Investigation on behavioral preferences of Lutjanus erythropterus juvenile towards artificial reef models with different pore shapes and sizes
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摘要:
人工鱼礁构建对维护海洋生态和保护渔业资源至关重要。在人工鱼礁设计中，开孔形状和尺寸是关键要素，对鱼类的聚集行为有着显著性影响。针对人工鱼礁区常见的礁栖鱼类红鳍笛鲷 (Lutjanus erythropterus)，设计制作了不同开孔形状 (圆形、正方形、菱形) 和尺寸 (1.0、2.0、3.0、4.0 cm) 的人工鱼礁模型，观察了在室内实验池中其对幼鱼的吸引作用及其行为变化。结果显示，在未设置人工鱼礁模型的情况下，幼鱼主要聚集在实验池的边缘区域；而放入鱼礁模型后，幼鱼在鱼礁区的平均分布比例显著上升 (p<0.05)。在开孔形状的研究中，3种不同形状组的幼鱼在人工鱼礁放置区 (VI区) 的平均分布率无显著性差异 (p>0.05)，但菱形处理组的比例最高 [(19.84±6.08)%]。在开孔尺寸的研究中，3个处理组的平均分布率存在显著性差异 (p<0.05)，4.0 cm尺寸组 (约为幼鱼体高的2.0倍) 最高 [(25.36±5.04)%]，1.0 cm尺寸组 (约为幼鱼体高的0.5倍) 最低 [(14.54±3.09)%]。在活动能力方面，人工鱼礁模型实验组与空白对照组有明显差异。幼鱼在人工鱼礁模型中的平均速度从对照组的 (13.36±5.21) cm·s−1降至 (4.29±1.59) cm·s−1，平均加速度从 (106.93±69.17) cm·s−2降至 (54.45±21.47) cm·s−2，活动时间百分比从 (68.01±8.61)%减至 (40.29±11.85)%，且在圆形、正方形和菱形4.0 cm组中均为最低。研究表明，这一阶段的红鳍笛鲷幼鱼对开孔为圆形、尺寸为4.0 cm组的人工鱼礁模型有最强的趋向性，同时其活跃程度相对较低，诱集效果最为显著。
Abstract:The construction of artificial reefs is crucial for maintaining marine ecology and protecting fishery resources. The pore shape and size are the key elements for the structural design with a significant impact on the aggregation of fish. We designed and made the artificial reef models with different pore shapes (Round, square, diamond) and different sizes (1.0, 2.0, 3.0, 4.0 cm) for Lutjanus erythropterus, a common reef-dwelling fish in the artificial reef area. Then we observed the attractive effect on the juveniles and observed their behavioral changes in an indoor experimental pool. The results show that without the artificial reef model, the juveniles mainly concentrated in the peripheral area of experimental pool. But when the reef model was placed, the average distribution ratio of the juveniles in the reef area increased significantly (p<0.05). For the pore shape study, there was no significant difference in the average distribution rate of the juveniles in the artificial reef placement area (VI area) among the three treatment groups (p>0.05), with the proportion of the diamond treatment group being the highest [(19.84±6.08)%]. However, for the pore size study, there were significant differences among the three treatment groups (p<0.05), 4.0 cm size group (About 2.0 times the body height of juvenile) being the highest [(25.36±5.04)%], while 1.0 cm size group (About 0.5 times the body height of juvenile) being the lowest [(14.54±3.09)%]. In terms of activity ability, there were obvious differences between the artificial reef model experimental group and the blank control group. The average speed of juveniles decreased from (13.36±5.21) cm·s−1 in the control group to (4.29±1.59) cm·s−1 in the reef group, the average acceleration decreased from (106.93±69.17) cm·s−2 to (54.45±21.47) cm·s−2, and the percentage of activity time decreased from (68.01±8.61)% to (40.29±11.85)%, and all were the lowest in the circular 4.0 cm group, the square 4.0 cm group and the diamond 4.0 cm group. It is showed that at this stage, L. erythropterus juvenile has the strongest tropism to the artificial reef model with a circular pore shape and the size group of 4.0 cm, but the activity level is relatively low, showing the most significant attractive effect.
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Keywords:
- Artificial reef /
- Lutjanus erythropterus /
- Attractive effect /
- Behavioural responses
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微卫星(microsatellite)DNA是由1~6个核苷酸为单位多次串联重复的简单序列，又称简短串联重复序列(short tandem repeat，STR)、简单序列重复(simple sequence repeat，SSR) 或简单序列长度多态性(simple sequence length polymorphism，SSLP)，是20世纪80年代末发展起来的一种分子标记。微卫星具有高度的多态性[1]和共显性，在真核生物基因组中随机分布，每代变异超过2%[2]。其分析可以分辨一个碱基对的差异[3]，且等位基因的条带易于识别和解释，比其它分子标记带来更多的信息量[4]。因此在种群遗传结构分析、种群遗传多样性检测、遗传图谱的构建及生产性状位点的连锁分析与QTL定位分析中得到了广泛的应用[5-7]。
由于不同种类之间的微卫星引物序列通用性较差。因此必须首先从实验生物基因组中获得微卫星DNA序列，设计引物，筛选多态性微卫星标记。然而筛选微卫星座位的工作繁重，其使用受到一定的限制。随着分子生物学技术的发展，相继产生了一些新的微卫星DNA分离方法。本文对几种微卫星位点分离技术进行介绍并对其进行分析比较，为选择适合的方法提供参考。
1. 微卫星位点的分离方法
1.1 生物信息学方法(Data mining)与近缘种交叉扩增(cross amplification)
获得微卫星最简捷的途径就是通过互连网从公共数据库(如EMBL、GenBank、EST数据库等)查找微卫星DNA，如河豚(Fugu rubripes)[8]、中国明对虾(Fenneropenaeus orientalis)[9]和栉孔扇贝(Chlamys farreri)[10]等。徐鹏等[9]利用生物信息学方法从10 446个中国明对虾ESTs序列中筛选微卫星DNA，共发现微卫星序列229个，占整个ESTs数据的2.19%，其中含双碱基重复序列146个和3碱基重复序列58个，分别占在ESTs微卫星序列总数的63.76%和25.33%，大部分为完美型(perfect)的重复序列。根据筛选的微卫星序列设计19对引物并进行多态性检测，在有扩增产物的16对引物中，首次筛选得到8个中国明对虾微卫星标记。其次，利用近缘种的已知微卫星引物进行交叉扩增(cross amplification)筛选也可获得一定的有效微卫星引物。鲁双庆等[11]研究了鲤(Cyprinus carpio)微卫星引物对远缘种黄鳝(Monopteras albus)的适用性。结果显示，31对鲤微卫星引物中有11对引物能对黄鳝DNA模板扩增出特异性带谱。每对引物扩增的等位基因数3~13个，平均每个位点5.6个，显示了较高的多态性。林凯东等[12]首次将鲤的微卫星引物用于草鱼(Ctenopharyngodon idellus)基因组分析。
1.2 小片段DNA克隆法(small DNA fragments cloning)
此方法的基本原理是构建目标生物基因组小片段DNA文库，通过杂交筛选出含有微卫星序列的阳性克隆。首先用限制性内切酶充分消化DNA，琼脂糖凝胶电泳，选取400~900 bp片段克隆，构建基因组文库。然后将重组克隆转移到杂交膜上，采用32P标记的重复序列探针如(AT)n进行杂交，放射自显影，获得阳性克隆、测序，设计PCR引物并进行扩增筛选(图 1)。
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图 1 微卫星分离的小片段克隆法(左)和PIMA方法(右)简图(仿ZANE等，2002)Fig. 1 Schematic presentation of small DNA fragment cloning (left) and PIMA approach (right) for isolation of microsatellite DNA(from: ZANE, et al.2002)孙效文等[13]利用上述方法从鲤鱼文库中筛选2 000个菌落，获得阳性克隆45个，有22个含有微卫星，其中完美型的占63.6%，非完美型的占22.7%，混合型的占13.7%。陈微等[14]用此方法从牙鲆(Paralichthys olivaceus)文库中筛选阳性克隆45个，共得到20个微卫星序列，其中完美型13个，非完美型5个，混合型2个。PANIEGO等[15]也用此方法分离向日葵(Helianthus annnus)微卫星标记。测序503个微卫星克隆，设计了271对微卫星引物。
利用微卫星重复序列作探针筛选基因组文库是一种耗时费力的方法[16]。获得阳性克隆的比例通常较少(0.04%~12%之间)。对于那些基因组中微卫星DNA含量不是很丰富的种类(比如鸟类和植物)，或需要大量的微卫星标记用于研究种群遗传结构[17-18]或构建遗传图谱[19]时，用此方法分离微卫星难以满足需要。
1.3 以RAPD为基础的PCR分离微卫星法(RAPD-based PIMA approach)
为了避免基因组文库的构建和筛选的繁琐性，一些国外学者先后报道用随机扩增多态DNA(RAPD)方法去扩增未知的微卫星序列[20-21]。其中用PCR分离微卫星(PCR isolation of microsatellite approach，PIMA)[22]就是用RAPD引物从目标生物基因组中获得随机扩增片段，这些扩增产物克隆到T-载体上，然后用含有重复序列引物和载体引物筛选阳性克隆、测序(图 1，PIMA支路)。RAPD片段比随机基因组克隆含有较多的微卫星重复序列[23-25]。与传统的方法相比，PIMA省略了DNA酶切、片段大小选择以及接头连接这些步骤，虽然实验操作简单但研究报道较少。
1.4 引物伸长法(Primer extension approach)
基因组DNA酶切后，选一定大小的片段插入到质粒(pBluescript)或噬菌体(M13mp18)载体上，然后转化、洗脱获得含有单链环状DNA(ssDNA)并构建文库。以ssDNA为模板，与含有重复序列的寡聚核苷酸或带有生物素标记的重复序列进行伸长反应，获得富含微卫星位点双链DNA的次级文库。最后Southern杂交或PCR筛选阳性克隆并测序(图 2)。
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图 2 引物伸长富集法PAETKAU(左)和OSTRANDER等(右)的微卫星分离步骤简图(仿ZANE等，2002)Fig. 2 Primer extension enrichment protocolsProcedures of microsatellites isolation from PAETKAU(left)and OSTRANDER, et al.(right) (from: ZANE, et al.2002)OSTRANDER等[26]和PAETKAU[27]运用引物伸长法分别对犬齿类和鲍鱼基因组文库进行实验，并分别获得40%~50%和最高达100%阳性克隆。OSTRANDER等构建了含60 000克隆的单链DNA文库，对于基因组频率低于1%的特定重复序列有600座位(含所需的重复序列)在富集文库中表现出来。并且该方法对分离富含2个寡核苷酸重复序列如(AC)n比较有效，对分离3个和4个寡核苷酸重复序列是否有效还不肯定。此方法实验步骤繁琐使其适用性受到一定限制。
1.5 选择性杂交法(selective hybridization method)
选择性杂交法第一步与传统方法一样，也是基因组DNA经过酶切后与接头或载体连接，用连有接头的DNA片段与标记的重复序列探针选择性杂交，捕获含有微卫星序列的DNA片段。最后PCR扩增、克隆。对重组克隆可直接测序、PCR筛选或Southern blot筛选(图 3)。
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图 3 选择杂交法简图(仿ZANE等，2002)Fig. 3 Schematic representation of selective hybridization protocols(from ZANE, et al.2002)此方法实验步骤简单，报道较多[28-32]。其中酶切片段与接头或载体连接是非常重要的一步，因为连接插入片段的量不足和多联体的形成都会限制下一步的实验。酶切片段大小的选择可以在酶切后[30]或在连接后[31]进行，在连接后选择片段大小有利于去除非特异性连接。重复序列探针与DNA的杂交既可在尼龙膜上[28, 32]也可在包被有链霉亲和素的磁珠上[30-31]进行。LI等[33-34]采用选择杂交法已成功分离出8个皱纹盘鲍(Haliotis discus hannai)微卫星标记。
1.6 磁珠富集法(magnetic beads enrichment method)
磁珠富集法分离微卫星分子标记是一种简单高效的方法[31, 35], 已经应用于一些植物和动物微卫星分子标记的分离[26, 36-37]。实验生物基因组DNA经酶切，连上接头，PCR扩增，与生物素标记的重复序列探针杂交，磁珠富集，构建PCR富集文库(图 4)。然后再进行筛选即可得到微卫星分子标记。可用不同的酶和接头进行酶切、连接。如果按AFLP的方法进行酶切、连接、扩增，再富集，即为FIASCO法(fast isolation by AFLP of sequences containing repeats)[38]。包括单酶切扩增产物富集[38]和双酶切预扩增产物富集[36]。
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图 4 采用磁珠富集法从AFLP片段中分离微卫星标记简图(仿GAO等，2003)Fig. 4 Schematic representation of SSR isolation by magnetic beads from AFLP fragments(from GAO, et al.2003)孙效文等[13]用此方法筛选鲤鱼微卫星标记。获得微卫星314个，完美型占79.0 %，非完美型占14.3 %，混合型占6.7 %，重复次数超过10的有293个，占93.3 %。孙效文等[38]用磁珠富集法分离草鱼微卫星DNA标记。筛选获得阳性克隆132个，86.36 %含有微卫星序列。高国庆等[36]用FIASCO法从AFLP片段中分离花生(Arachis hypogaeal)微卫星DNA标记，结果回收纯化14个片段，测序后发现都含有简单重复序列。从预扩增的AFLP片段中富集SSR可获得较多的含简单重复序列的片段，而选择性扩增的AFLP片段不经富集直接测序的方法效率较低[39]。此方法在其他种类(比如一些鸟类、鱼类、甲壳类和红珊瑚)的富集率在50%~90%[38]。这些研究表明，用生物素-磁珠富集法克隆微卫星效率高，成本低，所获微卫星质量高。
2. 结语
直接克隆法耗时费力且筛选的效率也比较低。引物伸长法虽有所报道，其实验操作繁琐使其适用性受到限制。磁珠富集法是一种高效而简单快速的分离方法，已经应用于一些植物和动物微卫星分子标记的分离。整个过程可在一星期完成。如果利用篮白斑筛选克隆，从理论上讲，每一个白色菌斑都应当含有微卫星序列。但是操作过程中一些因素会影响筛选微卫星效率。最主要的影响因素是磁珠的平衡及洗液和洗涤温度的严格控制。从国内发表的文献上看，目前从基因组分离微卫星的主要方法是小片段克隆法和磁珠富集法以及稍作改进的一些方法。还有一些从基因组中克隆微卫星的方法，但最有效的还是基于PCR扩增的磁珠富集法。
从整体上看，微卫星分子标记在陆生动植物的分离和应用比较早，水产动物起步较晚，大多还处于分离筛选的初级阶段。在国内，只有鲤[41]，对虾[9, 42]，栉孔扇贝[10]等少数种类已分离出微卫星分子标记。网上基因库可利用的资源也还非常有限，远不能满足研究和应用的需要。而我国是一个渔业大国，水产动物种类多，遗传差异大，在遗传多样性分析、连锁图谱构建、数量性状基因(quantitative trait loci, QTL)定位分析、分子标记辅助育种等方面需要大量的微卫星标记。因此，选择有效的分离方法可以加速水产动物尤其主要养殖种类的微卫星分子标记的筛选及其应用进程。随着水产养殖生物的基因组测序和大规模cDNA测序，生物信息学方法分离微卫星DNA及其在近缘种的扩增筛选将越来越受到重视。
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图 3 红鳍笛鲷在不同处理组中的分布图
Figure 3. Distribution pictures of L. erythropterus in different treatments
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图 4 不同开孔形状人工鱼礁模型条件下红鳍笛鲷幼鱼在VI 区的平均分布率
注：不同小写字母之间表示差异显著 (p<0.05)。
Figure 4. Average distribution rates of L. erythropterus juvenile in Area VI with different pore shapes in artificial reef model
Note: Lowercase letters represent significant differences (p<0.05).
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图 5 在不同开孔尺寸人工鱼礁模型下红鳍笛鲷幼鱼在VI 区的平均分布率
注：不同小写字母之间表示差异显著 (p<0.05)。
Figure 5. Average distribution rate of L. erythropterus juvenile in Area VI with different pore sizes in artificial reef model
Note: Lowercase letters represent significant differences (p<0.05).
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图 6 不同开口形状和尺寸人工鱼礁模型下红鳍笛鲷幼鱼在VI 区的平均分布率
注：不同小写字母间表示差异显著 (p<0.05)。
Figure 6. Average distribution rate of L. erythropterus juvenile in AreaVI by artificial reef models with different pore shapes and sizes
Note: Lowercase letters represent significant differences (p<0.05).
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图 7 不同区域红鳍笛鲷幼鱼的平均分布率
注：不同小写字母间表示差异显著 (p<0.05)。
Figure 7. Average distribution rate of L. erythropterus juvenile in different regions
Note: Lowercase letters represent significant differences (p<0.05).
表 1 红鳍笛鲷幼鱼不同处理组在各区域的平均分布率
Table 1 Average distribution rate of L. erythropterus juvenile of different treatment groups in each area
礁体类型
Reef type分布区域 Distribution area I II III IV V VI 对照组 Control 18.73±6.65 17.16±5.96 13.66±4.57 19.64±8.68 18.69±6.15 10.16±3.02 圆形1.0 Circle 1.0 22.59±5.59 17.42±2.95 15.50±5.78 14.95±5.97 16.41±2.80 12.33±4.20 圆形2.0 Circle 2.0 16.38±2.95ab 17.96±3.99ab 13.47±0.86b 14.11±2.46b 16.86±3.28ab 20.44±2.42a 圆形3.0 Circle 3.0 15.63±6.83 17.78±4.68 17.69±7.27 16.78±7.12 15.23±1.67 16.69±1.47 圆形4.0 Circle 4.0 16.29±1.39b 14.22±1.50b 14.02±3.05b 11.34±2.09b 12.23±5.90b 26.69±3.07a 正方形1.0 Square 1.0 19.38±0.80a 16.38±3.30ab 15.43±3.50ab 12.06±4.11b 15.24±0.47ab 16.79±0.27a 正方形2.0 Square 2.0 18.60±3.56a 20.54±3.61a 13.16±0.17b 12.57±1.99b 15.74±3.20ab 19.38±0.80a 正方形3.0 Square 3.0 14.81±3.94ab 20.05±4.47a 15.66±4.91ab 13.96±1.82b 15.54±1.02ab 19.99±0.71a 正方形4.0 Square 4.0 15.57±5.94ab 20.69±2.08a 13.14±2.10b 16.29±6.95ab 10.97±1.88b 22.78±2.00a 菱形1.0 Dimond 1.0 20.25±11.5 20.90±2.20 13.17±2.99 13.18±6.30 17.46±2.74 14.32±2.04 菱形2.0 Dimond 2.0 21.59±2.23a 13.35±3.47b 17.98±6.18ab 14.10±4.69b 14.03±3.18b 18.94±2.64ab 菱形3.0 Dimond 3.0 22.60±5.79a 14.90±1.34b 12.67±7.51b 12.63±1.74b 14.31±2.77b 19.48±1.82ab 菱形4.0 Dimond 4.0 17.59±4.67ab 15.39±5.63b 12.50±4.59b 15.05±1.37b 12.65±2.72b 26.62±8.54a 注：表中分布区域代表实验池中划分的区域，VI区为放置人工鱼礁模型的区域，同行不同字母表示同一处理组不同区平均分布率存在显著性差异 (p<0.05)。其中，Control代表空白对照组，Circle代表开口形状为圆形，Square代表开口形状为方形，Diamond代表开口形状为菱形，数值代表开口分别为1.0、2.0、3.0和 4.0 cm。 Note: Distribution areas in the table represent the areas divided in the experimental pool. VI area is the area where the artificial reef model was placed, and different letters within the same row represent significant differences in the average distribution rates of fish in different areas for the same treatment group (p<0.05). Among the reef types, Control represents the blank control group; Circle represents the circle pore shape; Square represents the square pore shape; Diamond represents the diamond pore shape, and the numerical values represent the sizes of the opening, which correspond to 1.0, 2.0, 3.0 and 4.0 cm, respectively. 
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表 2 不同人工鱼礁开孔尺寸和形状及其相互作用对红鳍笛鲷幼鱼平均分布率的影响
Table 2 Effects of different artificial reef pore sizes and shapes and their interactions on average distribution rate of L. erythropterus juvenile
因素
Factor平方和
Sum square自由度
Degree of freedom均方
Mean squareF 显著性
Significance尺寸 Size 0.054 3 0.018 16.983 0.000 形状 Shape 0.000 2 0.000 0.227 0.799 形状×尺寸 Shape×Size 0.008 6 0.01 1.272 0.304 误差 Error 0.027 26 0.01
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表 3 红鳍笛鲷在不同处理组中的行为指数
Table 3 Index of behavior of L. erythropterus in different treatment groups
处理
Treatment平均速度
Average speed/(m·s−1)平均加速度
Average acceleration/(m·s−2)活动时间百分比
Percentage of activity time/%对照组 Control 13.36±5.21a 106.93±69.17a 68.01±8.61a 圆形1.0 Circle 1.0 cm 4.93±2.04bc 65.51±23.15bc 43.42±8.58bc 圆形2.0 Circle 2.0 cm 2.61±0.13c 35.62±5.67bc 31.54±4.46cd 圆形3.0 Circle 3.0 cm 4.45±0.44bc 54.81±5.68bc 45.81±8.16b 圆形4.0 Circle 4.0 cm 2.57±0.63c 28.94±12.86c 25.91±9.03d 正方形1.0 Square 1.0 cm 5.08±0.17bc 62.81±13.50bc 45.76±7.86b 正方形2.0 Square 2.0 cm 6.09±0.45b 77.84±14.67b 52.75±12.10b 正方形3.0 Square 3.0 cm 5.48±1.06bc 69.67±17.59bc 44.66±8.29b 正方形4.0 Square 4.0 cm 2.22±0.32c 27.60±12.86c 26.30±5.67d 菱形1.0 Diamond 1.0 cm 6.34±0.42b 80.68±19.32b 55.10±5.34b 菱形2.0 Diamond 2.0 cm 4.59±0.69bc 60.53±8.60bc 45.18±8.91b 菱形3.0 Diamond 3.0 cm 4.92±0.61bc 62.09±8.38bc 46.01±5.45b 菱形4.0 Diamond 4.0 cm 2.21±0.24c 27.25±7.31c 20.99±2.20d 注：不同字母表示人工鱼礁处理组的鱼类运动数据在同一运动参数上存在显著性差异 (p<0.05)。 Note: Different letters represent significant differences in fish movement data for the same movement parameter in different artificial reef treatment groups (p<0.05).
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