Effects of pre-transport density and temperature domestication on simulated transport of juvenile Ictalurus punctatus
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摘要:
探究了不同运前驯化方式对斑点叉尾鮰 (Ictalurus punctatus) 幼鱼运输过程中水质、生化参数及组织结构的影响，为其健康运输提供参考依据。通过控制密度 (鱼水质量比分别为1∶2、1∶3、1∶4) 和温度 (14、19、24 ℃) 两个条件对其先后进行运前密集驯化和温度驯化，随后模拟运输18 h，并考察模拟运输过程中 (第0、第2、第6、第18小时) 和运后恢复24 h的水质 (氨氮、pH)、生化参数 [葡萄糖 (Glu)、皮质醇 (Cor)、乳酸脱氢酶 (LDH)、过氧化氢酶 (CAT)、超氧化物歧化酶 (SOD)、丙二醛 (MDA)] 以及组织结构变化 (皮肤、肠道)。结果显示，运前驯化密度1∶4、温度19 ℃处理组的氨氮显著低于其他实验组，pH显著高于其他实验组 (P<0.05)，Glu、Cor、LDH、CAT、SOD和MDA优于其他实验组，并且皮肤和肠道结构损伤程度最低。研究表明，运前驯化密度1∶4、温度19 ℃能够有效提高斑点叉尾鮰幼鱼在有水运输过程中的抗应激能力。
Abstract:To explore the effects of different pre-transport acclimation methods on water quality, biochemical parameters and tissue structure of juvenile Ictalurus punctatus during transportation, and to provide references for transportation of juvenile I. punctatus, we conducted pre-transport intensive acclimation and temperature acclimation. The pre-transport intensive acclimation involved fish-to-water ratios of 1∶2, 1∶3 and 1∶4, and the temperature acclimation was at 14, 19 and 24 ℃. The simulation transport lasted for 18 h, and we investigated the changes in water quality (Ammonia nitrogen, pH), biochemical parameters [Glucose (Glu)、cortisol (Cor), lactate dehydrogenase (LDH), catalase (CAT), superoxide dismutase (SOD), malondialdehyde (MDA)] as well as organizational structure (Skin and intestine) at different time (0th, 2nd, 6th, 18th hour) and 24-hour recovery after transport. The results show that pre-transport intensive acclimation with a fish-to-water ratio of 1∶4 and a temperature of 19 ℃ had lower ammonia nitrogen levels than the other treatments (P<0.05). Glu, Cor, LDH, CAT, SOD and MDA levels were higher than the other groups, and there was minimal damage to the skin and intestinal structures. In conclusion, pre-transport intensive acclimation with a fish-to-water ratio of 1∶4 and a temperature of 19 ℃ can improve anti-stress capacity effectively during transportation of juvenile I. punctatus.
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Keywords:
- Ictalurus punctatus /
- Domestication /
- Density /
- Temperature /
- Simulated transport
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河流栖息地是对水生生物有直接或间接影响的多种尺度下物理化学条件的组合[1]，随着人类涉水活动的增加，鱼类等水生生物的栖息地正遭受严重破坏。河流生物栖息地评估在河流生态修复中具有重要作用，通过栖息地评估可为河流生态修复提供基础信息和依据[2]。针对不同水动力条件下鱼类生境的变化，国内外学者进行了大量研究[3-5]。小尺度产卵场的地形特征是研究产卵场水动力特征的基础。河流的水动力特征与水下地形、地貌存在密切关系。特殊的河床形态决定了特殊的水力学特征，如坡度与底部流速存在正相关关系[6]，这些因素决定了鱼类的产卵条件[7]。河流地形地貌在河流水量和水质不变的基础上，与生物群落的多样性存在正相关性，可影响其功能和结构[8]。河流地形地貌方面的研究集中在河道和河段尺度上，多为定性描述[9]。定量的、微尺度的高程、高程变异系数、地形复杂度、坡度、坡向等地形因子，多应用于海洋河口或中华鲟 (Acipenser sinensis) 等珍稀濒危鱼类的产卵场研究，而在“四大家鱼”产卵场方面的研究运用较少[7,10-12]，珠江流域尚未见报道。
西江水系约有70多处经济鱼类产卵场，尤其以郁、黔、浔三江最为集中。东塔产卵场是珠江流域最大的产卵场，也是斑鳠 (Mystus guttatus)、卷口鱼 (Ptychidio jordani) 等珠江众多珍稀特有鱼类的重要栖息地，具有重要的生态功能 [13-14]。近年来受水利水电开发、航道整治、挖沙等涉水活动影响，鱼类栖息地遭到严重破坏，表现为生境丧失、破碎化和同质化，导致鱼类多样性降低、个体小型化，鱼类群落组成发生巨大变化[15-16]。主要渔业对象由80年代的鲥 (Tenualosa reevesii)、花鰶 (Clupanodon thrissa)、青鱼 (Mylopharyngodon piceus)、草鱼 (Ctenopharyngodon idella)、赤眼鳟 (Squaliobarbus curriculus) 等变为目前的广东鲂 (Megalobrama terminalis)、赤眼鳟、鲮 (Cirrhinus molitorella)、䱗 (Hemicculter Leucisculus)，“四大家鱼”仔鱼资源在总鱼苗量中所占比例从46.6%下降至4.51%[17-18]。
大藤峡水利枢纽位于东塔产卵场上游约8 km，于2020年建成。该电站的运行，势必会改变下游江段的水下地形结构，导致鱼类栖息地的生境发生变化，从而影响其生存和繁衍[19-20]。要准确认识工程对鱼类栖息地的影响，必须对自然条件下栖息地状况，鱼类与栖息地地形、地貌间的关系有清楚而充分的认识。因此，有必要对该江段水下地形特征进行研究，评估水坝建设及运行对下游鱼类栖息地的影响。
目前，珠江流域关于鱼类微观栖息地地形、地貌的研究尚未见报道，相关研究仅限于定性描述[21]，栖息地功能现状缺少科学评估。本研究首次采用声学方法对东塔产卵场栖息地现状进行评估，并构建了栖息地适宜性指数 (Habitat suitability index, HSI) 模型，以期为江河鱼类栖息地功能评价、生态修复提供技术支撑。
1. 材料与方法
1.1 研究区域
东塔产卵场位于浔江上游，自黔、郁两江汇合口起至东塔村止，长约7 km，为珠江最大“四大家鱼”产卵场。该研究区域上起大藤峡水利枢纽下游，下至石咀镇 (图1)，具体地理位置为 110.057°E—110.16°E、23.432°N—23.467°N。研究区域长约14 km，水深介于1.5~32.0 m。采用ArcGIS 10.1软件绘制地图，数据来源于全国地理信息资源目录服务系统 (https://www.webmap.cn/，1∶25 万全国基础地理数据库，2019公众版) 。
1.2 数据采集
分别于2016年4月、2017年6月、2018年4月和2019年4月对该江段进行了声学走航探测。使用仪器为分裂波束渔探仪EY60 (Simrad，挪威)，换能器中心频率120 kHz，发射功率200 W，−3 dB波束宽7.0°，脉冲宽度256 μs。在每次调查前，参照校准流程，使用碳化钨校准球 (Φ23 mm) 对系统收发增益进行校准[22]。调查船只使用当地渔船，长约8 m，换能器垂直向下固定于船舷，吃水约0.5 m。船速约4.4~5.5 kn，走航方向为顺流而下，设计航线为“之”字形，在实际航程中根据调查江段情况进行实时调整。
2019年4月使用声学多普勒流速剖面仪 (ADCP，WHR600，美国) 对产卵场进行流场、地形同步监测。在测量前，记录待测量区域内上下游断面中心点的坐标，以及弯道处断面中心点坐标，通过配置引导物，画出测量区域的计划线。在实际测量时，根据导航测量软件，记录、校正测船航迹，使测船沿着计划线依次测量。该次测量断面间距为150 m，共94个断面，通过ADCP实测，监测期间浔江流量约5 000 m3·s−1。
1.3 数据分析
1.3.1 地形因子提取
测量的原始数据在ADCP辅助测量软件WinRiver以ASCII码文件导出，读取每个测量断面、流速矢量、水深、经纬度等数据，使用ArcGIS 10.1 软件构建河床不规则三角网和数字高程模型，提取产卵场高程、坡度、坡向、地形起伏度、高程变异系数、地表粗糙度共6个地形因子[11]。
地形因子之间可能存在共线性关系，分析数据时，采用 Pearson相关系数判定两者之间的相关性，当两者存在共线性关系时，仅选取其中一个变量为解释变量。
1.3.2 热点分析
热点分析用于识别具有统计显著性的高值 (热点) 和低值 (冷点) 的空间聚类，是根据在一定分析规模内的所有要素，计算每个要素Getis-Ord Gi*统计值，得到每个要素的z得分和P值。统计学上的显著性正值z得分表示热点，z得分越高，表示热点聚集越紧密；负值表示冷点，z得分越低，冷点聚集就越紧密。通过z得分和P值，可以得到产卵场鱼类资源密度高值或低值在空间上发生聚类的位置[23]。
与传统的鱼类空间分布相关研究不同，本研究侧重从地理空间视角去解释鱼类的空间聚类。首先使用声学数据后处理软件Echoview 5.4 (Myriax Pty Ltd. 澳大利亚) 对原始数据进行处理，获得不同调查时间的鱼类密度信息。其次利用ArcGIS 10.1软件中的不等边三角形TIN方法建立密度数据范围，通过建立TIN能够剔除无数据的水域；然后利用空间统计分析模块中的空间自相关和热点分析对鱼类密度数据进行分析和结果可视化输出。
1.3.3 栖息地模型建立
2016、2018和2019年采样时间均为4月，2017年为6月。为降低在热点分析和模型建立中季节变化造成的影响，本文利用2016、2018和2019年数据构建模型，以2017年数据验证模型。
本文假设2年及以上鱼类热点分布重叠区域 (网格) 为鱼类适宜分布区域，提取热点区域中的地形因子。根据频率分布法，统计各因子分布范围，然后对结果进行归一化处理，估算适宜度指数值 (Suitability index, SI)，出现频次最高的值赋予SI=1，SI∈[0, 1]。
由于几何平均值考虑了各因子之间的补偿影响，对生境适宜性的估计更为保守，因此HSI模型采用几何平均法建立，计算公式为[4]:
$$ S_{\mathrm{HSI},i}=\left(\mathrm{SI}_{1 i} \times \mathrm{SI}_{2 i} \times \ldots \times \mathrm{SI}_{n i}\right)^{{}^{1} \diagup {}_{n}\;} $$ (1) 式中：
$S_{\mathrm{HSI},i}$ 为第i个网格的栖息地适宜性指数值；i为研究区域网格序号；${\mathrm{S}\mathrm{I}}_{{n}{i}}$ 为第n个地形因子第i个网格的SI值。1.4 HIS模型验证
利用2017年6月的声学调查数据及水深数据，分析该江段鱼类资源密度分布情况，验证是否HIS值越高的网格鱼类密度越高。
2. 结果
2.1 鱼类密度及空间热冷点分布格局
2016—2019年鱼类平均密度见表1，鱼类密度呈逐年下降趋势，使用非参数检验进行分析，Kurskal-Wallis结果显示，不同调查时间鱼类密度存在显著性差异 (P<0.05)。 从偏度值可以看出数据左偏，表明低密度单元格较多。
表 1 东塔产卵场不同调查时间鱼类密度分布信息Table 1. Fish density distribution in Dongta spawning ground in different periods调查时间
Survey year鱼类密度
Fish density/(尾·m−3)范围
Range偏度
Skewness峰度
Kurtosis变异系数
Coefficient of variance2016年 0.057 4±0.128 7 (0.000 3, 1.018 4) 6.146 41.269 2.24 2017年 0.043 4±0.056 5 (0.007 2, 0.405 3) 3.744 17.185 1.30 2018年 0.031 6±0.037 7 (0.000 4, 0.196 7) 2.004 4.265 1.19 2019年 0.009 4±0.007 1 (0.000 4, 0.035 6) 1.492 2.536 0.75 将鱼类密度导入GIS中进行空间自相关和热点分析，得到鱼类在东塔产卵场的热点分布图 (图2)。空间上，研究区域鱼类资源的空间分布具有一定的聚集特征，即不同年份均出现“热点区域”(红色区域)，标志为z＞+1.65 (P＜0.1)，如东塔产卵场部分区域3年结果均为“热点区域”；而大藤峡下游及石咀段出现“冷点区域”(蓝色区域)；其他江段绝大部分z值介于−1.65~+1.65，这些区域内渔业资源密度高值和低值之间的空间自相关性弱，为随机性分布。总体来看，东塔产卵场部分区域局部自相关性强，整体自相关性表现并不强烈，鱼类资源密度呈现“热”“冷”不均的局部性分布特征。
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图 2 不同年份东塔产卵场鱼类资源空间热点分布图Figure 2. Hotspots of fsh resources in Dongta spawning ground in different years2.2 适宜度曲线构建
根据上述方法，从鱼类“热点分布”区域中选取2年及以上重合区域网格，共80个，提取各网格地形因子，利用频度分布，拟合建立地形因子的单因子适宜度曲线。
本文共获取了6个解释变量，包括高程、坡度、坡向、地形起伏度、高程变异系数、地表粗糙度。高程变异系数、地形起伏度和坡度的相关系数大于0.85，因高程变异系数和地形起伏度是基于高程 (水深) 计算得出的，因此只保留坡度进行分析；地表粗糙度数据主要集中在1左右，无法拟合。因此选择水深、坡度、坡向3个地形因子作为预测变量参与分析。由图3可见，热点区域水深介于1.5~25.0 m，鱼类适宜水深为5.0~8.0 m；坡度介于0°~27°，鱼类适宜范围介于1°~1.5°，依据坡度等级，鱼类适宜区域为微斜坡；鱼类适宜的坡向介于90°~180°，即东南方向。
2.3 HSI值计算
根据公式 (1) 计算得出鱼类密度的HSI值。5 000 m3·s−1流量下HSI值分布介于0.02~0.95，平均值为0.31±0.22。其中，HSI值大于0.5的区域占总数的26.67%。由图4可知，研究江段HSI最大值出现在产卵场沙洲两侧，河流两侧也有零星分布；另外，主航道基本上为HSI低值区域。
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图 4 东塔产卵场鱼类栖息地适宜性指数分布图Figure 4. Habitat suitability index distribution of Dongta spawning ground2.4 栖息地模型验证
使用2017年6月声学数据对HSI模型进行验证。通过Pearson相关性分析可知，鱼类密度与HSI值呈正相关关系 (R=0.794, P=0.011)。拟合结果显示，HSI与鱼类密度的关系为：
$ y=0.02x+ 0.04 $ (R2=0.63, RMSE=0.005)，符合本文假设。3. 讨论
3.1 地形因子的选择性特征
东塔产卵场位于郁江、黔江和浔江三江交汇口，鱼类种类丰富，物种多样性高。文献资料显示，该江段鱼类优势种为䱗、鲤 (Cyprinus carpio)、鲮、赤眼鳟、广东鲂、卷口鱼等[15-16]。河流物种多样性和河床特征存在着一定程度的响应关系，同时生物群落的结构和功能受之影响。然而，目前尚不清楚地形因子如何影响鱼类[24]。本研究提取了水深、坡度、坡向、地形粗糙度、高程变异系数、曲率等地形因子进行分析，通过判定各因子之间的相关性及各因子取值的分布情况，筛选出了水深、坡度、坡向作为构建适宜性模型的因子。
水深是鱼类生活空间的反映，鱼的体型大小、生活习性等决定了鱼类对水深的需求[25]。Miranda和Killgore [26]研究表明，鱼类分布与水深呈非随机关系，约75%的物种分布在12 m以浅。Sheldon[27]认为鱼类分布与水深有着紧密联系，随季节和种类的不同而变化。本研究区域最大水深为31.0 m，鱼类适宜水深介于5.0~8.0 m。从图1可以看出，深水区主要为航道，航道在扩能升级过程中改变了河床结构，破坏了鱼类栖息地；另外，鱼类会对航道中的行船噪声产生回避行为[28-29]，因此深水区基本为HSI低值区。
水下地形结构影响着鱼类的分布和多样性[24]。相关研究表明，疏浚通过改变水下地形，显著影响鱼类群落及空间分布。鱼类丰度和多样性从与自然河口陡峭的坡度相关，转变为与疏浚河口平缓的坡度相关[12]。西江航道经过二次扩能升级，河流水下地形地貌已发生了变化[30]，因此鱼类偏好栖息于坡度较缓的区域[31]。
坡向是坡度所面对的方向，用于识别表面上某一位置处的最陡下坡方向。相关研究表明，中华鲟产卵场平均坡向分别为219.92°和207.63°，长江四大家鱼产卵场平均坡向介于150.16°~200.6°[10-11]，本研究中栖息地坡向适宜范围介于90°~180°。上述产卵场坡向分布范围不同，但根据河流地形走势来看，坡向均为水流方向；因此推测鱼类偏好栖息于河流中向着水流方向的微斜坡。
3.2 栖息地适宜度
HSI模型是通过适宜度方程评价各个生态因子对某一特定物种的适宜度值和综合值，以此来评价环境对这个特定物种生存和繁殖的适合程度。以往研究使用的生物因子来源于专家经验或者室内实验[3]。近年来，相关研究越来越重视探讨在自然状态下鱼类分布与生境因子之间的关系，以此来确定鱼类适宜栖息地范围[31]。本研究根据鱼类对生境的利用情况来绘制适宜度曲线，鱼类时空分布及水下地形数据均为实测，地形因子的频率分布是基于3年声学调查结果，利用局部空间自相关方法对鱼类空间分布进行分析，定位到鱼类分布的高密度区域，能较为准确地反映野外实际情况。因此栖息地适宜性指数具有较高的可靠度。另外，模型验证结果显示，HSI值较高的区域，鱼类密度较大，表明该模型适用于东塔江段鱼类栖息地适宜性评价。
在数据分析中，经常会遇到少量的鱼类高密度值，这些值是研究者关注的热点；但从经典统计学角度讲，这些值却是造成评估不确定性的原因[32]。鱼类以个体、种群、群落的形式分布在特定空间上，具有高度的空间自相关性。经典统计学受基本假设的限制，在研究个体、种群和群落空间自相关方面具有较多缺陷[23]。热点分析可划分鱼类资源高低属性值的空间聚集，能够直观清晰地表现渔业资源分布情况，结果具有统计学意义。在渔业生态学中，热点分析已应用于栖息地变动趋势、物种丰富度等方面[33-35]。本研究尝试应用该法来识别鱼类适宜栖息地，取得了较好的效果。由于能够较为直接清晰地表现渔业资源分布情况，热点分析的应用前景将会被不断拓展。
3.3 研究不足及未来展望
本研究以河流地形特征作为变量研究鱼类栖息地适宜情况。坡度、坡向为常量，不会随流量的变化而改变。水深作为表征高程的因子，会随径流量的变化而增减。随着流量增大，水深加深，河流两岸漫滩及中心沙洲会被淹没，适宜鱼类栖息的区域也会发生改变。但是本研究区域边界是基于5 000 m3·s−1流量建立的，河流边界无法随流量的增加而变化。因此本文所建模型无法模拟高流量下的河流栖息地状况。
未来在开展此类工作时，野外采样应选择在水位较高时，尽可能将河流两岸漫滩及中心沙洲淹没。漫滩作为河流生态系统的重要组成部分，为鱼类提供了多样化的栖息生境，具有高生产力和微生境异质性，对维持区域鱼类生物多样性具有重要作用[36-37]。本研究探明了大藤峡水利枢纽蓄水前东塔产卵场水下地形特征及鱼类时空分布，今后仍需持续监测，以评估该电站运行对坝下江段鱼类栖息地的影响。
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图 1 密度驯化对斑点叉尾鮰幼鱼模拟运输能量代谢指标的影响
注：n=5，不同大写字母代表组内各取样时间的差异显著 (P<0.05)，不同小写字母表示同一取样时间各处理间差异显著 (P<0.05)。图2—图4同此。
Figure 1. Effects of density acclimation on energy metabolisml indexes of juvenile I. punctatus during simulated transport
Note: n=5. Different capital letters represent statistically significant differences between sampling time within the same treatment (P<0.05), while different lowercase letters represent statistically significant differences between treatments at the same sampling time (P<0.05). The same case in Fig. 2−Fig. 4.
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图 2 温度驯化对斑点叉尾鮰幼鱼模拟运输能量代谢指标的影响
Figure 2. Effects of temperature acclimationon energy metabolism indexes of juvenile I. punctatus during simulated transport
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图 3 密度驯化对斑点叉尾鮰幼鱼模拟运输抗氧化指标的影响
Figure 3. Effects of density acclimation on antioxidant indexes of juvenile I. punctatus during simulated transport
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图 4 温度驯化对斑点叉尾鮰幼鱼模拟运输抗氧化指标的影响
Figure 4. Effects of temperature acclimation on antioxidant indexes of juvenile I. punctatus during simulated transport
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图 5 不同密度驯化经过18 h模拟运输斑点叉尾鮰幼鱼皮肤的形态变化 (400×)
注：a. 静息组；b. D1组 (1∶2)；c. D2组 (1∶3)；d. D3组 (1∶4)。
Figure 5. Morphological changes of skin of juvenile I. punctatus with different density acclimation after 18 h simulated transport (400×)
Note: a. Resting group; b. D1 group (1∶2); c. D2 group (1∶3); d. D3 group (1∶4).
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图 6 不同密度驯化经过模拟运输18 h斑点叉尾鮰幼鱼肠道的形态变化 (400×)
注：a. 静息组；b. D1 组 (1∶2)；c. D2 组 (1∶3)；d. D3 组 (1∶4)。
Figure 6. Morphological changes of intestinal tract of juvenile I. punctatus with different density acclimation after 18 h simulated transport (400×)
Note: a. Resting group; b. D1 group (1∶2); c. D2 group (1∶3); d. D3 group (1∶4).
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图 7 不同温度驯化经过18 h模拟运输斑点叉尾鮰幼鱼皮肤的形态变化 (400×)
注：a. 静息组；b. T1组 (14 ℃)；c. T2组 (19 ℃)；d. T3组 (24 ℃)。
Figure 7. Morphological changes of skin of juvenile I. punctatus with different temperature acclimation after 18 h simulated transport (400×)
Note: a. Resting group; b. T1 group (14 ℃); c. T2 group (19 ℃); d. T3 group (24 ℃).
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图 8 不同温度驯化经过18 h模拟运输斑点叉尾鮰幼鱼肠道的形态变化 (400×)
注：a. 静息组；b. T1 组 (14 ℃)；c. T2 组 (19 ℃)；d. T3 组 (24 ℃)。
Figure 8. Morphological changes of intestinal tract of juvenile I. punctatus with different temperature acclimation after 18 h simulated transport (400×)
Note: a. Resting group; b. T1 group (14 ℃); c. T2 group (19 ℃); d. T3 group (24 ℃).
表 1 不同密度驯化下斑点叉尾鮰幼鱼模拟运输过程水质的变化
Table 1 Changes in water quality of juvenile I. punctatus during simulated transport with different density acclimation
参数
Parameter实验组
Experimental group第0小时
0th hour第2小时
2nd hour第6小时
6th hour第18小时
18th hour氨氮
Ammonia nitrogen/(mg·L−1)D1 0.55±0.09Aa 6.37±1.63Ba 8.86±0.07Ca 15.81±0.99Da D2 0.51±0.15Aa 5.03±0.41Ba 7.55±0.41Bb 14.86±3.53Ca D3 0.61±0.12Aa 4.49±0.46Ba 6.55±0.49Cc 14.6±0.78Da pH D1 7.06±0.05Aa 6.79±0.11Ba 6.62±0.04Cc 6.55±0.03Cb D2 7.10±0.03Aa 6.79±0.072Ba 6.73±0.01Bb 6.56±0.01Cb D3 7.06±0.05Aa 6.85±0.05Ba 6.79±0.01Ba 6.65±0.04Ca 注：不同大写字母表示组内各取样时间的差异显著 (P<0.05)，不同小写字母表示同一取样时间各处理组间差异显著 (P<0.05)。表2同此。 Note: Different capital letters represent significant differences between sampling time within the same treatment (P<0.05), while different lowercase letters represent significant differences between treatments at the same sampling time (P<0.05). The same case in Table 2. 
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表 2 不同温度驯化下斑点叉尾鮰幼鱼模拟运输过程水质的变化
Table 2 Changes in water quality of juvenile I. punctatus during simulated transport with different temperature acclimation
参数
Parameter实验组
Experimental group第0小时
0th hour第2小时
2nd hour第6小时
6th hour第18小时
18th hour氨氮
Ammonia nitrogen/(mg·L−1)T1 1.16±0.09Aa 4.83±1.42Bb 9.13±0.13Ca 17.45±1.17Db T2 1.23±0.06Aa 4.27±0.52Bb 7.84±0.78Cb 13.81±1.63Dc T3 1.24±0.03Aa 5.55±0.5Ba 9.07±0.08Ca 20.48±0.74Da pH T1 7.06±0.02Aa 6.90±0.06Bb 6.82±0.04Ba 6.62±0.01Cc T2 7.08±0.03Aa 6.97±0.01Ba 6.95±0.01Ba 6.76±0.03Ca T3 7.03±0.02Aa 6.93±0.04Bab 6.81±0.23Ca 6.68±0.06Cb
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