A morphological study on ten parrotfish species from Xisha Islands, China
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摘要:
为探究鹦嘴鱼鱼体形态的主要种间差异及其在物种鉴别中的重要作用，于2019—2022年在西沙群岛海域采集到10种鹦嘴鱼，选取24个形态学性状对其进行测量，采用多元分析方法对鹦嘴鱼物种进行形态差异判别分析。单因素方差分析结果表明，鹦嘴鱼种间所有形态学指标均存在显著性差异 (P<0.05)；主成分分析提取了7个特征值大于1的形态学指标，累积方差贡献率为66.86%，各物种间的形态差异主要表现在反映食性和游泳能力的特征上；采用判别分析方法对所有鹦嘴鱼样本进行判别，综合判别率为81.1%；10种鹦嘴鱼的形态学聚类结果与鱼类分类结果一致，与已有研究的进化树结果差异显著，说明鹦嘴鱼的表型特征除了受遗传因素控制外，也会受环境因素影响。
Abstract:In order to investigate the main differences in the fish body morphology of parrotfish among their species and their important role in species identification, we had collected ten parrotfish species in the Xisha Islands waters from 2019—2022, and selected 24 morphological traits for measurements. Then we used multivariate analyses to discriminate the morphological differences among those species. One-way ANOVA results show significant differences among parrotfish species for all morphological indicators (P<0.05). Seven morphological indicators with eigenvalues greater than 1 had been extracted. The cumulative variance contribution was 66.86%, and the morphological differences among species mainly lay in the characteristics reflecting feeding and swimming abilities. Discriminant analysis was used to discriminate those samples, and the combined discrimination rate was 81.1%. The morphological clustering results of the ten parrotfish species were consistent with those of fish classification but differred significantly from those of evolutionary tree in previous study, which indicates that the phenotypic characteristics of parrotfish can be influenced by environmental factors in addition to genetic control.
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Keywords:
- Parrotfish /
- Coral reef fish /
- Fish morphology /
- Xisha Islands
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肠道细菌在鱼类生长发育 (包括免疫反应、消化代谢等) 过程中发挥着重要作用[1-2]。鱼类肠道细菌主要来自于周围的水环境及其进食[3]。随着鱼类的生长发育及其周围水环境的变化，其肠道菌群也不断变化[4-5]。鱼类物种[6]、食性[7]和生活水体环境[8]均可影响其肠道细菌的组成。有研究表明季节变化是影响鱼类肠道菌群结构的关键因素，对湖红点鲑 (Salvelinus namaycush) 肠道细菌的研究显示，季节变化解释了1/3的肠道细菌差异，致病性假单胞菌 (Pseudomonas) 在冬季最为丰富[9]。有研究发现，夏季和冬季的鱼类肠道菌群组成存在差异：冬季以革兰氏阳性发酵菌 (如乳酸菌) 为主，夏季以革兰氏阴性弧菌科细菌为主，表明季节因素对鱼类肠道菌群的组成有一定影响[10]。季节变化也会影响鱼类周围的水体环境，使水体物理、化学因子和细菌组成等发生变化。太湖水体中菌群结构存在显著的季节性变化，主要与水体的温度、总氮等因素有关[11]。Ward等[12]对温带沿海区域的研究表明，海水细菌群落在夏季和冬季形成了明显不同的特征，且年际间的季节变化相同。
珠江口是我国三大河口之一，生物饵料丰富，是许多经济鱼、虾、蟹和珍稀水生动物的产卵场、索饵场及洄游通道，珠江口内的万山渔场是我国六大渔场之一[13-14]。笔者团队前期分析了珠江口4种优势种鱼类—凤鲚 (Coilia mystus)、棘头梅童鱼 (Collichthys lucidus)、鳓 (Ilisha elongata) 和短吻鲾 (Leiognathus brevirostris) 的肠道细菌组成，发现不同鱼类物种中的肠道菌群存在差异，并且通过共现网络分析鱼类及其生活水环境的菌群关系发现，鱼类肠道与水体的菌群网络关系也存在物种差异[15]。然而，季节变化下鱼类肠道细菌与周围水环境细菌的关系尚缺乏研究。
棘头梅童鱼属鲈形目、石首鱼科，是一种底栖性的小型低级肉食性鱼类，体长一般为9~14 cm，主要以虾类等小型甲壳类动物为食，是珠江口常见的优势种和经济鱼类物种[16-18]。2017—2020年春季和秋季的底拖网调查发现，棘头梅童鱼在珠江口的种群整体生长发育良好，但其栖息地较1988年有所退化并处于过度捕捞状态[19]。本研究采用16S rRNA基因的高通量测序方法，比较分析了棘头梅童鱼肠道细菌群落结构的季节差异，以及季节变化对鱼类肠道细菌与水体细菌关系的影响，为揭示棘头梅童鱼的生物生态学特征提供基础资料。
1. 材料与方法
1.1 样品采集
2019年12月 (冬季) 、2020年8月 (夏季) 、2021年4月 (春季) 和2021年10月 (秋季) 4个季节均在珠江口内伶仃洋站点 (113°44.767'E, 22°24.022'N) 开展渔业资源调查，捕获棘头梅童鱼样品。在各个季节选取规格相近、体长约12 cm的棘头梅童鱼，每个季节9条。用75% (φ) 乙醇对鱼体进行消毒，用无菌剪刀从肛门沿腹部进行解剖，从靠近尾部与肛门部将肠剪断，将肠道内容物用无菌镊子挤出，主要分析肠道中的过路菌群。每3条棘头梅童鱼的肠道内容物混合后放入2 mL无菌离心管中，形成1个样本，每个季节获得3个样本。所有采集到的样品立即放入液氮中快速冷冻，直到实验室中进行DNA提取。与此同时，在相同地点采集表层和底层海水各5 L，考虑到采样站点的水深较浅 (仅6.8 m) ，因此将表、底层水样混合均匀后置于无菌采水袋中，然后立即用0.2 μm孔径的Millipore滤膜过滤，每张滤膜过滤1 L混合海水，每个季节收集3份滤膜，放入无菌离心管并置入液氮中保存，与肠道样品一同带回实验室。样品采集时间春季、夏季、秋季和冬季分别用Spr、Sum、Fal和Win表示，CL和W分别代表棘头梅童鱼和水样，数字代表样品标号。
1.2 DNA提取与高通量测序分析
利用QIAmp© Fast DNA stool mini kit试剂盒 (QIAGEN，美国) 提取鱼类肠道细菌总DNA，使用E.Z.N.A® Water DNA Kit试剂盒 (Omega，美国) 从海水滤膜中提取总DNA。然后，使用提取的肠道细菌总DNA和水样总DNA作为模板，通过带有Barcode的特异性引物341F (5'-CCTACGGGNGGCWGCAG-3') 和806R (5'-GGACTACHVGGGTATCTAAT-3') 对细菌16S rRNA基因的V3—V4区域进行PCR扩增。扩增后的PCR产物通过AMPure XP Beads进行纯化，并经过建库检测，将符合条件的样本文库送至Illumina HiSeq 2500平台进行高通量测序，测序服务由广州基迪奥生物科技有限公司提供。测序后的4个季节的棘头梅童鱼肠道细菌和水体细菌序列分别提交至NCBI的Sequence Read Archive (SRA) 数据库，其中鱼类肠道细菌序列号为SAMN39512587—SAMN39512598和SAMN35618142—SAMN35618150，水体细菌序列号为SRR27665057—SRR27665049和SRR12277938—SRR12277940。
1.3 数据分析
通过使用FASTP和FLASH工具对测序数据进行质量控制和序列拼接，进而通过UCHIME算法去除嵌合体，并使用Uparse软件进行OTUs聚类分析及物种注释，最后利用QIIME软件计算α多样性指标。根据样品中的OTUs的Bray-Curtis距离，进行主坐标分析 (Principal coordinate analysis, PCoA) 探讨不同季节棘头梅童鱼肠道及其所在水域的细菌组成变化。同时，通过相似性分析 (Analysis of similarities, ANOSIM) 比较了基于细菌Bray-Curtis距离的水体与鱼类肠道细菌组成的显著性差异。根据测序得到每个季节棘头梅童鱼肠道样品中OTUs个数的平均值，<1的值不纳入统计分析，采用Upset图分析肠道样品间的OTUs组成交互关系。
分析水环境中相对丰度大于1%的细菌优势属对棘头梅童鱼肠道菌群结构的影响，通过R4.3.1软件中vegdist函数将鱼类肠道细菌物种矩阵和水环境菌群结构数据矩阵转换为距离矩阵，随后使用Mantel函数对这两类矩阵进行Spearman相关性分析获得相关系数r值和p值，最后通过vegan和ggcor程序包完成Mantel检验，并进行可视化绘图。通过共现网络图分析鱼类肠道和水体环境中细菌优势属的关系，为了降低细菌网络关系的复杂性，在分析过程中保留了样品中相对丰度高于0.01%，且在2个及以上样本中出现的细菌优势属，然后在R 4.3.1软件中用cor函数计算Pearson相关系数，保留了相关系数r>0.7、p<0.05的数据，最后将这些数据导入Cytoscape软件中绘制网络图。
2. 结果
2.1 肠道和水体中的细菌组成
使用Illumina HiSeq平台对16S rRNA基因进行高通量测序，从肠道样品和水样中共获取3 408 215条原始序列。经过一系列的质量控制和过滤步骤后，保留2 992 669条有效序列 (Effective tags) ，这些有效序列占总原始序列的87.81%，经分类鉴定分析发现共有6 433个OTUs。
在门分类水平上，春季和夏季鱼类肠道细菌组成相似，均以变形菌门为优势类群，其相对丰度均高于90%，其次为拟杆菌门和厚壁菌门；秋季，鱼类肠道细菌以变形菌门 (98.97%) 占绝对优势，其余门类细菌的相对丰度均较低 (<0.1%)；冬季，变形菌门是最主要的细菌门类，相对丰度为44.90%，其次是拟杆菌门 (13.02%) 和蓝细菌门 (12.39%)，其余门类细菌相对丰度均低于10%。水环境菌群的季节变化与鱼类肠道细菌变化相似：春、夏两季水体菌群组成相似，均以拟杆菌门占据优势；秋季以变形菌门 (74.34%) 占绝对优势，冬季相对丰度最高的是放线菌门 (37.24%) 和变形菌门 (34.93%) (图1)。
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图 1 门分类水平下棘头梅童鱼肠道和水环境中优势细菌的相对丰度注：春季、夏季、秋季、冬季分别用Spr、Sum、Fal、Win表示；CL和W分别代表棘头梅童鱼和水样；数字代表样品标号。Figure 1. Relative abundance of dominant bacteria in intestine of C. lucidus and water environment on phyla levelNote: Spring, summer, fall and winter are denoted by Spr, Sum, Fal, and Win, respectively; CL and W represent C. lucidus and water samples, respectively; and the numbers represent sample labels.在属的分类水平上，春季和夏季的鱼类肠道中主要的细菌为嗜冷杆菌 (Psychrobacter)，其相对丰度分别为88.34%和84.96%。秋季鱼类肠道中的优势菌属为发光杆菌 (Photobacterium, 89.74%)。然而，嗜冷杆菌和发光杆菌在冬季棘头梅童鱼肠道中极少发现，其相对丰度均低于0.1%。冬季鱼类肠道中相对丰度较高的属为假单胞菌 (Pseudomonas, 6.72%)、Sva0996 marine group (5.12%)、弧菌 (Vibrio, 4.90%) 和甲基杆菌 (Methylobacterium, 4.65%)，其相对丰度均显著高于其余3个季节 (p<0.01)。
春季和夏季水环境中的细菌优势属为嗜冷杆菌和黄杆菌 (Tenacibaculum)；秋季水环境中相对丰度最高的属为嗜冷杆菌，其次为交替单胞菌 (Alteromonas)、Salinimonas和假交替单胞菌(Pseudoalteromonas)，而黄杆菌相对丰度较低；冬季水环境细菌组成与其余3个季节差异显著 (p<0.05)，Candidatus_Actinomarina占据绝对优势。春、夏和秋3个季节中水环境的细菌优势属在冬季相对丰度均较低 (图2)。4个季节中棘头梅童鱼肠道样品中共有细菌属94个，春、夏和秋季特有的细菌属分别为15、23和11个，而冬季特有的属为134个，远高于其他3个季节 (图3)。
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图 2 属水平下棘头梅童鱼肠道和水环境中优势菌群结构注：春季、夏季、秋季、冬季分别用Spr、Sum、Fal、Win表示；CL和W分别代表棘头梅童鱼和水样；数字代表样品标号。Figure 2. Composition of dominant bacterial genus in intestines of C. lucidus and water environment on genera levelNote: Spring, summer, fall and winter are denoted by Spr, Sum, Fal and Win, respectively; CL and W represent C. lucidus and water samples, respectively; and the numbers represent sample labels.![]()
图 3 不同季节棘头梅童鱼肠道中菌属数量 (a) 和肠道特有及共有的属数量 (b)注：春季、夏季、秋季、冬季分别用Spr、Sum、Fal、Win表示；CL代表棘头梅童鱼。Figure 3. Number of bacterial genera in intestines of C. lucidus in different seasons (a) and number of unique and common genera in intestines in different seasons (b)Note: Spring, summer, fall and winter are denoted by Spr, Sum, Fal, and Win, respectively; CL represent C. lucidus.2.2 不同季节鱼类肠道和水环境中细菌多样性的变化
在4个季节中，冬季鱼类肠道菌群的Shannon指数 (4.88±0.18)、Simpson指数 (0.97±0.01) 和Pielou均匀度指数 (0.7±0.02) 均最高，而春、夏和秋季鱼类肠道菌群的多样性指数相对较低。水体菌群的多样性指数变化与鱼类肠道菌群变化相类似。在4个季节中，冬季水体中菌群多样性指数均最高，而春、夏和秋季水体菌群多样性指数差别较小(图4)。
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图 4 棘头梅童鱼肠道和水体中的细菌群落多样性指数的季节变化注：春季、夏季、秋季、冬季分别用Spr、Sum、Fal、Win表示；CL和 W分别代表棘头梅童鱼和水样；不同字母表示存在显著性差异 (p<0.05)。Figure 4. Seasonal variation of bacterial diversity in intestines of C. lucidus and water environmentNote: Spring, summer, fall and winter are denoted by Spr, Sum, Fal and Win, respectively; CL and W represent C. lucidus and water samples, respectively; Different letters represent significant differences (p<0.05).PCoA分析发现，春、夏季的棘头梅童鱼肠道样品细菌组成差异较小，基本重合在一起，但是这2个季节的肠道菌群组成与秋、冬季之间存在差异。不同季节水样细菌群落组成与肠道菌群的季节变化规律类似，说明春季与夏季的细菌组成结构相似，同时肠道样品和水样中春、夏季和秋、冬季之间的差异相对较大 (图5)。ANOSIM分析发现，春季和夏季肠道中细菌组成无显著性差异 (p=0.154)，而其余季节间肠道菌群组成均存在显著性差异 (p<0.05)；与此同时，相同季节中的棘头梅童鱼肠道和水环境之间的细菌组成差异显著 (p<0.05，表1)。
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图 5 基于Bray-Curtis距离的水体和肠道细菌群落的主坐标分析注：春季、夏季、秋季、冬季分别用Spr、Sum、Fal、Win表示；CL和W分别代表棘头梅童鱼和水样；* 表示存在显著性差异 (p<0.05)。Figure 5. Principal coordinate analysis (PCoA) of bacterial composition in intestines of C. lucidus and water environment based on Bray-Curtis distanceNote: Spring, summer, fall and winter are denoted by Spr, Sum, Fal, and Win, respectively; CL and W represent C. lucidus and water samples, respectively; * represents significant differences (p<0.05).表 1 不同季节棘头梅童鱼肠道与水体中的细菌组成差异分析Table 1. Difference of bacterial composition between intestines of C. lucidus and water environment in different seasons分组Group r2 p Spr_CL-vs-Sum_CL 0.939 0.154 Spr_CL-vs-Fal_CL 0.814 0.030* Spr_CL-vs-Win_CL 0.871 0.025* Sum_CL-vs-Fal_CL 0.766 0.032* Sum_CL-vs-Win_CL 0.818 0.041* Fal_CL-vs-Win_CL 0.923 0.028* Spr_CL-vs-Spr_W 0.854 0.018* Sum_CL-vs-Sum_W 0.929 0.022* Fal_CL-vs-Fal_W 0.740 0.025* Win_CL-vs-Win_W 0.029* 注：春季、夏季、秋季、冬季分别用Spr、Sum、Fal、Win表示；CL和W分别代表棘头梅童鱼和水样；* 表示存在显著性差异 (p<0.05)。 Note: Spring, summer, fall and winter are denoted by Spr, Sum, Fal, and Win, respectively; CL and W represent C. lucidus and water samples, respectively; * represents significant differences (p<0.05). 2.3 水环境细菌优势种和肠道菌群的相互关系
利用Mantel 检验分析了4个季节中珠江口水体细菌 (平均相对丰度大于1%的属) 与棘头梅童鱼肠道细菌群落组成的相关性 (图6)。水环境中黄杆菌、嗜冷杆菌、Candidatus_Actinomarina、Salinimonas和OM60NOR5_clade 5个菌属与棘头梅童鱼肠道细菌组成之间存在显著相关性，是与棘头梅童鱼肠道菌群相互关系最高的细菌 (r>0.4, p<0.01)。在水环境中的其他优势属，如Salinimicrobium、革兰菌 (Gramella)、栖砂杆菌 (Arenibacter)、比齐奥氏菌 (Bizionia) 和赤杆菌 (Erythrobacter) 等与棘头梅童鱼肠道菌群之间的相关性较低 (r<0.2, p>0.05)。
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图 6 水环境优势种对棘头梅童鱼肠道细菌组成的影响Figure 6. Effects of dominant bacterial genus in water environment on intestinal bacteria of C. lucidus春、夏、秋、冬4个季节中珠江口棘头梅童鱼肠道菌群和水环境菌群之间的网络图中，4个季节鱼类肠道和水体中共有属分别为38、54、50和27个，分别占相应季节总节点数量的47.72%、63.53%、58.14%和19.15%，冬季鱼类肠道和水环境的共有菌群比例最低，而夏季最高 (图7)。
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图 7 不同季节棘头梅童鱼肠道和水环境特有和共有菌群网络分析Figure 7. Network of unique and shared bacterial composition in intestines of C. lucidus and water environments in different seasons3. 讨论
3.1 棘头梅童鱼肠道菌群多样性和优势属的季节性差异
细菌α多样性指数、PCoA分析和ANOSIM分析均表明不同季节棘头梅童鱼肠道菌群结构存在差异。α多样性指数越高，意味着肠道内的细菌种类越丰富，每种细菌的数量分布也相对均衡，说明肠道菌群抗干扰能力更强，有利于宿主适应外界环境[20]。以往研究也表明鱼类肠道菌群结构存在季节性差异，这可能与鱼类因季节变化而调整其活动模式、生理需求、摄食行为和生态习性有关[21-22]。珠江口棘头梅童鱼在春季和夏季产卵繁殖[19]，饱食率低于其他季节[23]，这可能是导致其春、夏季肠道菌群多样性低的原因。有研究表明，夏季黑鳊 (Megalobrama terminalis) 通过调节肠道微生物组成和降解酶的活动，为产卵和迁移提供能量，该时期肠道菌群多样性显著降低，这被认为是一种关键的生理策略[24]。秋季棘头梅童鱼肠道菌群多样性低，可能与其生长发育有关。秋季是珠江口棘头梅童鱼补充群体的育肥期，生物量明显增加[25]。以往研究表明，棘头梅童鱼在9—10月生长迅速，入冬后生长速率变缓[26]。鱼类不同的发育阶段也是影响肠道菌群结构的重要因素[27]。对草食性的草鱼 (Ctenopharyngodon idellus)、肉食性的鳜 (Siniperca chuatsi) 和南方鲇 (Silurus meridionalis) 3种鱼类，从孵化后到成年阶段的肠道微生物群落的变化研究发现，在鱼类快速发育时期，肠道菌群结构开始显著变化，肠道菌群多样性显著下降[28]。同样，对斑马鱼 (Danio rerio) 的研究也发现，快速发育时期其肠道菌群多样性最低[29]。湖红点鲑的肠道菌群多样性在秋季同样最低[9]，与此同时生长速率较高[30]。不同季节鱼类的生长速率存在显著性差异[31]，这可能是秋季棘头梅童鱼肠道菌群多样性最低的原因之一。冬季棘头梅童鱼肠道菌群多样性显著高于其他季节，可能与其摄食强度高有关。已有研究表明，虽然冬季棘头梅童鱼生长缓慢[26]，但摄食等级和饱食率均高于其他季节[23,32]。珠江口棘头梅童鱼在春、夏季产卵，在冬季表现出较高的摄食强度，可能与其储备能量，为来年春季的洄游繁殖提供必要的能量有关[33-34]。摄食强度会影响宿主的营养状态和代谢活动，从而影响肠道微生物群落的组成，例如可促进某些有益微生物的生长[35]。研究发现，摄食后双棘双锯鱼 (Premnas biaculeatus) 的肠道菌群多样性会显著增加[36]。
以往的研究也表明，季节变化是影响鱼类肠道中细菌优势属发生变化的重要因素。不同季节奥尼罗非鱼 (Oreochromis niloticus×O. aureus) 肠道内的细菌总数和优势细菌属均有所不同，春季和夏季肠道中优势属均为气单胞菌 (Aeromonas)，秋季为发光杆菌，而冬季为假单胞菌[37]。不同季节湖红点鲑的肠道细菌优势属也发生变化，春季为为寡单胞菌 (Stenotrophomonas)，夏季为溶酪大球菌 (Macrococcus)，秋季为梭菌科 (Clostridiaceae)，而冬季为假单胞菌[9]。在本研究中，春季和夏季中棘头梅童鱼肠道细菌以嗜冷杆菌占绝对优势，秋季发光杆菌相对丰度最高，而冬季假单胞菌、弧菌、Sva0996_marine_group、甲基杆菌、芽孢杆菌 (Bacillus) 和Candidatus_Actinomarina相对丰度高于其他3个季节。研究发现嗜冷杆菌在促进鱼类生长、显著降低饵料系数、提高对食物的利用率等方面发挥重要作用[38]。在大西洋鲑 (Salmo salar) 的肠道菌群研究中，发光杆菌丰度同样在秋季最高[21]。有研究也发现发光杆菌是棘头梅童鱼肠道中常见的优势属[39]。假单胞菌作为肠道益生菌可改善水产动物的营养消化、生长以及提升动物的抗逆能力[40]。草鱼和鲫 (Carassius auratus) 肠道内的假单胞菌可分泌胞外消化酶，如蛋白酶、脂肪酶、淀粉酶和纤维素酶，促进了鱼类对饵料的消化吸收[41]。军曹鱼 (Rachycentron canadum) 体内也分离出具有较强的产蛋白酶能力的假单胞菌[42]。Sva0996_marine_group这种放线菌与宿主利用溶解性蛋白的能力有关[43]。甲基杆菌可以降解碳水化合物和短链脂肪酸[44]。芽胞杆菌具有抑制宿主的致病菌、加速生长和增强免疫力等作用，它们还产生各种细胞外酶，如淀粉酶、蛋白酶、脂肪酶，进一步帮助消化[45]。
3.2 季节变化对棘头梅童鱼肠道细菌和水体细菌关系的影响
本研究发现4个季节中冬季水体细菌的α多样性最高。以往研究表明，北半球的海水细菌多样性峰值出现在12月，南半球则出现在6月，全球海水细菌群落多样性均在冬季最高[46]，并在夏季和冬季之间形成了明显的不同特征，这种年际变化每年都在重复[12]，本研究结果与之一致。鱼类肠道菌群受水体细菌的影响，同时肠道环境能够塑造独特的细菌群落，从而形成一个复杂的微生物群落[47-48]。以往的研究表明肠道细菌与环境菌群结构之间存在相互联系，季节变化下的水环境细菌组成差异可能影响鱼类肠道菌群结构变化[49]。从Mantel t检验分析中发现水环境中的黄杆菌、嗜冷杆菌、Candidatus_Actinomarina、Salinimonas和OM60NOR5_clade 5个菌属对棘头梅童鱼肠道细菌组成影响最大。由共现网络图可以看出，春、夏季肠道和水体细菌共有的数量和比例较高，反映出更活跃的关系。春、夏季棘头梅童鱼肠道菌群更易受到水体菌群的影响，同时也是鱼类水体病原菌感染的高发期。春、夏季水体中高丰度的黄杆菌是一种致病菌，会导致海洋生物感染“烂皮病”，而且研究表明鱼类的“烂皮病”主要在春、夏季爆发[50]。在水温较高的季节，鱼体内菌群失调更频繁，鱼类感染疾病的风险增加，水体中的细菌更容易影响鱼类[51]。对凡纳滨对虾 (Litopenaeus vannamei) 养殖水环境和肠道细菌的研究也发现，季节变化会导致水环境中的细菌变化，夏季水体中病原体的生长更快，如念珠菌 (Candida) 等，会直接改变虾类肠道菌群的组成；当病原体数量增加时，Didymella、线黑粉菌 (Filobasidium) 等有益菌可能会被抑制，导致肠道环境更有利于病原体生存，从而增加了虾类疾病发生的风险、干扰了肠道菌群的稳定性[52]。已有研究表明，在繁殖期前后，鱼类脾脏的相对大小和头肾粒细胞的迁移活动均有所下降，可能会使鱼类对病原体的抵抗力下降，从而增加病原体感染的风险[53]。此外，研究发现在鲫生殖期间无法产生针对新抗原的抗体反应，繁殖所需能量的增加可能降低鱼类的免疫功能[54]。斑马鱼在繁殖期间，更容易摄入水体中的一些致病菌，如埃希氏菌 (Escherichia) 和拟杆菌 (Bacteroides) 等[55]。上述研究表明，春、夏季时棘头梅童鱼免疫力降低，同时水体中病原体的生长更快，可能是棘头梅童鱼肠道细菌群落组成在春、夏季更容易受到周围水体细菌群落影响的原因。秋季棘头梅童鱼肠道中相对丰度最高的属为发光杆菌。研究发现发光杆菌病是欧洲鲈 (Dicentrarchus labrax) 最严重的细菌性疾病之一，通常由水体中的发光杆菌感染鱼类[56]。冬季棘头梅童鱼摄食强度高，肠道菌群比较稳定。以往研究表明，摄食强度对鱼类的健康、抵抗力至关重要，低摄食率会导致鱼类免疫功能受损更容易感染疾病[57]。因此冬季棘头梅童鱼肠道菌群不易受水体细菌组成的影响。
4. 结论
通过16S rRNA基因高通量测序技术分析了珠江口梅童鱼肠道和水体环境中细菌组成的季节变化。棘头梅童鱼肠道菌群的多样性和肠道优势菌属均存在季节变化，冬季肠道菌群多样性最高。季节变化对珠江口棘头梅童鱼肠道菌群结构和水环境细菌组成均能产生影响，水环境中的黄杆菌、嗜冷杆菌、Candidatus_Actinomarina、Salinimonas 和OM60NOR5_clade 5个菌属对棘头梅童鱼肠道细菌组成的影响最大。未来将开展鱼类体表细菌和鱼鳃细菌等与水体细菌关系的研究，同时加强细菌功能方面的探讨。
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图 2 10种鹦嘴鱼形态学指标的主成分分析图
Figure 2. Principal component dispersion map of morphological indicators of 10 parrotfish species
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图 3 鹦嘴鱼10个物种的形态学判别结果散点图
Figure 3. Scatterplot of morphological discrimination results of 10 parrotfish species
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图 4 基于形态学的鹦嘴鱼物种聚类分析图
Figure 4. Cluster analysis of four genera of parrotfish based on morphology
表 1 鹦嘴鱼样本的基本信息
Table 1 Basic information of parrotfish used in this study
属
Genus物种
Species体长范围
Body length range/mm样本量
Number of samples/尾绚鹦嘴鱼属 Calotomus 星眼绚鹦嘴鱼 C. carolinus 152.29~240.65 43 绿鹦嘴鱼属 Chlorurus 灰鹦嘴鱼 C. sordidus 133.96~252.08 217 马鹦嘴鱼属 Hipposcarus 长头马鹦嘴鱼 H. longiceps 163.23~408.98 163 鹦嘴鱼属 Scarus 黑斑鹦嘴鱼 S. globiceps 118.15~203.55 129 黑鹦嘴鱼 S. niger 168.00~265.00 16 黄鞍鹦嘴鱼 S. oviceps 127.21~285.52 191 截尾鹦嘴鱼 S. rivulatus 145.04~250.00 34 绿唇鹦嘴鱼 S. forsteni 160.00~273.75 118 许氏鹦嘴鱼 S. schlegeli 157.00~270.55 68 棕吻鹦嘴鱼 S. psittacus 121.47~257.26 92 
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表 2 鹦嘴鱼的24个形态学性状
Table 2 24 morphological traits of parrotfish
测量性状
Measured trait英文缩写
Abbreviation测量标准
Measurement standard全长 Total length TL 吻前端至尾鳍末端水平直线长度 体长 Body length BL 吻前端至尾鳍基部的水平直线长度 体高 Body height BH 鱼体最高处的垂直直线长度 体宽 Body width BW 鱼体身体最宽距离 尾柄长 Caudal peduncle length CPL 臀鳍基部末端到尾鳍基部的水平直线长度 尾柄高 Caudal peduncle height CPH 尾柄最低处的垂直直线长度 尾鳍长 Length of caudal fin CFL 尾鳍基部到尾鳍末端的水平直线长度 尾鳍高 Height of caudal fin CFH 尾鳍上下缘间最大直线距离 胸鳍长 Length of pectoral fin PFL 胸鳍前缘的长度 胸鳍基长 Length of pectoral fin base PFBL 胸鳍起点至胸鳍基部末端的距离 过胸鳍体高 Body height over pectoral fin PFBH 胸鳍起点至垂直上方背部的距离 腹鳍长 Length of pelvic fin PEFL 腹鳍前缘的长度 臀鳍长 Length of anal fin AFL 臀鳍前缘的长度 背鳍长 Length of dorsal fin DFL 背鳍前缘的长度 头长 Head length HL 吻前端至鳃盖骨后缘的水平直线长度 头高 Head height HH 头的最高点至头的腹面的垂直高度 头宽 Head width HW 头部左右两侧最大距离 吻长 Snout length SL 吻端至眼眶前缘的水平直线距离 眼径 Eye diameter ED 眼眶前缘至眼眶后缘的水平直线距离 眼高 Eye height EH 眼眶上缘至眼眶下缘的垂直直线距离 过眼头高 Head height over eye EHH 眼眶上缘至垂直上方背部的直线长度 口高 Mouth height MH 口张开至最大时的两吻端之间的距离 口宽 Mouth width MW 两侧口角之间的距离 口深 Mouth depth MD 吻端至口角的长度
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表 3 10种鹦嘴鱼的形态学指标
Table 3 Morphological indicators of 10 parrotfish species
指标
Indicator星眼绚鹦嘴鱼
C. carolinus灰鹦嘴鱼
C. sordidus长头马鹦嘴鱼
H. longiceps黑斑鹦嘴鱼
S. globiceps黑鹦嘴鱼
S. niger黄鞍鹦嘴鱼
S. oviceps截尾鹦嘴鱼
S. rivulatus绿唇鹦嘴鱼
S. forsteni许氏鹦嘴鱼
S. schlegeli棕吻鹦嘴鱼
S. psittacusTL/BL 1.236±0.028bc 1.198±0.020e 1.216±0.017d 1.234±0.027c 1.218±0.048d 1.243±0.036b 1.228±0.020c 1.256±0.036a 1.198±0.029e 1.259±0.029a BH/BL 0.381±0.022a 0.350±0.027cd 0.352±0.024cd 0.358±0.026bc 0.364±0.024b 0.350±0.023cd 0.363±0.029b 0.347±0.025d 0.348±0.023cd 0.355±0.026bcd BW/BL 0.179±0.024bc 0.181±0.020bc 0.172±0.020d 0.176±0.025bcd 0.171±0.023d 0.174±0.018cd 0.190±0.018a 0.184±0.021ab 0.163±0.022e 0.176±0.028cd CPL/BL 0.165±0.025a 0.142±0.023e 0.155±0.021bcd 0.148±0.025de 0.141±0.016e 0.161±0.021abc 0.142±0.028e 0.161±0.017ab 0.153±0.027cd 0.156±0.025bcd CPH/BL 0.131±0.009d 0.136±0.008bc 0.108±0.008e 0.143±0.009a 0.145±0.008a 0.143±0.008a 0.138±0.007b 0.132±0.008d 0.138±0.009b 0.135±0.009c CFL/BL 0.236±0.028bc 0.198±0.020e 0.216±0.017d 0.234±0.027c 0.218±0.048d 0.243±0.036b 0.228±0.020c 0.256±0.036a 0.198±0.029e 0.259±0.029a CFH/BL 0.155±0.019cd 0.155±0.024cd 0.135±0.013e 0.161±0.017bc 0.169±0.016ab 0.178±0.049a 0.155±0.013cd 0.150±0.020d 0.160±0.021c 0.156±0.016cd PFL/BL 0.232±0.022d 0.254±0.018a 0.237±0.020cd 0.256±0.026a 0.233±0.039d 0.243±0.020bc 0.255±0.023a 0.234±0.016d 0.245±0.023b 0.255±0.021a PFBL/BL 0.068±0.007c 0.072±0.010a 0.062±0.008d 0.070±0.009ab 0.069±0.007c 0.068±0.010c 0.071±0.011ab 0.061±0.009d 0.063±0.009d 0.070±0.012ab PFBH/BL 0.216±0.020a 0.201±0.017c 0.188±0.017e 0.209±0.018b 0.208±0.015b 0.195±0.014d 0.202±0.017c 0.182±0.019f 0.190±0.018de 0.193±0.020de PEFL/BL 0.188±0.015c 0.190±0.016c 0.217±0.017a 0.182±0.017d 0.200±0.021b 0.171±0.022e 0.191±0.022c 0.201±0.016b 0.206±0.022b 0.222±0.020a AFL/BL 0.104±0.012cde 0.106±0.012c 0.087±0.009g 0.113±0.018b 0.131±0.021a 0.104±0.017cd 0.102±0.016cdef 0.099±0.013ef 0.101±0.016def 0.098±0.013f DFL/BL 0.122±0.016a 0.112±0.016b 0.105±0.012cd 0.106±0.019cd 0.121±0.024a 0.102±0.018de 0.106±0.015cd 0.098±0.014e 0.108±0.018bc 0.105±0.015cd HL/BL 0.306±0.020ef 0.359±0.023a 0.315±0.015cd 0.315±0.031cd 0.303±0.042f 0.313±0.028cde 0.317±0.023cd 0.319±0.019c 0.310±0.020def 0.330±0.022b HH/HL 1.121±0.104a 0.853±0.079e 0.975±0.062c 0.966±0.115cd 0.977±0.153c 0.943±0.102d 1.016±0.105b 0.952±0.082cd 0.979±0.096c 0.952±0.081cd HW/HL 0.572±0.098a 0.477±0.054e 0.502±0.055cd 0.522±0.067bc 0.501±0.081d 0.503±0.064cd 0.535±0.054b 0.542±0.058b 0.511±0.073cd 0.492±0.060de SL/HL 0.342±0.038f 0.436±0.041b 0.449±0.030a 0.393±0.039d 0.443±0.049ab 0.440±0.062ab 0.399±0.042cd 0.411±0.030c 0.397±0.035d 0.386±0.032d ED/HL 0.189±0.025a 0.155±0.025e 0.169±0.022d 0.186±0.027ab 0.186±0.042ab 0.174±0.027cd 0.179±0.023bc 0.170±0.022d 0.182±0.024ab 0.174±0.025cd EH/HL 0.178±0.024a 0.143±0.024e 0.156±0.021d 0.171±0.027ab 0.174±0.035a 0.162±0.028cd 0.163±0.023bcd 0.159±0.020cd 0.166±0.019bc 0.161±0.024cd EHH/HL 0.085±0.022f 0.118±0.032e 0.067±0.021g 0.190±0.036a 0.168±0.031b 0.150±0.043c 0.153±0.025c 0.133±0.032d 0.127±0.033de 0.128±0.026d MH/HL 0.220±0.054def 0.309±0.052a 0.197±0.040g 0.243±0.043bc 0.247±0.044b 0.255±0.045b 0.226±0.029de 0.233±0.027cd 0.207±0.043fg 0.218±0.037ef MW/HL 0.270±0.031a 0.253±0.035b 0.226±0.027c 0.246±0.043b 0.226±0.038c 0.223±0.040c 0.225±0.030c 0.222±0.034c 0.225±0.048c 0.220±0.036c MD/HL 0.219±0.049b 0.236±0.039a 0.199±0.031de 0.197±0.037de 0.202±0.036cd 0.211±0.033bc 0.190±0.038de 0.188±0.027ef 0.177±0.035f 0.178±0.034f 注：同行的不同字母表示物种间差异显著(P<0.05)，相同字母表示物种间差异不显著 (P>0.05)。 Note: Different letters within the same line represent significant differences among species (P<0.05), and the same letters represent insignificant differences among species (P>0.05).
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表 4 鹦嘴鱼物种间形态学指标差异显著个数及所占比例
Table 4 Number and proportion of morphological indicators with significant differences among parrotfish species
星眼绚
鹦嘴鱼
C. carolinus灰鹦
嘴鱼
C. sordidus长头马
鹦嘴鱼
H. longiceps黑斑
鹦嘴鱼
S. globiceps黑鹦
嘴鱼
S. niger黄鞍
鹦嘴鱼
S. oviceps截尾
鹦嘴鱼
S. rivulatus绿唇
鹦嘴鱼
S. forsteni许氏
鹦嘴鱼
S. schlegeli棕吻
鹦嘴鱼
S. psittacus星眼绚鹦嘴鱼
C. carolinus87.0 95.7 73.9 73.9 65.2 78.3 69.6 78.3 87.0 灰鹦嘴鱼
C. sordidus20 95.7 69.6 91.3 82.6 69.6 87.0 69.6 69.6 长头马鹦嘴鱼
H. longiceps22 22 65.2 60.9 52.2 78.3 56.5 56.5 52.2 黑斑鹦嘴鱼
S. globiceps17 16 15 52.2 65.2 39.1 73.9 56.5 60.9 黑鹦嘴鱼
S. niger17 21 14 12 60.9 78.3 82.6 73.9 78.3 黄鞍鹦嘴鱼
S. oviceps15 19 12 15 14 69.6 65.2 60.9 56.5 截尾鹦嘴鱼
S. rivulatus18 16 18 9 18 16 69.6 60.9 52.2 绿唇鹦嘴鱼
S. forsteni16 20 13 17 19 15 16 60.9 47.8 许氏鹦嘴鱼
S. schlegeli18 16 13 13 17 14 14 14 39.1 棕吻鹦嘴鱼
S. psittacus20 16 12 14 18 13 12 11 9 注：右上三角内区域表示形态学指标差异显著的个数所占比例 (%)，左下三角区域表示形态学指标差异显著的个数。 Note: The area within the upper triangle represents the proportion of individuals with significant differences in morphological indicators, and the area within the lower triangle represents the number of individuals with significant differences in morphological indicators.
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表 5 鹦嘴鱼23种形态学指标对7个主成分的因子负荷与贡献率
Table 5 Load value and contribution rate of 23 morphological indicators for parrotfish species to seven principal components
指标
Indicator主成分 Principal component PC1 PC2 PC3 PC4 PC5 PC6 PC7 TL/BL 0.065 0.161 0.082 −0.133 0.925* 0.052 −0.023 BH/BL −0.053 0.413 0.497 −0.258 0.096 −0.035 0.243 BW/BL 0.019 0.412 0.427 0.200 0.098 −0.220 0.013 CPL/BL −0.127 −0.032 −0.021 −0.358 0.172 0.120 0.098 CPH/BL 0.775* −0.034 0.366 −0.046 0.126 0.031 0.139 CFL/BL 0.065 0.161 0.082 −0.133 0.925* 0.052 −0.023 CFH/BL 0.538 −0.069 −0.110 −0.113 0.138 −0.217 0.485 PFL/BL −0.015 −0.061 0.696* 0.055 0.284 0.006 −0.162 PFBL/BL 0.262 0.066 0.419 0.167 0.038 −0.026 0.214 PFBH/BL 0.188 0.164 0.545 0.071 −0.204 0.206 0.283 PEFL/BL −0.690* 0.078 0.220 −0.206 0.301 −0.003 0.040 AFL/BL 0.456 −0.069 0.163 0.055 0.013 0.113 0.592 DFL/BL −0.105 −0.054 0.076 0.119 −0.084 0.123 0.849* HL/BL −0.113 −0.458 0.663* 0.014 −0.107 −0.425 0.040 HH/HL −0.069 0.834* −0.041 −0.053 0.150 0.223 −0.090 HW/HL 0.079 0.847* 0.008 0.101 0.153 0.093 −0.086 SL/HL −0.145 0.038 −0.322 0.667* 0.170 −0.042 0.031 ED/HL 0.063 0.125 −0.071 0.033 0.043 0.901* 0.075 EH/HL 0.018 0.110 0.008 −0.013 0.053 0.920* 0.068 EHH/HL 0.753* 0.215 0.081 0.186 0.178 0.160 −0.084 MH/HL 0.261 −0.113 0.238 0.734* −0.084 −0.002 0.009 MW/HL 0.065 0.473 0.202 0.519 −0.212 0.107 0.178 MD/HL 0.016 0.085 0.126 0.760* −0.165 0.166 0.192 贡献率
Contribution rate/%16.00 13.67 11.25 8.69 7.22 5.26 4.77 注：数据标 * 表示负荷值大于0.600 0。 Note: Data with * represent that the load is greater than 0.600 0.
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表 6 10种鹦嘴鱼Fisher线性判别式的函数系数
Table 6 Fisher linear discrimination function coefficients of 10 parrotfish species
系数
Coefficient星眼绚鹦嘴鱼
C. carolinus灰鹦嘴鱼
C. sordidus长头马鹦嘴鱼
H. longiceps黑斑鹦嘴鱼
S. globiceps黑鹦嘴鱼
S. nigera1 1 686.05 1 599.69 1 626.99 1 660.80 1 626.93 a2 −45.68 −78.73 −51.16 −80.01 −63.02 a3 −330.31 −369.56 −319.67 −325.58 −321.71 a4 397.07 316.47 356.96 348.02 313.93 a5 552.59 710.98 283.65 819.13 868.26 a6 320.08 306.33 324.22 311.03 309.60 a7 −623.98 −550.67 −623.63 −522.64 −605.48 a8 −353.25 −327.64 −343.41 −402.16 −430.63 a9 272.45 176.39 214.77 207.63 192.34 a10 −626.94 −558.65 −451.03 −626.31 −528.38 a11 252.18 278.12 199.22 290.59 388.24 a12 −27.29 −103.26 −83.31 −110.88 −99.04 a13 1159.07 1338.33 1228.35 1185.30 1195.05 a14 137.26 89.74 112.31 105.34 115.23 a15 117.42 126.24 111.57 97.69 91.73 a16 270.97 375.00 372.71 309.22 351.77 a17 496.57 456.46 478.64 522.86 522.45 a18 −191.65 −142.51 −186.67 −46.85 −86.08 a19 149.85 204.60 133.63 154.86 156.27 a20 −19.85 −8.38 −8.98 −21.68 −45.86 a21 48.46 65.04 51.94 17.05 22.04 b −1 386.00 −1 352.32 −1 318.81 −1 369.45 −1 359.09 系数
Coefficient黄鞍鹦嘴鱼
S. oviceps截尾鹦嘴鱼
S. rivulatus绿唇鹦嘴鱼
S. forsteni许氏鹦嘴鱼
S. schlegeli棕吻鹦嘴鱼
S. psittacusa1 1 696.38 1 643.21 1 701.70 1 592.18 1 681.07 a2 −84.07 −74.27 −78.22 −94.83 −92.49 a3 −320.97 −283.66 −314.63 −347.89 −321.49 a4 383.28 330.61 369.73 328.69 344.47 a5 828.27 747.50 672.60 805.77 681.88 a6 339.95 310.26 317.67 318.62 323.30 a7 −571.20 −541.46 −644.41 −564.90 −590.15 a8 −392.11 −372.44 −449.59 −433.82 −333.88 a9 192.49 197.06 149.91 171.53 182.98 a10 −671.30 −596.33 −547.88 −495.04 −477.12 a11 268.03 254.83 262.77 247.27 220.92 a12 −138.84 −84.71 −131.23 −78.64 −101.87 a13 1209.66 1184.36 1239.79 1204.29 1208.56 a14 107.03 117.76 104.62 116.78 108.60 a15 104.31 97.95 123.70 105.78 95.60 a16 350.82 319.45 335.62 330.02 320.57 a17 507.52 510.26 512.31 516.91 513.13 a18 −104.98 −92.45 −109.48 −104.87 −100.11 a19 167.42 146.77 161.49 134.87 149.05 a20 −51.56 −43.13 −36.09 −17.59 −16.04 a21 48.25 25.28 36.20 18.70 26.13 b −1 416.82 −1 345.39 −1 404.10 −1 293.83 −1 385.18
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表 7 10种鹦嘴鱼的交叉检验结果
Table 7 Cross-validation results of 10 parrotfish species
种类
Specie判别后的种类 Discriminated species/% 综合判别率
Comprehen-
sive
discrimi-
nant
rate/%星眼绚
鹦嘴鱼
C. carolinus灰鹦
嘴鱼
C. sordidus长头马
鹦嘴鱼
H. longiceps黑斑
鹦嘴鱼
S. globiceps黑鹦
嘴鱼
S. niger黄鞍
鹦嘴鱼
S. oviceps截尾
鹦嘴鱼
S. rivulatus绿唇
鹦嘴鱼
S. forsteni许氏
鹦嘴鱼
S. schlegeli棕吻
鹦嘴鱼
S. psittacus星眼绚鹦嘴鱼
C. carolinus97.7 0 2.3 0 0 0 0 0 0 0 81.1 灰鹦嘴鱼
C. sordidus0 97.2 0 0.9 0.5 0 0.9 0 0 0.5 长头马鹦嘴鱼
H. longiceps0.6 0 98.2 0 0 0 0 0.6 0 0.6 黑斑鹦嘴鱼
S. globiceps0 0 0 67.4 12.4 3.9 12.4 1.6 0 2.3 黑鹦嘴鱼
S. niger0 6.3 0 6.3 50.0 0 12.5 0 6.3 18.8 黄鞍鹦嘴鱼
S. oviceps0.5 0.5 0 11.5 2.6 74.9 2.1 5.8 1.0 1.0 截尾鹦嘴鱼
S. rivulatus0 0 0 20.6 0 11.8 47.1 0 5.9 14.7 绿唇鹦嘴鱼
S. forsteni0.8 0.8 0 3.4 0.8 3.4 0.8 80.5 5.1 4.2 许氏鹦嘴鱼
S. schlegeli2.9 1.5 0 2.9 5.9 0 7.4 1.5 69.1 8.8 棕吻鹦嘴鱼
S. psittacus0 2.2 0 1.1 1.1 1.1 7.6 14.1 7.6 65.2 注：对角线的粗体值表示正确分类的百分比。 Note: The diagonal values in bold represent the percentages of correct classifications.
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[1] 夏铭. 遗传多样性研究进展[J]. 生态学杂志, 1999, 18(3): 60-66, 82. [2] 罗鸣钟, 关瑞章, 李忠琴, 等. 菲律宾花鳗鲡种类鉴别与形态差异分析[J]. 水产科学, 2012, 31(6): 333-338. doi: 10.3969/j.issn.1003-1111.2012.06.005 [3] 陈鸿禄, 易少奎, 李军涛, 等. 我国七大流域大鳞副泥鳅形态学比较分析[J]. 华中农业大学学报, 2021, 40(3): 230-237. [4] 马冬梅, 黄樟翰, 朱华平, 等. 广东粤北地区禾花鱼的形态特征及遗传学分析[J]. 渔业科学进展, 2019, 40(2): 33-42. [5] 李宇, 冯广朋, 张涛, 等. 6个不同水域刀鲚的形态特征与聚类分析[J]. 水生态学杂志, 2022, 43(6): 116-123. [6] 宋文. 鳊鲂属鱼类形态学与遗传结构研究[D]. 武汉: 华中农业大学, 2016: 6, 47-48. [7] LIN Y S, TZENG C S, HWANG J K. Reassessment of morphological characteristics in freshwater eels (genus Anguilla, Anguillidae) shows congruence with molecular phylogeny estimates[J]. Zool Scr, 2005, 34(3): 225-234. doi: 10.1111/j.1463-6409.2005.00192.x
[8] 侯吉伦, 赵雅贤, 任建功, 等. 中国沿海6个花鲈群体的形态差异分析[J]. 海洋渔业, 2016, 38(5): 459-467. [9] TUDELA S. Morphological variability in a Mediterranean, genetically homogeneous population of the European anchovy, Engraulis encrasicolus[J]. Fish Res, 1999, 42(3): 229-243. doi: 10.1016/S0165-7836(99)00052-1
[10] 曾聪, 阎里清, 高泽霞, 等. 梁子湖、鄱阳湖和淤泥湖团头鲂的形态学比较[J]. 华中农业大学学报, 2012, 31(1): 88-94. [11] 梁宏伟, 曹力欢, 李翔, 等. 三个不同品系中华鳖形态差异分析[J]. 淡水渔业, 2017, 47(4): 91-96. [12] BLAIR W K, van der VOORT S, EDDS D R. Morphological characterization of Badis species (Teleostei: Badidae) from Nepal[J]. Zootaxa, 2018, 4524(1): 97-111.
[13] 王腾, 刘云腾, 刘永, 等. 永乐环礁和美济礁灰鹦嘴鱼繁殖生物学特征[J]. 中国水产科学, 2022, 29(9): 1366-1374. [14] MANNING J C, MCCOY S J. Territoriality drives patterns of fixed space use in Caribbean parrotfishes[J]. Ecol Evol, 2023, 13(2): e9833. doi: 10.1002/ece3.9833
[15] LIU B, YAN Y L, ZHANG N, et al. DNA barcoding is a useful tool for the identification of the family Scaridae in Hainan[J]. J Mar Sci Eng, 2022, 10(12): 1915. doi: 10.3390/jmse10121915
[16] 马宝珊, 魏开金, 赵天一, 等. 裂腹鱼类系统进化及高原适应性研究进展[J]. 湖泊科学, 2023, 35(3): 808-824. doi: 10.18307/2023.0304 [17] JAWAD L A, HOEDEMAKERS K, IBÁÑEZ A L, et al. Morphology study of the otoliths of the parrotfish, Chlorurus sordidus (Forsskl, 1775) and Hipposcarus harid (Forsskl, 1775) from the Red Sea coast of Egypt (Family: Scaridae)[J]. J Mar Biol Assoc UK, 2017, 98(4): 819-828.
[18] GAO J X, LI C H, YU D, et al. Comparative mitogenome analyses uncover mitogenome features and phylogenetic implications of the parrotfishes (Perciformes: Scaridae)[J]. Biology, 2023, 12(3): 410. doi: 10.3390/biology12030410
[19] 谢从新. 鱼类学[M]. 北京: 中国农业出版社, 2009: 175-179. [20] HUBBS C L, LAGLER K F. Fishes of the Great Lakes region[M]. Ann Arbor: University of Michigan Press, 1964: 213.
[21] MAMURIS Z, APOSTOLIDIS P, PANAGIOTAKI P, et al. Morphological variation between red mullet populations in Greece[J]. J Fish Biol, 1998, 52(1): 101-117.
[22] 杜睿. 基于形态学和微卫星标记的鲂属鱼类种间及子代的鉴定[D]. 武汉: 华中农业大学, 2014: 3. [23] 谢鹏. 中国鱥属鱼类形态学比较和温度适应的研究[D]. 武汉: 华中农业大学, 2019: 25, 28. [24] 张馨月. 西南大西洋部分经济鱼种形态学与遗传学初步研究[D]. 青岛: 中国海洋大学, 2014: 34. [25] 陈杰, 李福贵, 黄创新, 等. 不同鳊鲂属鱼类群体的形态差异分析[J]. 上海海洋大学学报, 2014, 23(3): 388-394. [26] 李思发, 周碧云, 倪重匡, 等. 长江、珠江、黑龙江鲢、鳙和草鱼原种种群形态差异[J]. 动物学报, 1989(4): 390-398. [27] 李雅娟, 张明昭, 于卓, 等. 黑龙江泥鳅、北方泥鳅和泥鳅的形态差异分析[J]. 大连海洋大学学报, 2010, 25(5): 397-401. doi: 10.3969/j.issn.1000-9957.2010.05.004 [28] 张小谷. 鄱阳湖四种鲌形态与生长的比较研究[D]. 武汉: 华中农业大学, 2008: 18. [29] 霍堂斌, 袁美云, 马波, 等. 白斑狗鱼与黑斑狗鱼的形态差异与判别分析[J]. 大连海洋大学学报, 2011, 26(3): 253-259. doi: 10.3969/j.issn.1000-9957.2011.03.012 [30] SALINI J P, MILTON D A, RAHMAN M J, et al. Allozyme and morphological variation throughout the geographic range of the tropical shad, hilsa Tenualosa ilisha[J]. Fish Res, 2004, 66(1): 53-69. doi: 10.1016/S0165-7836(03)00124-3
[31] XIAO Y Y, LI C H, WANG T, et al. DNA barcoding revealing the parrotfish (Perciformes: Scaridae) diversity of the coral reef ecosystem of the South China Sea[J]. Sustainability, 2022, 14(22): 15386. doi: 10.3390/su142215386
[32] 刘楚珠, 严利平, 李建生, 等. 基于框架法的东黄海日本鲭产卵群体形态差异分析[J]. 中国水产科学, 2011, 18(4): 908-917. [33] WINBERGER P H. Plasticity of fish body shape. The effects of diet, development, family and age in two species of Geophagus (Pisces: Cichlidae)[J]. Biol J Linn Soc, 1992, 45(3): 197-218. doi: 10.1111/j.1095-8312.1992.tb00640.x
[34] 王新月. 叶尔羌高原鳅年龄、生长、繁殖和种群判别的研究[D]. 阿拉尔: 塔里木大学, 2022: 59-60. [35] 梁日深, 杨杰銮, 谢瑞琳, 等. 巨石斑鱼与斜带石斑鱼线粒体基因组测序及物种有效性分析[J]. 中国海洋大学学报(自然科学版), 2022, 52(6): 50-61. doi: 10.16441/j.cnki.hdxb.20210204 -
期刊类型引用(4)
1. 高玉倩，夏苏东，高燕，高丽，李茂哲，蒋泽昊，薛东秀. 松江鲈幼鱼性腺分化的组织学观察. 海洋科学. 2024(10): 22-32 . 
百度学术
2. 杨育凯，黄小林，舒琥，林黑着，王岚，荀鹏伟，虞为，黄忠，李涛. 不同生境下黄斑篮子鱼肌肉营养成分比较分析. 南方水产科学. 2023(01): 128-135 . 本站查看
3. 韩庆，刘可可，黄艳飞，田汉，王文彬，刘良国. 鲇繁殖生物学特征分析. 南方水产科学. 2023(05): 154-161 . 本站查看
4. 邝杰华，陈刚，马骞，毛非凡，周启苓，黄建盛，施钢，张健东. 军曹鱼(Rachycentron canadum)性腺分化及首周年发育的组织学观察. 海洋学报. 2021(08): 128-138 . 百度学术
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