尖翅燕鱼染色体水平基因组与特征分析

欧阳焱, 潘瑾岷, 冼霖, 刘宝锁, 郭华阳, 朱腾飞, 张楠, 朱克诚, 张殿昌

欧阳焱, 潘瑾岷, 冼霖, 刘宝锁, 郭华阳, 朱腾飞, 张楠, 朱克诚, 张殿昌. 尖翅燕鱼染色体水平基因组与特征分析[J]. 南方水产科学, 2024, 20(6): 31-42. DOI: 10.12131/20240112
引用本文: 欧阳焱, 潘瑾岷, 冼霖, 刘宝锁, 郭华阳, 朱腾飞, 张楠, 朱克诚, 张殿昌. 尖翅燕鱼染色体水平基因组与特征分析[J]. 南方水产科学, 2024, 20(6): 31-42. DOI: 10.12131/20240112
OUYANG Yan, PAN Jinmin, XIAN Lin, LIU Baosuo, GUO Huayang, Zhu Tengfei, ZHANG Nan, ZHU Kecheng, ZHANG Dianchang. Chromosome-level genome and characteristic analysis of Platax teira[J]. South China Fisheries Science, 2024, 20(6): 31-42. DOI: 10.12131/20240112
Citation: OUYANG Yan, PAN Jinmin, XIAN Lin, LIU Baosuo, GUO Huayang, Zhu Tengfei, ZHANG Nan, ZHU Kecheng, ZHANG Dianchang. Chromosome-level genome and characteristic analysis of Platax teira[J]. South China Fisheries Science, 2024, 20(6): 31-42. DOI: 10.12131/20240112

尖翅燕鱼染色体水平基因组与特征分析

基金项目: 海南省科技专项资助 (ZDYF2024XDNY231);国家重点研发计划项目 (2022YFD2400103)
详细信息
    作者简介:

    欧阳焱 (1999—),男,硕士研究生,研究方向为水产种质资源与遗传育种。E-mail: oyynhs2021@163.com

    通讯作者:

    张殿昌 (1977—),男,研究员,博士,研究方向为水产种质资源与遗传育种。E-mail: zhangdch@scsfri.ac.cn

  • 中图分类号: S 917.4

Chromosome-level genome and characteristic analysis of Platax teira

  • 摘要:

    尖翅燕鱼 (Platax teira) 具有生长速度快、肉质鲜美、营养价值高等特点,其外形奇特,尤其幼鱼更为特殊,可作为观赏鱼,是南海发展网箱养殖的重要潜力鱼类之一。由于目前缺乏尖翅燕鱼的基因组信息,其多数功能基因未被挖掘,已成为制约其遗传育种的重要因素。运用三代测序技术和组装获得染色体水平的尖翅燕鱼高质量基因组图谱,通过基因组注释获得尖翅燕鱼基因组序列的基本生物学信息。结果显示,尖翅燕鱼基因组大小为697.98 Mb,Hi-C挂载至24条染色体,挂载率为99.26%,含重复序列177.79 Mb,占整个基因组的25.47%,注释到22 851个蛋白编码基因。系统进化分析显示尖翅燕鱼与波纹唇鱼 (Cheilinus undulatus) 亲缘关系最近,分化时间距今约82.89 Ma。正选择基因主要富集在与离子通道和心脏功能有关的通路中,扩张的基因家族主要富集在嗅觉传导和氮代谢通路上,揭示了其在特定环境中的生存、适应依据和生态适应策略。

    Abstract:

    Platax teira has the characteristics of fast growth rate, delicious meat and high nutritional content, and its strange appearance, especially for young fish, makes it an ornamental fish, being one of the important potential fishes for the cage culture development in the South China Sea. Due to the lack of genomic information, most of the functional genes of P. teira have not been explored, which has become an important factor of restricting its genetic breeding. We utilized triple sequencing technology and assembly to obtain a high-quality genome map of P. teira on chromosome level, and obtained the basic biological information of P. teira genome sequence through genome annotation. The results show that the genome size of P. teira was 697.98 Mb, assembling into 24 chromosomes with an assembly rate of 99.26%. P. teira genome contained 177.79 Mb of repetitive sequences, accounting for 25.47% of the total genome and encoding 22 851 genes. Comparative genomic analysis with 11 other fish species reveals that P. teira shared the closest relationship with Cheilinus undulatus, and the differentiation time was about 82.89 Ma. Genes under positive selection in P. teira were enriched in pathways related to ion channels and cardiac function, while the expanded gene families were enriched in pathways related to olfactory transmission and nitrogen metabolism, which reveals its survival, adaptation basis and ecological adaptation strategies in specific environment.

  • 尖翅燕鱼 (Platax teira) 又称长鳍蝙蝠鱼,属鲈形目、刺尾鱼亚目、白鲳科,原产于印度-太平洋,广泛分布于亚热带和热带沿海地区,是一种杂食性鱼类[1]。其幼鱼体色黑白相间,背鳍、臀鳍和腹鳍较长,鱼体边缘线呈弧形,形态优美,有较高的观赏价值;其肉质鲜美,生长较快,具有较高的经济价值[2]。随着人工繁育技术的发展,尖翅燕鱼在中国和东南亚等国成功实现人工养殖,成为深海网箱养殖最具发展潜力的鱼类之一。

    鱼类早期胚胎发育的脆弱性,是制约鱼种成活率的重要因素之一,并容易受水质[3]、饵料适口性[4]、营养来源 (内源性到外源性营养的过渡)[5]、食物丰富度、光照强度[6]和放养密度[7]等因素的影响。目前对于尖翅燕鱼的研究相对较少,仅见于消化器官发育[8]、肌肉成分[9]和幼鱼异速生长[2]等方面,而对其发育生物学的相关研究尚未深入。本研究系统阐述了尖翅燕鱼早期胚胎发育及仔稚鱼形态学发育,详细记录了各发育时期及形态变化,并确定仔稚鱼的异速生长模式,旨在为尖翅燕鱼人工催产和苗种繁育提供理论依据。

    实验亲鱼选自海南省陵水培育的3龄以上尖翅燕鱼亲鱼。催产前挑选健康无伤、体表完整、活力好的亲鱼于新村港网箱 (长6 m×宽3 m×高3 m) 进行45 d营养强化。亲鱼促熟期间以投喂冰鲜鱿鱼和小杂鱼为主,同时加入强化剂 (鱼油、维生素等),日投喂3次,投喂量约为鱼体质量的3%;定期观察亲鱼性腺发育情况,以亲鱼腹部圆润 (轻轻挤压腹部,精液或卵子从生殖孔流出) 为标准,确定亲鱼性腺是否发育成熟。亲鱼催产期持续30 d左右,培育水温24~27 ℃。

    挑选性腺发育成熟的雌鱼[平均体质量 (2 120±155) g]和雄鱼[平均体质量(1 600±112) g]各10尾用于人工催产。催产前,将绒毛膜促性腺激素 (HCG, 500 IU·kg−1) 和丘脑下部促黄体素释放激素的类似物3号 (LRH-A3, 3.5 μg·kg−1) 溶于生理盐水,制备成标准注射剂。用丁香酚 (30~50 mg·L−1)对尖翅燕鱼进行麻醉后,利用注射器吸入催产剂进行背鳍肌肉注射,剂量根据鱼体质量确定。

    根据催产剂效应时间18~22 h,人工催产后20 h左右,采用人工挤卵的方式收集精液和卵子,进行干法受精。将受精卵放入500 L锥形底孵化桶孵化,充分曝气,每隔30 min分卵1次,取上浮优质受精卵转入新的孵化桶进行孵化。孵化温度 (26±0.3)  ℃、溶解氧质量浓度>6.5 mg·L−1、盐度和pH分别为34~36和7.8±0.5。

    受精卵孵化至初孵仔鱼后,将仔鱼转移到室内水泥池进行工厂化育苗。前10 d水体保持为静态 (可添加适量小球藻净化水质),10 d后,每天更换10%的海水。保证水体饵料充足,2~10日龄 (Days after hatching, dah)投喂轮虫 (5~10个·mL−1);7~15 dah投喂卤虫无节幼体  (2~3个·mL−1);15 dah 以后开始投喂鳗鱼粉及微囊颗粒饲料。每天从育苗桶中抽出残饵、粪便和死亡的仔鱼。

    从孵化桶捞取受精卵,用2 mL移液管吸取受精卵将其置于玻璃皿上,在光学显微镜 (Nikon Eclipse E100)下观察和拍摄。每5 min观察一次受精卵,每次随机选取50粒。根据硬骨鱼发育阶段的划分,各时期的发育时间以观察视野中50%以上受精卵发育至该时期的时间为准[10],观察胚胎发育的形态变化,并记录发育时间、温度和发育特征。

    受精卵孵化为初孵仔鱼后,每天10:00时取30尾仔稚鱼,通过解剖镜观察其生长发育特征 (观察前用丁香酚进行麻醉)。观察记录仔稚鱼形态变化和器官发育情况,并对其全长、体长、体高、头长、眼径和卵黄囊进行测量。参照杨建等[11]的方法计算卵黄囊体积 (V):

    $$ V=(R \cdot r^{2} \cdot \pi)/6 $$ (1)

    式中:R为长径;r为短径。

    采用Photoshop 2020软件对尖翅燕鱼胚胎发育和仔稚鱼发育照片进行处理,通过Image View软件对其形态学指标进行测量,用SPSS 20.0 软件对数据进行单因素方差分析,并以“平均值±标准差 ($\overline X $±SD)”表示,用Excel 2020软件对测量数据进行分析,推算出仔稚鱼阶段生长特性的回归方程。尖翅燕鱼仔稚鱼全长、体长、体高、头长、眼径以及卵黄囊的体积与日龄的关系用多项式表示:

    $$ y = {\rm{a}}{x^3} + {\rm{b}}{x^2} + {\rm{c}}x + {\rm{d}} $$ (2)

    式中:x为生长天数 (d);y代表全长 (mm) 、体长 (mm)、体高 (mm)、头长 (mm)、眼径 (mm)、卵黄囊体积 (mm3)中的一种;a、b、c、d为常数,且a≠0。

    方程 (2) 的一阶导数表示为:

    $$ y{\text{'}}=3{\rm{a}}x^{2}+2{\rm{b}}x+{\rm{c}} $$ (3)

    y'> 0时,表示y随着日龄的增加而正增长;当y'<0时,则表现为负增长。方程 (2) 的二阶导数如下:

    $$ y{\text{'}}{\text{'}} =6{\rm{a}}x+2{\rm{b}} $$ (4)

    y''>0时,表示y随着日龄的增加而加速增长;当y''<0时,则表现为减速增长。

    y' 和y'' 总是满足y'>0且y''>0时,则说明尖翅燕鱼仔稚鱼的全长、体长、体高、头长和眼径随着日龄的增加在加速生长。若y'和y'' 总是满足y'<0且y''>0时,则说明尖翅燕鱼仔稚鱼的卵黄囊体积随着日龄的增加而加速减小。

    尖翅燕鱼胚胎发育经历了合子期、卵裂期、囊胚期、原肠胚期、神经胚期、器官形成期和孵化出膜7个阶段,共27个时期,历时27 h 45 min,所需积温721.5 h·℃ (表1图1)。

    表  1  尖翅燕鱼胚胎发育过程
    Table  1  Embryonic development of P. teira
    发育阶段    
    Developmental    
    stage    
    发育期     
    Developmental     
    period     
    受精后时间
    Time after
    fertilization
    持续时间
    Duration
    积温
    Accumulative
    Temperature/
    (h·℃)
    图1
    Fig. 1
    合子期 Zygo phase 受精卵 Fertilized egg 30 min 30 min 13 a
    卵裂期 Cleavage stage 2细胞期 2-cell stage 60 min 30 min 13 b
    4细胞期 4-cell stage 1 h 6 min 16 min 7 c
    8细胞期 8-cell stage 1 h 40 min 36 min 15.6 d
    16细胞期 16-cell stage 1 h 50 min 10 min 4.3 e
    32细胞期 32-cell stage 2 h 10 min 20 min 8.6 f
    64细胞期 64-cell stage 2 h 30 min 20 min 8.6 g
    多细胞期 Multicellular stage 2 h 58 min 28 min 12.1 h
    桑葚期 Morula 3 h 23 min 25 min 12.1 i
    囊胚期 Blastula stage 高囊胚期 High blastula 4 h 7 min 44 min 19.1 g
    低囊胚期 Low blastula 4 h 58 min 51 min 22.1 k
    原肠胚期 Gastrula stage 原肠早期 Early-gastrula stage 5 h 41 min 1 h 13 min 31.6 l
    原肠中期 Mid-gastrula stage 6 h 45 min 34 min 14.7 m
    原肠晚期 Late-gastrula stage 8 h 8 min 1 h 23 min 36 n
    神经胚期 Neurula stage 胚体形成期 Embryogenesis period 9 h 49 min 1 h 41 min 43.8 o
    胚孔封闭期 Closure of blastopore stage 11 h 1 h 11 min 30.8 p
    器官形成期 Organogenesis stage 眼泡出现期 Tail vesicle period 11 h 28 min 28 min 12.1 q
    肌节出现期 Appearance of myomere 12 h 4 min 36 min 15.6 r
    色素形成期 Formation of pigment 13 h 25 min 1 h 21 min 35.1 s
    晶体形成期 Crystal stage of eyes 14 h 42 min 1 h 17 min 33.4 t
    尾芽期 Tail-bud period 16 h 55 min 2 h 13 min 57.6 u
    心跳期 Heart beating period 19 h 18 min 2 h 23 min 62 v
    肌肉效应期 Muscular contraction period 20 h 36 min 1 h 18 min 33.8 w
    耳石形成期 Appearance of statolith 22 h 20 min 2 h 14 min 58.1 x
    孵化前期 Pre-hatching stage 25 h 30 min 2 h 40 min 69.3 y
    孵化期 Hatching stage 26 h 55 min 1 h 25 min 36.0 z
    孵化期 Hatching stage 初孵仔鱼 Newly hatched larvae 27 h 20 min 25 min 10.8 za
    注:受精卵孵化温度为 (26±0.3) ℃、盐度34~36、pH 7.8±0.5。 Note: The temperature of hatching seawater was (26±0.3)℃; the salinity was 34−36; pH was 7.8±0.5.
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    图  1  尖翅燕鱼胚胎发育
    注:a. 受精卵;b. 2 细胞期;c. 4 细胞期;d. 8 细胞期;e. 16 细胞期;f. 32 细胞期;g. 64 细胞期;h. 多细胞期;i. 桑葚期;j. 高囊胚期;k. 低囊胚期;l. 原肠早期;m. 原肠中期;n. 原肠晚期;o. 胚体形成;p. 胚孔封闭;q. 眼泡出现期;r. 肌节出现期;s. 色素形成;t. 晶体形成;u. 尾芽期;v. 心跳期;w. 肌肉效应期;x. 耳石形成;y. 孵化前期;z. 孵化期;za. 初孵仔鱼。
    Fig. 1  Embryonic development of P. teira
    None:a. Fertilized egg; b. 2-cell stage; c. 4-cell stage; d. 8-cell stage; e. 16-cell stage; f. 32-cell stage; g. 64-cell stage; h. Multi-cell stage; i. Morula stage; j. High blastula stage; k. Low blastula stage; l. Early gastrula; m. Middle gastrula; n. Late gastrula; o. Embryo body formation; p. Closure of blastopore; q. Eye vesicle stage; r. Muscle burl stage; s. Formation of pigment; t. Formation of eye lens; u. Caudal bud stage; v. Heart beating stage; w. Muscle contraction; x. Formation of otolish; y. Pre-hatching stage; z. hatching stage; za. Newly hatched larvae.

    尖翅燕鱼受精卵的胚盘呈帽状,颜色较深,未受精的卵呈白色浑浊状且静止后逐渐下沉。受精卵为浮性卵,直径 (1.29±0.09) mm,呈圆球形,黄色透明,卵膜坚韧,含1个油球,油球直径为 (0.42±0.02) mm (图1-a)。

    受精1 h后,胚盘顶部出现裂沟,开始第1次卵裂形成2个对等的细胞 (图1-b)。受精1 h 6 min后进行第2次卵裂,分裂沟与第1次分裂面垂直,形成4个细胞 (图1-c)。1 h 40 min后进行第3次卵裂,进入8细胞期 (图1-d)。1 h 50 min后进行第4次卵裂,进入16细胞期 (图1-e)。2 h 10 min后进行第5次卵裂,形成32个大小形状不规则的细胞 (图1-f)。2 h 30 min后进行第6次卵裂,进入64细胞期 (图1-g)。从32细胞期开始,细胞进行不规则卵裂,细胞体积随着卵裂次数增加而逐渐变小。2 h 58 min进入多细胞期 (图1-h),细胞排成多层。受精后3 h 23 min发育至桑葚期 (图1-i),细胞数量剧增,接近模糊,胚胎外观类似于桑椹球状。

    受精后4 h 7 min进入第3阶段囊胚期。高囊胚期囊胚呈帽状堆积在原胚盘处,细胞数量多且体积小 (图1-j)。51 min后胚盘高度降低,变扁平,进入低囊胚期 (图1-k)。

    受精后5 h 41 min胚盘开始下包,形成胚环,进入了原肠早期 (图1-l)。34 min后,部分细胞集中加厚形成胚盾雏形,进入原肠中期 (图1-m)。8 h 8 min胚层下包4/5,胚盾继续膨大,开始出现胚体雏形,进入原肠晚期 (图1-n)。

    受精后9 h 49 min发育至胚体形成期 (图1-o),胚环缩小,胚层细胞包围着植物极,未包部分形成卵黄栓。11 h进入胚孔封闭期 (图1-p)。

    器官形成期持续时间最长,共持续15 h 52 min。受精后11 h 28 min,胚体前端膨大形成头部,两侧向外隆起,形成眼泡,进入眼泡出现期 (图1-q)。12 h 36 min肌节出现,开始出现零星色素,进入肌节出现期 (图1-r)。13 h 25 min胚胎进入色素形成期,胚体背部出现点状色素细胞 (图1-s)。14 h 42 min后视杯中逐渐形成圆形晶体,肌节增多,进入晶体形成期 (图1-t)。16 h 55 min胚体后端出现圆锥状突起,卵黄囊与尾部分离,进入尾芽期 (图1-u)。受精卵发育至19 h 18 min,心脏开始不规则搏动,进入心跳期 (图1-v)。受精后的20 h 36 min,胚体不断抽搐,尾从卵黄上分离,进入肌肉效应期 (图1-w)。22 h 20 min肌肉收缩剧烈,心跳速度加快,每个听囊中各形成2个钙质耳石,此阶段为耳石形成期 (图1-x)。25 h 30 min后胚体颤动更加剧烈,卵膜显得松弛,进入孵化前期 (图1-y)。孵化期尾部剧烈摆动,头部使卵膜逐渐出现隆起,仔鱼头部先破膜而出 (图1-z)。

    受精后27 h 20 min进入最后一个阶段,胚体脱离卵膜,悬浮静止在水面,持续时间25 min。初孵仔鱼全长为 (3.120±0.349) mm,呈透明状,头部、体部、卵黄囊以及背鳍表面散布着大量分枝叶黄素 (图1-za)。

    根据尖翅燕鱼胚后发育卵黄囊、体色、鳍条以及其他形态结构变化,将其划分为3个时期 (仔鱼期、稚鱼期和幼鱼期),其中仔鱼期和稚鱼期的划分以各鳍条是否形成为依据,同时可根据卵黄囊的吸收情况将仔鱼期划分为仔鱼前期和仔鱼后期;幼鱼期判定标准为鱼体表面有3条黑色条带,身体呈雪白银色,且形态与成鱼相似。

    1日龄时,仔鱼全长 (3.220±0.729) mm,有24个肌节,眼睛无色素 (图2-a),卵黄囊体积 (0.099±0.004) mm3,此阶段的仔鱼仍浮在水面。2日龄仔鱼全长 (3.358±0.895) mm,卵黄囊逐渐减小,身体背侧和腹侧的叶黄素比侧面更密集,身体的后部和躯干的腹侧开始出现小的黑色素细胞 (图2-b)。3日龄仔鱼全长 (3.518±0.851) mm,此时的卵黄囊体积已经缩小到 (0.068±0.005) mm3,仔鱼开口,开始摄食轮虫无节幼体,黑色素细胞散布在身体的后部、躯干的腹侧和消化道的背面,眼睛有色素沉积 (图2-c)。4日龄时,仔鱼长出了小牙齿,卵黄囊和油球几乎消失,此时的卵黄囊体积为 (0.003±0.003) mm3 (图2-d)。5日龄时,鱼体中卵黄囊消失进入后仔鱼阶段,仔鱼前鳃盖骨处形成短的、针状的棘,游泳能力增强,具有趋光性 (图2-e)。在7日龄时,肠道开始弯曲,仔鱼鳃盖前棘发育良好,鳃盖、腹腔以及口腔顶部出现黄体,眼球发亮轮廓清晰 (图2-f)。9日龄时,仔鱼全长达到 (4.180±1.116) mm,背部黄色素堆积,硬棘数量增多,此阶段出现残食和攻击行为 (图2-g)。11日龄时,仔鱼全长为 (4.990±1.296) mm,鱼体颜色加深,但尾部仍未有颜色,背鳍鳍条尚未形成 (图2-h)。13日龄时,仔鱼全长 (6.320±1.160) mm,躯干部开始附着黑色素细胞,尾鳍鳍条开始分化呈扇形,摄食和游泳能力明显增强 (图2-i)。15日龄时,仔鱼全长 (8.451±1.278) mm,尾鳍与背鳍和臀鳍开始分开,身体变得圆润,身体表面黑色素细胞明显增多 (图版2-j)。

    图  2  尖翅燕鱼仔稚鱼形态发育
    注:a. 1 龄仔鱼;b. 2 日龄仔鱼;c. 3 日龄仔鱼;d. 4 日龄仔鱼;e. 5 日龄仔鱼;f. 7 日龄仔鱼;g. 9 日龄仔鱼;h. 11 日龄仔鱼; i. 13 日龄仔鱼;j. 15 日龄仔鱼;k. 17 日龄仔鱼;l. 19 日龄稚鱼;m. 21 日龄稚鱼;n. 23 日龄稚鱼;o. 25 日龄幼鱼。
    Fig. 2  Morphological development of larvae and juvenile of P. teira
    None: a. 1 dah larvae; b. 2 dah larvae; c. 3 dah larvae; d. 4 dah larvae; e. 5 dah larvae; f. 7 dah larvae; g. 9 dah larvae; h. 11 dah larvae; i. 13 dah larva;j. 15 dah larva; k. 17 dah larva; l. 19 dah juvenile; m. 21 dah juvenile; n. 23 d ah juvenile; o. 25 dah juvenile.

    17日龄时,仔鱼全长 (10.470±1.135) mm,胸鳍、尾鳍、背鳍和臀鳍明显增大,鳃盖张合明显,开始进入稚鱼期阶段 (图2-k)。19日龄后,鱼体呈橙色,第1条黑带从眼部穿过,鳍条分化明显,进入幼鱼期后,鱼体色由橙色转为雪白银色 (图2-l)。21日龄时,稚鱼全长 (16.151±1.081) mm,胸鳍、尾鳍、背鳍和臀鳍继续伸长,身体变得狭窄,胸部开始出现白点 (图2-m)。23日龄时,稚鱼全长为(23.248±1.399) mm,此阶段的鱼体生长差异明显,第2条黑色条带从鳃盖后缘穿过,腹部白点增多 (图2-n)。

    在25日龄时,鱼全长 (31.066±1.998) mm,此阶段鱼的鳍棘和鳍条发育完成,其典型特征为头部、躯干部和尾部各有3条黑色条带,受到外界刺激,体色瞬间变为黑色,形态与成鱼无异 (图2-o)。

    对尖翅燕鱼初孵仔鱼至25日龄的鱼体全长、体长、体高、头长、眼径和卵黄囊的体积与日龄的关系进行回归方程拟合,结果表明,尖翅燕鱼仔稚鱼阶段全长 (图3-a)、体长 (图3-b)、体高 (图3-c)、头长 (图3-d) 和眼径 (图3-e) 与日龄之间的变化规律分别符合公式 (5)、 (6)、 (7)、 (8)和 (9):

    图  3  尖翅燕鱼早期生长曲线
    注:a. 全长与孵化日龄的关系;b. 体长与孵化日龄的关系; c. 体高与孵化日龄的关系;d. 头长与孵化日龄的关系;e. 眼径与孵化日龄的关系;f. 卵黄囊体积与孵化日龄的关系
    Fig. 3  Early growth curve of P. teira
    Note: a. Relationship between total length and dah; b. Relationship between body length and dah; c. Relationship between body height and dah; d. Relationship between head length and dah; e. Relationship between eye diameter and dah; f. Relationship between yolk sac volume and dah.
    $$ y = 0.003\;5x^{3}-0.063\;2 x^{2}+0.506\;6x+2.440\;1\text{,}\; R^{2} = 0.995\;7$$ (5)
    $$ y = 0.003\;1x^{3}-0.053\;3x^{2}+0.342\;4x+2.679\;6\text{,}\;R^{2} = 0.997\;9 $$ (6)
    $$ y = 0.003\;8x^{3}-0.085\;6x^{2}+0.600\;1x+0.086\;3\text{,}\;R^{2} = 0.994\;5 $$ (7)
    $$ y = 0.001\;0x^{3}-0.019\;8x^{2}+0.209\;9x+0.176\;1\text{,}\;R^{2} = 0.993\;1 $$ (8)
    $$ y = 0.000\;5x^{3}-0.014\;2x^{2}+0.135\;7x+0.027\;3\text{,}\; R^{2} = 0.980\;7 $$ (9)

    式中:y分别为全长、体长、体高、头长和眼径;x为日龄且x∈[1,25] 。

    尖翅燕鱼仔稚鱼阶段卵黄囊的体积(图3-f)与日龄之间的变化规律符合公式 (10):

    $$ y = 0.001\;5x^{3}-0.015\;6x^{2}+0.023\;7x+0.087\;7\text{,}\; R^{2}=0.968\;6 $$ (10)

    式中:y为卵黄囊体积;x为日龄且x∈[1,5] 。

    尖翅燕鱼仔稚鱼的全长、体长、体高、头长和眼径在发育过程中均表现出异速生长,在7日龄前生长较为缓慢,7日龄后各生长指标均加速生长。卵黄囊的体积随日龄的增加逐渐减小,在5日龄时完全消失。

    本研究观察发现,尖翅燕鱼卵裂方式为盘状分裂,与其他鲈形目基本相同;受精卵为浮性卵,卵壳较坚韧,呈黄色透明球状,为单个油球,无黏性。一般具有油球的受精卵为浮性卵,卵的沉浮性主要取决于油球大小和孵化水体盐度高低。云纹石斑鱼 (Epinehelus moara)×鞍带石斑鱼 (E. lanceolatus)[12]的受精卵在盐度低于25时为沉性卵,盐度30左右为半沉性,盐度35以上为浮性卵。军曹鱼 (Rachycentron canadum)[13]受精卵在盐度26以下为沉性卵,盐度29左右为半沉性,盐度32以上为浮性卵。然而,黄小林等[14]观察到黄斑篮子鱼 (Siganus oramin)的受精卵为沉性黏性卵。表明鱼类受精卵的沉浮性可能与外部环境和物种繁殖行为模式有关。

    尖翅燕鱼受精卵在水温 (26±0.3) ℃、盐度34~36 和pH 7.8±0.5条件下,历时27 h 45 min完成孵化。有研究表明,海水鱼类受精卵孵化速率与卵径呈正相关,卵径越大,孵化时间越久,且初孵仔鱼越大[15]。本研究结果显示,尖翅燕鱼的卵径和油球直径较大,略小于黄条鰤 (Seriolaaureovi ttata)[16],也即卵径和油球直径相近,但尖翅燕鱼受精卵的孵化速率却高于黄条鰤,这与先前的研究相一致。物种间卵径和油球的大小因产卵时间和环境等因素不同而有所差异,且卵子、油球和卵黄囊大小对初孵仔鱼的发育起关键作用[17]。卵黄囊和油球作为内源性营养物质,其体积越大则营养越充足,这对仔鱼早期器官发育、摄食、成活率有重要意义[18]

    鱼类孵化速率与孵化温度密切相关,温度低则孵化速率相对较慢;在最适孵化温度下,水温越高,孵化速率越高。黑棘鲷 (Acanthopagrus schlegelii)[19]在水温23 ℃下的孵化时间为32 h,卵形鲳鲹 (Trachinotus ovatus)[20]在水温26 ℃下的孵化时间为44 h 48 min,金钱鱼 (Scatophagus argus)[21]受精卵在水温24 ℃下经历28.5 h孵化出膜,比尖翅燕鱼略慢。然而,在温度相近的条件下,黄条鰤从受精卵到出孵仔鱼历时73 h 40 min[16],这可能受物种本身发育特点的影响,也可能与栖息环境和繁殖条件有关。有研究表明,孵化水温与孵化速率呈正相关,温度升高可以促进鱼的新陈代谢从而提高胚胎的发育速度,但温度过高会导致畸形率增加[22-23]。因此,温度对尖翅燕鱼孵化的影响还有待进一步研究。

    尖翅燕鱼在孵化出膜前已完成了部分器官的分化,25日龄进入幼鱼期,其仔稚鱼的胚后发育速率相对较快,在形态、生理和功能系统 (感觉、消化和运动) 方面均经历了剧烈的变化。已有研究中,多纹钱蝶鱼 (Selenotoca multifasciata)[24]出膜后33 d进入幼鱼期,相对较慢;鞍带石斑鱼[25] 21日龄开始已具备幼鱼的特征。影响鱼类胚后发育的因素很多,如温度[26]、盐度[27]和pH[28]等环境因素均会影响鱼的呼吸、消化、代谢和免疫系统发育,进而影响胚后发育的时长。

    在影响胚后发育的所有因素中,早期阶段内源性营养单一、消化系统发育不完善,是制约仔鱼生长的根本因素[29],随着外源性营养的增加和器官发育,尖翅燕鱼仔稚鱼在发育后期生长速度明显加快。此外,在孵化后5 d左右,仔鱼的死亡率较高,该阶段仔鱼正处于由内源性营养向外源性营养转变的时期,饵料的适口性与丰富度对仔鱼的发育起决定性作用[30-31]。尖翅燕鱼初孵仔鱼的全长和卵黄囊体积略大于其他鱼类,这些因素均有利于其对内源性营养的吸收,促进早期器官发育。4日龄时仔鱼长出小的牙齿,7日龄时各器官的生长速度加快,眼睛、肠道、鳃盖和鳍条,作为消化、呼吸和运动的主要功能器官变化最明显[32]。肠道弯曲有利于摄食轮虫,促进对外源性营养的吸收,鳍的形成与其四处游动寻找食物和逃避捕食的能力密切相关,鳍条和眼睛的发育可提高鱼的游泳和捕食能力。上述研究表明卵的质量和外源性食物的差异会影响器官发育,导致仔稚鱼生长速率产生差异[33]

    与其他硬骨鱼类一样[16],尖翅燕鱼仔稚鱼全长、体长、体高、头长和眼径均与日龄呈正相关关系。其头部的发育优先于体长和体高,头部为鱼类视觉、呼吸、摄食等重要器官部位,在早期发育阶段尤显重要。眼径大小是衡量鱼类神经元和感觉器官发育的重要指标,直接影响光刺激下幼鱼捕猎的反应能力[23]。尖翅燕鱼在孵化初期头长和眼径发育较缓,5日龄后快速生长,此阶段仔鱼开始具有趋光性且逐渐出现残食和攻击行为,这可能与其生活习性、养殖密度及饵料供应不足有关[34]

    鱼类体长和体高的发育通常与内脏器官发育有关,如消化系统和呼吸系统。尖翅燕鱼体高的正异速发育在7日龄后,此阶段消化系统逐渐完善,各鳍条快速发育,游泳能力和摄食能力逐渐增强。仔鱼从孵化至卵黄囊消失持续5 d,这与营养方式由内源性营养向外源性营养过渡相适应,进入外源性营养期后,鱼类运动器官的发育相一致。

    尖翅燕鱼早期胚胎发育特点及异速生长特性,保证了其呼吸、消化、生长和摄食等功能的发育,以提高其适应外界环境的能力。因此,深入研究尖翅燕鱼早期发育阶段生物学特性对于提高其苗种成活率具有重要意义。

  • 图  1   尖翅燕鱼k-mer分布频数

    Figure  1.   k-mer distribution frequency of P. teira

    图  2   尖翅燕鱼Hi-C互作图

    Figure  2.   Hi-C mutual mapping of P. teira

    图  3   尖翅燕鱼4个数据库注释结果韦恩图

    Figure  3.   Venn diagram of four databases annotated results for P. teira

    图  4   12物种构建的分化时间树

    Figure  4.   Divergent time trees of 12 species

    图  5   各物种基因家族扩张收缩结果

    注:圈内红色代表扩张的基因家族;蓝色代表收缩的基因家族;物种名下方显示具体数值。

    Figure  5.   Results of gene family expansion and contraction in each species

    Note: In the circle, red represents expanding gene families; blue represents contracting gene families,and specific values are displayed below the species name.

    图  6   尖翅燕鱼正选择基因KEGG富集结果

    Figure  6.   KEGG pathway enrichment of positive selection genes identified in P. teira

    图  7   尖翅燕鱼正选择基因GO富集结果

    Figure  7.   GO enrichment of positive selection genes identified in P. teira

    图  8   尖翅燕鱼扩张基因家族KEGG富集结果

    Figure  8.   KEGG pathway enrichment of expand gene family identified in P. teira

    图  9   尖翅燕鱼扩张基因家族GO富集结果

    Figure  9.   GO pathway enrichment of expand gene family identified in P. teira

    表  1   尖翅燕鱼基因组组装和校正后组装结果统计

    Table  1   Statistical analysis of genome assembly and corrected assembly results of P. teira

    类型
    Type
    NextDenovo软件 NextPolish软件
    长度
    Length/bp
    数量
    Count
    长度
    Length/bp
    数量
    Count
    N50 26 172 673 12 26 178 423 12
    N90 8 653 897 29 8 656 320 29
    最小长度
    Min. length
    11 814 11 779
    最大长度
    Max. length
    33 665 020 33 669 695
    平均长度
    Ave. length
    5 207 983 5 208 839
    总长度
    Total length
    697 869 769 134 697 984 514 134
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    表  2   尖翅燕鱼BWA比对结果

    Table  2   Results of BWA comparison of P. teira

    总读长
    Total reads
    匹配读长
    Map reads
    匹配率
    Map rate/%
    双端读长
    Paired reads
    双端比对读长
    Paired map reads
    真正的读长
    Proper paired reads
    正确匹配率
    Properly map rate/%
    758 790 194 755 705 560 99.59 701 824 260 698 739 626 671 793 148 95.72
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    表  3   尖翅燕鱼基因组BUSCO评估

    Table  3   Genome BUSCO evaluation of P. teira

    类型
    Type
    数量
    Number
    百分比
    Percentage/%
    完整的BUSCOs
    Complete BUSCOs
    3 595 98.8
    完整的单拷贝BUSCOs
    Complete and single-copy BUSCOs
    3 571 98.1
    完整的重复序列BUSCOs
    Complete and duplicated BUSCOs
    24 0.7
    碎片BUSCOs
    Fragmented BUSCOs
    9 0.2
    未比对上的BUSCOs
    Missing BUSCOs
    36 1.0
    总的BUSCO
    Total BUSCO
    3 640 100.0
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    表  4   尖翅燕鱼各染色体长度

    Table  4   Length of each chromosome of P. teira

    染色体
    Chromosome
    长度
    Length/bp
    染色体
    Chromosome
    长度
    Length/bp
    HiC_scaffold_1 32 115 465 HiC_scaffold_13 22 937 044
    HiC_scaffold_2 28 296 500 HiC_scaffold_14 29 051 425
    HiC_scaffold_3 30 192 628 HiC_scaffold_15 28 201 383
    HiC_scaffold_4 24 662 710 HiC_scaffold_16 23 075 928
    HiC_scaffold_5 16 755 790 HiC_scaffold_17 25 711 309
    HiC_scaffold_6 29 747 999 HiC_scaffold_18 34 711 268
    HiC_scaffold_7 31 770 170 HiC_scaffold_19 31 217 840
    HiC_scaffold_8 30 909 847 HiC_scaffold_20 34 223 832
    HiC_scaffold_9 27 971 542 HiC_scaffold_21 32 267 482
    HiC_scaffold_10 28 320 680 HiC_scaffold_22 30 609 981
    HiC_scaffold_11 34 468 000 HiC_scaffold_23 27 290 755
    HiC_scaffold_12 26 316 500 HiC_scaffold_24 32 023 099
    合计 Total 692 849 177
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    表  5   尖翅燕鱼重复序列注释结果

    Table  5   Results of repeated sequence annotation of P. teira

    元件类型
    Elements type
    元件数量
    Number of
    elements
    长度
    Length/bp
    百分比
    Percentage/%
    逆转录因子
    Retroelements
    137 738 39 456 150 5.65
    DNA转座子
    DNA transposons
    266 011 55 441 011 7.94
    环状
    DNA Rolling-circles
    2 389 682 132 0.10
    无分类
    Unclassified
    366 703 66 929 139 9.59
    总夹杂的重复序列
    Total interspersed
    repeats
    161 826 300 23.18
    小RNA
    Small RNA
    700 80 729 0.01
    卫星DNA
    Satellites DNA
    660 189 494 0.03
    简单的重复序列
    Simple repeats
    317 455 12 696 083 1.82
    低复杂性
    Low complexity
    42 640 2 317 723 0.33
    总的重复
    Total repeats
    177 792 461 25.47
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    表  6   尖翅燕鱼结构注释结果BUSCO评估

    Table  6   BUSCO evaluation of structural annotation results of P. teira

    类型
    Type
    数量
    Number
    百分比
    Percentage/%
    完整的BUSCOs
    Complete BUSCOs
    3 21388.3
    完整的单拷贝BUSCOs
    Complete and single-copy BUSCOs
    3 17687.3
    完整的重复序列BUSCOs
    Complete and duplicated BUSCOs
    371.0
    碎片BUSCOs
    Fragmented BUSCOs
    1554.3
    未比对上的BUSCOs
    Missing BUSCOs
    2727.4
    总的BUSCO
    Total BUSCO
    3 640100.0
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    表  7   尖翅燕鱼功能注释结果

    Table  7   Functional annotation results of P. teira

    数据库
    Database
    数量
    Number
    百分比
    Percentage/%
    NR 21 016 91.97
    SwissProt 18 945 82.91
    KEGG 17 511 76.63
    COG 5 787 25.32
    Trembl 20 996 91.88
    功能注释基因
    Functional annotation
    21 104 92.35
    总计Total 22 851 100.00
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    表  8   12个物种基因家族聚类结果

    Table  8   Results of gene family clustering in 12 species

    物种
    Species
    总的
    Total
    单拷贝
    Single
    特异性
    Specific
    未聚类
    Unclustered
    眼斑双锯鱼A. ocellaris 23 035 4 787 226 185
    泰国斗鱼B. splendens 22 791 4 787 245 227
    大白鲨C. carcharias 19 440 4 787 1 252 1 273
    波纹唇鱼C .undulatus 23 316 4 787 381 184
    斑马鱼D. rerio 32 717 4 787 3 503 1 659
    云纹石斑鱼E .moara 23 735 4 787 112 336
    食蚊鱼G. affinis 23 135 4 787 98 166
    青鳉O. latipes 22 071 4 787 460 241
    尖翅燕鱼P .teria 22 851 4 787 689 2 727
    深裂眶锯雀鲷S. partitus 22 589 4 787 70 363
    红箭鱼X. helleri 23 921 4 787 98 138
    花斑剑尾鱼X. maculatus 23 238 4 787 34 126
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出版历程
  • 收稿日期:  2024-05-22
  • 修回日期:  2024-05-27
  • 录用日期:  2024-10-22
  • 网络出版日期:  2024-10-28
  • 刊出日期:  2024-12-04

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