‰; δ13C: −26.98‰)、B2159 (δ15N: 1.58‰; δ13C: −13.78‰)、USGS62 (δ15N: 20.17‰; δ13C: −14.79‰)和IAEA-CO-8 (δ15N: 0‰; δ13C: −5.764‰)等标准样品。同一批次测定中至少使用4种标准样品，以排除机器误差并为后续的数据矫正作准备。稳定同位素比率用δ表示，定义为与标准物质偏差千分之一(‰)：
$$ {\text{δ}}^{13} \mathrm{C} \;{\text{或}}\; {\text{δ}}^{15} \mathrm{N}{\mathrm{=}}\left[\left(\frac{R_{\rm {sample }}}{R_{\rm {standard }}}\right){\text{−}} 1\right] \times 1\;000 {\text{‰}} $$ (1) 式中：R表示 13C/12C或 15N/14N；Rsample表示样品的稳定同位素值；Rstandard为对应的国际标准物质箭石 (Vienna Pee Dee Belemnite, VPDB) 或氮气 (N2) 的同位素比值。
营养级 (Trophic level, TL) 的计算公式为：
$$\mathrm{TL}=\frac{{\text{δ}}^{15} \mathrm{N}_{\text {sample }}{\text{−}}{\text{δ}}^{15} \mathrm{N}_{\text {baseline }}}{{\Delta} {\text{δ}}^{15} \mathrm{N}}{\mathrm{+}}\lambda $$ (2) 式中：δ15Nsample为所测样品的平均δ15N值；δ15Nbaseline为基线生物的平均δ15N；Δδ15N表示食物链中δ15N的富集度 (3.4‰)。本研究选取的基线生物为浮游动物，测得其δ15N为4.10‰，由于浮游动物为初级消费者，因此λ取2。
通过测量二维同位素空间的以下指标可得到食物网与种群营养多样性信息：δ15N范围 (δ15N range, NR)；δ13C范围 (δ13C range, CR)；凸多边形总面积 (Total area, TA)；矫正后的标准椭圆面积 (Standard ellipse area corrected, SEAc)；平均离心距离 (Mean distance to centroid, CD)；平均最邻近距离 (Mean nearest neighbor distance, MNND)；平均最邻近距离标准差 (Standard deviation of nearest neighbor distance, SDNND)。NR、CR、TA、SEAc 和CD可反映营养结构多样性，MNND和SDNND可反映营养冗余度。TA提供了同位素生态位面积或营养多样性总体程度，但易受多边形顶点物种的影响，因此延伸出SEAc的概念，它能更加准确地表示物种的核心营养生态位，反映物种对生态空间的利用情况[15-16]。
使用单因素方差分析法 (One-way ANOVA)和独立样本t检验方法分析2种鱼类的δ13C、δ15N和营养级差异，显著性水平α为0.05。利用循环统计中长度与角度2个属性来表示鱼类在不同区域食物网的方向性差异，并进行Rayleigh's与Watson-William检验，若检验结果显著 (p<0.05) 则表示物种的移动趋势一致，且食物网在此时间段或空间内的变化显著[17]。使用R4.2.1、Oriana 4.0、Origin 2022、Excel 2019、SPSS 20等软件进行数据分析和作图。其中，Oriana 4.0软件用于循环统计分析并作图，得到中层鱼的营养结构方向性变化。利用R4.2.1中的SIBER、siar数据包计算营养结构指标并绘制营养生态位椭圆，MixSIAR数据包计算浮游动物、头足类、虾类以及其他小型鱼类的食物碳源贡献比。
2. 结果
2.1 生物学特征
如表1所示，在冷泉区，尾明角灯鱼的体长、体质量较大，体长介于31~59 mm，平均体长为 (55.50±6.05) mm，体质量介于0.27~2.69 g，平均体质量为 (2.20±0.92) g。在对照区，长鳍虹灯鱼的体长、体质量较大，体长介于23~46 mm，平均体长为 (41.30±3.59) mm，体质量介于0.16~1.35 g，平均体质量为 (1.11±0.30) g。Pearson相关性分析表明，对照区的尾明角灯鱼的δ15N与体长、体质量呈极显著正相关性 (p<0.01)，δ13C与体长、体质量呈显著正相关性 (p<0.05)，其余样本均不存在显著相关性。
表 1 冷泉区和对照区2种中层鱼的体长和体质量特征Table 1. Characteristics of body length and body mass of two mesopelagic fish species in cold seep area and control area物种
Fish species样本量
Sample size/尾体长
Body length/mm体长范围
Body length range/mm体质量
Body mass/g体质量范围
Body mass range/g尾明角灯鱼 C. warmingii 31 39.77±8.35 40~67 0.86±0.65 0.66~4.10 长鳍虹灯鱼 B. longipes 37 41.30±3.59 23~46 1.11±0.30 0.16~1.35 尾明角灯鱼 C. warmingii* 30 55.50±6.05 31~59 2.20±0.92 0.27~2.69 长鳍虹灯鱼 B. longipes* 25 38.76±6.21 33~48 0.96±0.32 0.31~1.66 注：*. 冷泉区，无“*”则表示对照区。 Note: *. Cold seep area. The species' names without "*" represent that the fish were sampled in the control area. 2.2 稳定同位素特征
尾明角灯鱼的δ15N介于7.32‰~10.46‰，均值为 (8.37±0.61)‰，δ13C介于 −21.22‰~−19.30‰，均值为 (−20.37±0.37)‰；长鳍虹灯鱼的δ15N介于7.45‰~10.72‰，均值为 (9.05±0.71)‰，δ13C介于−21.62‰~−19.73‰，平均值为 (−20.48±0.44)‰。尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼在不同区域的δ13C、δ15N如表2所示，均表现为冷泉区高于对照区。独立样本t检验结果表明，2种鱼均在不同区域之间具有显著性差异。图1所示为尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的稳定同位素特征图，可以直观地看出2种鱼在不同区域间存在明显差异。
表 2 冷泉区和对照区2种中层鱼的稳定同位素特征Table 2. Stable isotope characteristics of two mesopelagic fish species in cold seep area and control area物种
Fish species氮稳定同位素 δ15N 碳稳定同位素 δ13C 平均值
Mean value/‰范围
Range/‰显著性
Significance平均值
Mean value/‰范围
Range/‰显著性
Significance尾明角灯鱼 C. warmingii 8.37±0.61 7.32~10.46 — −20.37±0.37 −21.22~−19.30 — 对照区 Control area 8.15±0.65 7.64~9.40 p<0.01 −20.51±0.33 −20.96~−19.30 p<0.01 冷泉区 Cold seep area 8.60±0.48 7.32~10.46 −20.22±0.35 −21.22~−19.55 长鳍虹灯鱼 B. longipes 9.05±0.71 7.45~10.72 — −20.48±0.44 −21.62~−19.73 — 对照区 Control area 8.86±0.68 8.09~10.70 p<0.01 −20.68±0.42 −20.91~−19.73 p<0.01 冷泉区 Cold seep area 9.32±0.66 7.45~10.72 −20.19±0.28 −21.62~−19.95 ![]()
图 1 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼稳定同位素特征图注：形状可区分鱼类种类，颜色可区分区域，红色表示冷泉区 (T)，黑色表示对照区 (C)。Figure 1. Stable isotope characteristics of C. warmingii and B. longipesNote: Fish species is distinguished by shape; region is distinguished by color; red represents cold seep area (T); black represents control area (C).2.3 营养级特征
尾明角灯鱼的营养级变化范围为3.07~4.07，平均为3.38±0.17；长鳍虹灯鱼的营养级变化范围为3.19~4.15，平均为3.59±0.20 (图2)。整体表现为长鳍虹灯鱼的营养级高于尾明角灯鱼。尾明角灯鱼在对照区的营养级为3.4±0.19，冷泉区为3.35±0.14；长鳍虹灯鱼在对照区的营养级为3.61±0.20，冷泉区为3.57±0.19。2种鱼的营养级均表现为对照区营养级高于冷泉区，但2个区域间的差异并不显著 (p>0.05)。
![]()
图 2 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的营养级特征注：虚线表示上四分位或下四分位数，实线以及实线旁的数字表示平均值。Figure 2. Trophic level characteristics of C. warmingii and B. longipesNote: The dotted lines represent the upper or lower quartile, while the solid lines and the numbers next to the solid lines represent the average values.2.4 营养生态位宽幅及重叠
通过数据分析得到冷泉区和对照区2种中层鱼的营养结构指标 (表3)，整体表现为对照区的营养层次(NR)、食源多样性 (CR)、营养结构多样性 (CD)、冗余度 (MNND)、均匀度 (SDNND) 和生态位总空间 (TA) 更高，但核心营养生态位宽幅 (SEAc) 却更低。
表 3 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的营养结构指标Table 3. Trophic structure indexes of C. warmingii and B. longipes物种
Fish species营养层次
NR食源多样性
CR营养结构多样性
CD冗余度
MNND均匀度
SDNND生态位宽幅
SEAc生态位总空间
TA尾明角灯鱼 C. warmingii 3.13 1.67 0.54 0.21 0.29 0.66 3.33 尾明角灯鱼 C. warmingii* 1.76 1.66 0.51 0.19 0.14 0.57 2.16 长鳍虹灯鱼 B. longipes 3.27 1.67 0.72 0.20 0.12 0.89 3.23 长鳍虹灯鱼 B. longipes* 2.61 1.18 0.63 0.19 0.15 0.63 1.90 注：*. 冷泉区，无“*”则表示对照区。 Note: *. Cold seep area. The species' names without "*" indicate the fish were sampled in the control area. 通过营养生态位重叠图 (图3) 可发现冷泉区和对照区2种中层鱼的营养生态位相似，且营养生态位椭圆彼此两两重叠。对比分析2种中层鱼，发现对照区的营养生态位椭圆面积 (SEAc) 均明显大于冷泉区。通过观察2组椭圆重叠部分，发现尾明角灯鱼在2个区域间的重叠面积较大，表明其在2个区域间的差异较小。
![]()
图 3 冷泉区和对照区的尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼营养生态位重叠图注：C表示对照区，T表示冷泉区。Figure 3. Overlapping map of trophic niche of C. warmingii and B. longipes in cold seep area and control areaNote: C represents the control area, while T represents the cold seep area.针对同一区域的分析发现，无论在冷泉区或对照区，2种鱼类均存在明显重叠 (图4)，表明其在同一生存环境中存在一定的竞争关系。对照区2种鱼类的重叠面积为0.17，占尾明角灯鱼营养生态位宽幅的25.81%，占长鳍虹灯鱼的19.16%，表明长鳍虹灯鱼在竞争关系中占据优势。冷泉区2种鱼类的重叠面积为0.166，占尾明角灯鱼营养生态位宽幅的27.44%，占长鳍虹灯鱼的24.82%，表明长鳍虹灯鱼在竞争关系中仍占据优势。
![]()
图 4 冷泉区和对照区两种中层鱼的营养生态位重叠百分比注：方格中的百分数表示横、纵坐标2个物种的营养生态位椭圆重叠面积占横坐标相应物种的椭圆面积百分比，颜色越深表示比例越大。Figure 4. Overlapping percentage of trophic niche of two mesopelagic fish species in cold seep and control areaNote: The percentage in the grid represents the percentage of the overlapping area of trophic niche ellipse of the two species on the horizontal and vertical axes to the corresponding species on the horizontal axis. The darker the color, the larger the proportion.2.5 基础食源分析
通过贝叶斯混合模型得到了2种中层鱼在冷泉区和对照区可能摄食的各类食物贡献比例密度图 (图5)，计算了各类食物的碳源贡献百分比。本研究发现，无论在冷泉区还是对照区，2种鱼类饵料中均为浮游动物占据较大比重，其次是虾类。对照区尾明角灯鱼的食物比例为浮游动物 (52.30%)最高，其次为虾类 (22.40%)、鱼类 (17.20%) 和头足类(8.10%)，但在冷泉区的食物比例为浮游动物 (57.10%)>虾类 (28.50%)>头足类 (7.80%)>鱼类 (6.60%)。主要差异在于在冷泉区，尾明角灯鱼摄食头足类的比例高于鱼类。对照区长鳍虹灯鱼的摄食比例为浮游动物 (44.40%) 最高，其次是鱼类 (27.60%)、虾类 (19.70%) 和头足类 (227.60%)，与尾明角灯鱼的差异在于摄食鱼类的比例较高，超过了虾类。但在冷泉区，长鳍虹灯鱼对虾类的摄食比例较高 (39.20%)，远大于对鱼类 (8.10%) 和头足类 (9.40%) 。这一趋势与尾明角灯鱼在冷泉区的比例相似。
![]()
图 5 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼在冷泉区和对照区的食物贡献比例密度图Figure 5. Food contribution ratio density figures of C. warmingii and B. longipes in cold seep area and control area2.6 营养结构变化
图6可以直观地看出2种中层鱼类营养结构的大致变化趋势，相较之下，有更多的个体 (箭头) 朝向冷泉区 (右边)，表明2种鱼类在冷泉区的种群变化方向更加复杂多样。观察整体趋势 (绿色箭头) 均是朝向冷泉区，可推测冷泉区的种群拥有更稳定的营养结构。
![]()
图 6 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的营养结构方向性变化注：同心圆对应变化幅度，箭头方向表示营养结构变化方向，箭头长度表示变化幅度，每个箭头表示个体在营养生态位空间中的移动方向，中心绿色箭头表示鱼类整体的平均变化矢量，外围绿色实线表示平均变化向量周围的95%置信区间。Figure 6. Directional changes of trophic structure of C. warmingii and B. longipesNote: Concentric circles correspond to the magnitude of change; arrow direction represents the direction of trophic structure change; arrow length represents the magnitude of change; each arrow represents the movement direction of each individual in the trophic niche space; green arrow in the center represents the average change vector of the whole fish; green solid line in the periphery represents the 95% confidence interval around the average change vector.3. 讨论
3.1 摄食差异及营养来源
δ13C在食源和捕食者之间的分馏很小，约为1‰，经常被用作示踪生态系统中的碳源流动和转移过程，因此δ13C与食物来源丰富度相关联[18]。本研究中长鳍虹灯鱼的δ13C及其变化范围大于尾明角灯鱼，体现了长鳍虹灯鱼较高的食源多样性。尾明角灯鱼主要摄食各种桡足类、腹足类及中上层幼虫，并被归类为三级低等肉食性鱼类[8]。尾明角灯鱼属于多批次产卵类型，繁殖季节较长[11]，这可能导致其摄食能力较低，对食物资源的竞争能力低于长鳍虹灯鱼。根据鱼类食物来源贡献比可以得到2种鱼类均主要摄食浮游动物。关于长鳍虹灯鱼的食性研究较少，但有研究表明，中层鱼类的主要食物来源为浮游动物[19]，与本研究结论相符。桡足类是南海冷泉区域优势浮游物种，为浮游食性鱼类提供了丰富多样的饵料来源[20]。中层鱼类存在明显的昼夜垂直迁移活动，其饵料摄食行为也与之相对应[21-23]。冷泉区域浮游动物的丰度和生物量峰值集中在0~100 m水层，并且随水深增加而下降[24]。例如冰底灯鱼 (Benthosema glaciale)[25]、高体眶灯鱼 (D. metopoclampus)[19]、喀氏眶灯鱼 (D. garmani) [26-27]，其垂直迁移的目的之一即为了获取浮游生物饵料。McClain-Counts等[28]认为，中层鱼类对浮游动物的大量消耗可能控制了浮游动物的群落结构。浮游动物已被公认是鱼类的重要能量来源，对食物网上层消费者的物质与能量传递贡献巨大[29]。
鱼类摄食方式通常会随着发育阶段、栖息地、昼夜、季节等因素改变[30]。本研究的样品均采自同一航次，采样时间一致，因此可排除采样方法产生的数据差异。有研究表明，栖息地变化会导致鱼类摄食习性不固定，并表现出典型的机会主义行为[31]。尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的δ13C均表现为冷泉区高于对照区，这表明冷泉区生态系统营养物质丰富，中层鱼类的基础碳源条件优于对照区。冷泉生态系统不同于普通深海，其较高的生物多样性使其生境复杂、物质来源独特[32]。冷泉生境丰富多样的碳源主要来自各种化学自养微生物和光合作用，这维持了物种的高度营养多样性[33]。根据本研究结果，尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼对虾类、鱼类的摄食比例也较高，这很可能是在浮游生物较少的底层进行的摄食行为。自养厌氧微生物与甲烷发生厌氧氧化作用形成营养物质，由此衍生出了管状蠕虫、蛤类、贻贝类、多毛类等，推动了这片寡营养海区的生物多样性发展[1]。
3.2 营养水平特征
δ15N的富集度较高且稳定，约为2‰~4‰，是判断生物营养级位置的重要工具[34]。营养位置可定义为生物在食物网中的位置，可表征物种食性在不同时空以及食物链长度中的变化[35]。通过FishBase数据库可知，尾明角灯鱼的营养级为3.4，长鳍虹灯鱼的营养级为3.1。本研究测得的尾明角灯鱼的营养级为3.38，与数据库结果相近，但长鳍虹灯鱼为3.59，处于较高水平，与墨西哥湾的苍圆罩鱼 (Cyclothone pallida, 3.5)、莫名眶灯鱼 (D. problematicus, 3.6) 等混合浮游食性中层鱼类相近[28]。结合食源多样性和食物贡献比例结果，相较于尾明角灯鱼，长鳍虹灯鱼会摄食较高营养级的饵料生物。与此相似的有万山群岛的云斑海猪鱼 (Halichoeres nigrescens) 和黄斑篮子鱼 (Siganus canaliculatus)，前者属于杂食性鱼类，而后者偏向植食性，这导致云斑海猪鱼的营养级明显高于黄斑篮子鱼[34]。
生态系统的生产力水平决定了该区域能源可用性以及营养水平规模[36]，但冷泉独特的生境使其拥有较低的初级生产力和较高的能量传递效率[24]。尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的δ15N均呈现冷泉区高于对照区的趋势，这表明冷泉区的中层鱼类δ15N富集程度较大，营养水平较高。深海生态系统营养物质供应较低，冷泉大量排放的CH4和复杂的微生物保障了当地物种的基础能量来源[37]。有研究表明，冷泉区域的食物网复杂多变，消费者对沉积类群和悬浮类群的摄食范围较广，食物网底部不断变化的δ15N会导致多样摄食的物种营养水平同步发生改变[33]。冷泉流体中富含二氧化硅、磷酸盐、氨等再矿化物质，影响了整个生境物种的营养水平[38]。沉积物中亚硝酸盐和甲烷代谢活跃，微生物通过多种代谢途径促进了消费者体内氮元素的固定[39]。共生贻贝之间存在资源分配，物种可根据自身氮吸收能力来获取无机氮，并根据食物网逐级传递，并因此与其他物种拉开营养差距[40]。
3.3 营养生态位空间差异
研究表明，在冷泉区域较高的流体通量及极端环境下，基础碳源多样性可能会降低[41]。稳定同位素值的广泛变化也表明该生境拥有多样化的碳源，可能来源于各种化学自养微生物，也有可能是植物光合作用，这支持了消费者较高的营养结构多样性[33]。但尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼均在对照区表现出了较广的营养生态位，而冷泉区则较窄，这是生物和非生物因素共同作用的结果，如食物资源可用性、环境适应性、捕食竞争关系等[42]。“最佳觅食理论”表明，物种为保障种群最大化生存与繁殖，会根据不同的栖息地特征表现出相应的摄食特征[43]。冷泉生态系统拥有丰富的生物多样性和各种化能生物资源，这可能使物种对饵料生物具有选择性[44]。研究表明，冷泉区域较高的生物丰度和较强的栖息地异质性，导致鱼类觅食活动范围有限，而当食物供应减少时，可能会扩大活动范围[32,45]。这也是中层鱼类垂直迁移活动的主要目的之一，为维持捕食风险和食物需求的平衡，仅靠深海捕食获取的能量不足以支持其日生长所需，因此以日为周期完成从近表层至深海的迁移[46]。从中上层水域的浮游生物至深层水域的底栖生物，猎物群落组成的变化使鱼类在摄食习性和营养生态位上均产生了分化[47]；同样的，冷泉独特的寡营养生境使尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼在不同区域产生了明显的营养结构差异。研究发现，中国南海冷泉虽然温度和叶绿素浓度较低，但能量传递效率很高，使得冷泉繁衍的微生物和衍生的各种消费者随环境因子呈现出独特的群落结构与生态差异[24]。
4. 结论
本研究阐明了南海冷泉及毗邻海域2种中层鱼类的营养生态位和基础碳源差异，通过对尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼碳、氮稳定同位素，营养生态位指标和基础碳源特征等的比较，发现2种鱼类的营养生态位结构相似，但长鳍虹灯鱼在食物资源与空间资源竞争方面更具优势。与对照区相比，冷泉区的2种中层鱼类食源多样性、营养结构多样性和营养生态位空间均处于较低水平，这是因为冷泉较高的生物多样性使当地物种出现摄食专一化。尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼均以浮游动物为主要摄食对象，但长鳍虹灯鱼对鱼类、虾类等次级消费者的摄食比例明显高于尾明角灯鱼，这是其营养生态位宽幅较大的原因。本研究为今后进一步探究中层鱼类的摄食习性和营养结构提供了资料，对后续研究深海食物网的营养来源和能量流动途径具有重要意义。
-
![]()
图 1 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼稳定同位素特征图
注：形状可区分鱼类种类，颜色可区分区域，红色表示冷泉区 (T)，黑色表示对照区 (C)。
Figure 1. Stable isotope characteristics of C. warmingii and B. longipes
Note: Fish species is distinguished by shape; region is distinguished by color; red represents cold seep area (T); black represents control area (C).
![]()
图 2 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的营养级特征
注：虚线表示上四分位或下四分位数，实线以及实线旁的数字表示平均值。
Figure 2. Trophic level characteristics of C. warmingii and B. longipes
Note: The dotted lines represent the upper or lower quartile, while the solid lines and the numbers next to the solid lines represent the average values.
![]()
图 3 冷泉区和对照区的尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼营养生态位重叠图
注：C表示对照区，T表示冷泉区。
Figure 3. Overlapping map of trophic niche of C. warmingii and B. longipes in cold seep area and control area
Note: C represents the control area, while T represents the cold seep area.
![]()
图 4 冷泉区和对照区两种中层鱼的营养生态位重叠百分比
注：方格中的百分数表示横、纵坐标2个物种的营养生态位椭圆重叠面积占横坐标相应物种的椭圆面积百分比，颜色越深表示比例越大。
Figure 4. Overlapping percentage of trophic niche of two mesopelagic fish species in cold seep and control area
Note: The percentage in the grid represents the percentage of the overlapping area of trophic niche ellipse of the two species on the horizontal and vertical axes to the corresponding species on the horizontal axis. The darker the color, the larger the proportion.
![]()
图 5 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼在冷泉区和对照区的食物贡献比例密度图
Figure 5. Food contribution ratio density figures of C. warmingii and B. longipes in cold seep area and control area
![]()
图 6 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的营养结构方向性变化
注：同心圆对应变化幅度，箭头方向表示营养结构变化方向，箭头长度表示变化幅度，每个箭头表示个体在营养生态位空间中的移动方向，中心绿色箭头表示鱼类整体的平均变化矢量，外围绿色实线表示平均变化向量周围的95%置信区间。
Figure 6. Directional changes of trophic structure of C. warmingii and B. longipes
Note: Concentric circles correspond to the magnitude of change; arrow direction represents the direction of trophic structure change; arrow length represents the magnitude of change; each arrow represents the movement direction of each individual in the trophic niche space; green arrow in the center represents the average change vector of the whole fish; green solid line in the periphery represents the 95% confidence interval around the average change vector.
表 1 冷泉区和对照区2种中层鱼的体长和体质量特征
Table 1 Characteristics of body length and body mass of two mesopelagic fish species in cold seep area and control area
物种
Fish species样本量
Sample size/尾体长
Body length/mm体长范围
Body length range/mm体质量
Body mass/g体质量范围
Body mass range/g尾明角灯鱼 C. warmingii 31 39.77±8.35 40~67 0.86±0.65 0.66~4.10 长鳍虹灯鱼 B. longipes 37 41.30±3.59 23~46 1.11±0.30 0.16~1.35 尾明角灯鱼 C. warmingii* 30 55.50±6.05 31~59 2.20±0.92 0.27~2.69 长鳍虹灯鱼 B. longipes* 25 38.76±6.21 33~48 0.96±0.32 0.31~1.66 注：*. 冷泉区，无“*”则表示对照区。 Note: *. Cold seep area. The species' names without "*" represent that the fish were sampled in the control area. 
下载: 导出CSV
表 2 冷泉区和对照区2种中层鱼的稳定同位素特征
Table 2 Stable isotope characteristics of two mesopelagic fish species in cold seep area and control area
物种
Fish species氮稳定同位素 δ15N 碳稳定同位素 δ13C 平均值
Mean value/‰范围
Range/‰显著性
Significance平均值
Mean value/‰范围
Range/‰显著性
Significance尾明角灯鱼 C. warmingii 8.37±0.61 7.32~10.46 — −20.37±0.37 −21.22~−19.30 — 对照区 Control area 8.15±0.65 7.64~9.40 p<0.01 −20.51±0.33 −20.96~−19.30 p<0.01 冷泉区 Cold seep area 8.60±0.48 7.32~10.46 −20.22±0.35 −21.22~−19.55 长鳍虹灯鱼 B. longipes 9.05±0.71 7.45~10.72 — −20.48±0.44 −21.62~−19.73 — 对照区 Control area 8.86±0.68 8.09~10.70 p<0.01 −20.68±0.42 −20.91~−19.73 p<0.01 冷泉区 Cold seep area 9.32±0.66 7.45~10.72 −20.19±0.28 −21.62~−19.95
下载: 导出CSV
表 3 尾明角灯鱼和长鳍虹灯鱼的营养结构指标
Table 3 Trophic structure indexes of C. warmingii and B. longipes
物种
Fish species营养层次
NR食源多样性
CR营养结构多样性
CD冗余度
MNND均匀度
SDNND生态位宽幅
SEAc生态位总空间
TA尾明角灯鱼 C. warmingii 3.13 1.67 0.54 0.21 0.29 0.66 3.33 尾明角灯鱼 C. warmingii* 1.76 1.66 0.51 0.19 0.14 0.57 2.16 长鳍虹灯鱼 B. longipes 3.27 1.67 0.72 0.20 0.12 0.89 3.23 长鳍虹灯鱼 B. longipes* 2.61 1.18 0.63 0.19 0.15 0.63 1.90 注：*. 冷泉区，无“*”则表示对照区。 Note: *. Cold seep area. The species' names without "*" indicate the fish were sampled in the control area.
下载: 导出CSV
-
[1] 陈忠, 杨华平, 黄奇瑜, 等. 海底甲烷冷泉特征与冷泉生态系统的群落结构[J]. 热带海洋学报, 2007(6): 73-82. doi: 10.3969/j.issn.1009-5470.2007.06.013 [2] LEVIN L A. Ecology of cold seep sediments: interactions of fauna with flow, chemistry and microbes[J]. Oceanogr Mar Biol, 2005, 43: 1-46. LEVIN L A. Ecology of cold seep sediments: interactions of fauna with flow, chemistry and microbes[J]. Oceanogr Mar Biol, 2005, 43: 1-46.
[3] 张晶. 我国南海冷泉微生物多样性分析及其在硫元素循环关键过程中的作用[D]. 北京: 中国科学院大学, 2020: 1-13. [4] 田翰, 江艳娥, 张俊, 等. 西沙群岛冷泉区中层鱼类群落结构初探[J]. 南方水产科学, 2022, 18(5): 9-17. doi: 10.12131/20210370 [5] ÅSTRÖM E K, CARROLL M L, AMBROSE JR W G, et al. Arctic cold seeps in marine methane hydrate environments: impacts on shelf macrobenthic community structure offshore Svalbard[J]. Mar Ecol Prog Ser, 2016, 552: 1-18. doi: 10.3354/meps11773
[6] 张俊, 江艳娥, 陈作志, 等. 南海中南部中层鱼资源声学积分值及时空分布初探[J]. 中国水产科学, 2017, 24(1): 120-135. [7] SIEGELMAN-CHARBIT L, PLANQUE B. Abundant mesopelagic fauna at oceanic high latitudes[J]. Mar Ecol Prog Ser, 2016, 546: 277-282. doi: 10.3354/meps11661
[8] GONG Y Y, ZHANG J, YANG Y T, et al. Feeding ecology of the short-headed lanternfish Diaphus brachycephalus and Warming's lanternfish Ceratoscopelus warmingii (Myctophidae) in the South China Sea[J]. J Fish Biol, 2024, 104(5): 1308-1325. doi: 10.1111/jfb.15673
[9] 袁梦, 陈作志, 张俊, 等. 南海北部陆坡海域中层渔业生物群落结构特征[J]. 南方水产科学, 2018, 14(1): 85-91. doi: 10.3969/j.issn.20950780.2018.01.011 [10] EDUARDO L N, LUCENA-FRÉDOU F, MINCARONE M M, et al. Trophic ecology, habitat, and migratory behaviour of the viperfish Chauliodus sloani reveal a key mesopelagic player[J]. Sci Rep, 2020, 10(1): 20996. doi: 10.1038/s41598-020-77222-8
[11] 杨雨燕, 应一平, 赵宪勇, 等. 南海北部陆坡水域尾明角灯鱼生物学特征的初步研究[J]. 大连海洋大学学报, 2017, 32(1): 79-85. [12] ESCOBAR-FLORES P, O'DRISCOLL R L, MONTGOMERY J C. Acoustic characterization of pelagic fish distribution across the South Pacific Ocean[J]. Mar Ecol Prog Ser, 2013, 490: 169-183. doi: 10.3354/meps10435
[13] 石娟. 万山群岛鱼类营养生态位研究[D]. 上海: 上海海洋大学, 2023: 39-47. [14] 王福强. 利用生物标志物方法认识南海中层鱼及冷泉贻贝的食源组成特征[D]. 上海: 华东师范大学, 2019: 87-122. [15] JACKSON A L, INGER R, PARNELL A C, et al. Comparing isotopic niche widths among and within communities: SIBER-Stable Isotope Bayesian Ellipses in R[J]. J Anim Ecol, 2011, 80(3): 595-602. doi: 10.1111/j.1365-2656.2011.01806.x
[16] LAYMAN C A, ARRINGTON D A, MONTAA C G, et al. Can stable isotope ratios provide for community-wide measures of trophic structure?[J]. Ecology, 2007, 88(1): 42-48. doi: 10.1890/0012-9658(2007)88[42:CSIRPF]2.0.CO;2
[17] SCHMIDT S N, OLDEN J D, SOLOMON C T, et al. Quantitative approaches to the analysis of stable isotope food web data[J]. Ecology, 2007, 88(11): 2793-2802. doi: 10.1890/07-0121.1
[18] PERSIC A, ROCHE H, RAMADE F. Stable carbon and nitrogen isotope quantitative structural assessment of dominant species from the Vaccares Lagoon trophic web (Camargue Biosphere Reserve, France)[J]. Estuar Coast Shelf S, 2004, 60(2): 261-272. doi: 10.1016/j.ecss.2004.01.009
[19] BATTAGLIA P, ESPOSITO V, MALARA D, et al. Diet of the spothead lanternfish Diaphus metopoclampus (Cocco, 1829) (Pisces: Myctophidae) in the central Mediterranean Sea[J]. Ital J Zool, 2014, 81(4): 530-543. doi: 10.1080/11250003.2014.948500
[20] 李纯厚, 贾晓平, 蔡文贵. 南海北部浮游动物多样性研究[J]. 中国水产科学, 2004, 11(2): 139-146. doi: 10.3321/j.issn:1005-8737.2004.02.010 [21] DALPADADO P, GJØSAETER J. Feeding ecology of the lanternfish Benthosema pterotum from the Indian Ocean[J]. Mar Biol, 1988, 99: 555-567. doi: 10.1007/BF00392563
[22] PORTER J W, PORTER K G. Quantitative sampling of demersal plankton migrating from different coral reef substrates 1[J]. Limnol Oceanogr, 1977, 22(3): 553-556. doi: 10.4319/lo.1977.22.3.0553
[23] 尹健强, 黄良民, 李开枝, 等. 南沙群岛珊瑚礁浮游动物多样性与群落结构[J]. 生物多样性, 2011, 19(6): 685-695. [24] 李若飞, 柯志新, 李开枝, 等. 基于ZooScan图像分析“海马”冷泉区浮游动物垂直分布特征[J]. 热带海洋学报, 2023, 42(2): 87-96. [25] GARCÍA-SEOANE E, DALPADADO P, VÁZQUEZ A. Feeding ecology of the glacier lanternfish Benthosema glaciale (Actinopterygii, Myctophidae) in the Flemish Cap (North Atlantic Ocean)[J]. Hydrobiologia, 2013, 717(1): 133-146. doi: 10.1007/s10750-013-1579-5
[26] SASSA C, KAWAGUCHI K. Larval feeding habits of Diaphus garmani and Myctophum asperum (Pisces: Myctophidae) in the transition region of the western North Pacific[J]. Mar Ecol-Prog Ser, 2004, 278: 279-290. doi: 10.3354/meps278279
[27] TANAKA H, SASSA C, OHSHIMO S, et al. Feeding ecology of two lanternfishes Diaphus garmani and Diaphus chrysorhynchus[J]. J Fish Biol, 2013, 82(3): 1011-1031. doi: 10.1111/jfb.12051
[28] MCCLAIN-COUNTS J P, DEMOPOULOS A W J, ROSS S W. Trophic structure of mesopelagic fishes in the Gulf of Mexico revealed by gut content and stable isotope analyses[J]. Mar Ecol-Evol Persp, 2017, 38(4): e12449. doi: 10.1111/maec.12449
[29] MEDEIROS E S, ARTHINGTON A H. The importance of zooplankton in the diets of three native fish species in floodplain waterholes of a dryland river, the Macintyre River, Australia[J]. Hydrobiologia, 2008, 614: 19-31. doi: 10.1007/s10750-008-9533-7
[30] 陈泽豪. 基于稳定同位素技术的海南文昌市海草床食物网初步分析[D]. 厦门: 厦门大学, 2019: 32-64. [31] SARÀ G, SARÀ R. Feeding habits and trophic levels of bluefin tuna Thunnus thynnus of different size classes in the Mediterranean Sea[J]. J Appl Ichthyol, 2007, 23(2): 122-127. doi: 10.1111/j.1439-0426.2006.00829.x
[32] WANG H N, WANG X C, CAO L, et al. Macrofauna community of the cold seep area at Site F, South China Sea[J]. Front Mar Sci, 2023, 10: 1068916. doi: 10.3389/fmars.2023.1068916
[33] ZAPATA-HERNÁNDEZ G, SELLANES J, THURBER A R, et al. New insights on the trophic ecology of bathyal communities from the methane seep area off Concepcion, Chile (~36°S)[J]. Mar Ecol-Evol Persp, 2014, 35(1): 1-21. doi: 10.1111/maec.12051
[34] 石娟, 李纯厚, 王腾, 等. 万山群岛黄斑篮子鱼与云斑海猪鱼的营养生态位特征[J/OL]. 水产学报, 1-13[2024-09-03]. http://kns.cnki.net/kcms/detail/31.1283.S.20231027.1614.002.html. [35] PAGE H M, BROOKS A J, KULBICKI M, et al. Stable isotopes reveal trophic relationships and diet of consumers in temperate kelp forest and coral reef ecosystems[J]. Oceanography, 2013, 26(3): 180-189. doi: 10.5670/oceanog.2013.61
[36] vander ZANDEN M J, FETZER W W. Global patterns of aquatic food chain length[J]. Oikos, 2007, 116(8): 1378-1388. doi: 10.1111/j.0030-1299.2007.16036.x
[37] SUESS E. Marine cold seeps and their manifestations: geological control, biogeochemical criteria and environmental conditions[J]. Int J Earth Sci, 2014, 103: 1889-1916. doi: 10.1007/s00531-014-1010-0
[38] SISMA-VENTURA G, BIALIK O M, MAKOVSKY Y, et al. Cold seeps alter the near-bottom biogeochemistry in the ultraoligotrophic Southeastern Mediterranean Sea[J]. Deep-Sea Res I, 2022, 183: 103744. doi: 10.1016/j.dsr.2022.103744
[39] LI Y D, WANG T, JING H M, et al. Evolutionary ecology of denitrifying methanotrophic NC10 bacteria in the deep-sea biosphere[J]. Mol Ecol, 2024: e17372.
[40] BECKER E L, LEE R W, MACKO S A, et al. Stable carbon and nitrogen isotope compositions of hydrocarbon-seep bivalves on the Gulf of Mexico lower continental slope[J]. Deep-Sea Res II, 2010, 57(21/22/23): 1957-1964.
[41] PORTAIL M, OLU K, DUBOIS S F, et al. Food-web complexity in Guaymas Basin hydrothermal vents and cold seeps[J]. PLoS One, 2016, 11(9): e0162263. doi: 10.1371/journal.pone.0162263
[42] YANG T Y, YANG S F, YU D, et al. Interspecies trophic niche differences and spatial-temporal adaptations found in Cultrinae fishes[J]. Front Ecol Evol, 2023, 11: 1-14.
[43] MACARTHUR R H, PIANKA E R. On optimal use of a patchy environment[J]. Am Nat, 1966, 100(916): 603-609. doi: 10.1086/282454
[44] CHANDLER J F, BURN D, BERGGREN P, et al. Influence of resource availability on the foraging strategies of the triangle butterflyfish Chaetodon triangulum in the Maldives[J]. PLoS One, 2016, 11(3): e0151923. doi: 10.1371/journal.pone.0151923
[45] TRICAS T C. Determinants of feeding territory size in the corallivorous butterflyfish, Chaetodon multicinctus[J]. Anim Behav, 1989, 37: 830-841. doi: 10.1016/0003-3472(89)90067-5
[46] 田翰, 江艳娥, 张俊, 等. 中层鱼昼夜垂直迁移研究进展[J]. 海洋湖沼通报, 2023, 45(4): 158-166. [47] GIRALDO C, ERNANDE B, CRESSON P, et al. Depth gradient in the resource use of a fish community from a semi-enclosed sea[J]. Limnol Oceanogr, 2017, 62(5): 2213-2226. doi: 10.1002/lno.10561
计量
- 文章访问数: 97
- HTML全文浏览量: 21
- PDF下载量: 17
粤公网安备 44010502001741号
