Effect of Haematococcus pluvialis on growth performance, antioxidant capacity and immune responses of Lates calcarifer
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摘要: 雨生红球藻 (Haematococcus pluvialis) 富含天然虾青素等活性物质，为评价其在尖吻鲈 (Lates calcarifer) 饲料中的应用效果，采用雨生红球藻添加量分别为0 (C)、0.2% (H1)、0.4% (H2)、0.6% (H3)、0.8% (H4) 和1.0% (H5) 的6组饲料，投喂尖吻鲈56 d。结果表明，H2、H3、H4和H5组尖吻鲈特定生长率和增重率均显著大于对照组 (P<0.05)；其中H3、H4和H5组全鱼粗脂肪含量均显著低于对照组 (P<0.05)；H2、H3、H4和H5组总抗氧化能力 (T-AOC) 显著高于对照组 (P<0.05)，H2、H3、H4和H5组的过氧化氢酶 (CAT)、超氧化物歧化酶 (SOD) 和谷胱甘肽过氧化物酶 (GSH-Px) 活性显著低于对照组 (P<0.05)，处理组的丙二醛 (MDA) 浓度显著低于对照组 (P<0.05)；H3、H4和H5组实验鱼红细胞数 (RBC) 和血红蛋白 (Hb) 浓度显著高于对照组 (P<0.05)，H2、H3、H4和H5组的总胆固醇 (TCHO) 和甘油三酯 (TG) 浓度显著低于对照组 (P<0.05)，H3、H4和H5组的低密度脂蛋白胆固醇 (LDL-C) 浓度显著低于对照组 (P<0.05)；H2、H3、H4和H5组的溶菌酶 (LZM) 活性和免疫球蛋白M (IgM) 浓度显著高于对照组 (P<0.05)，H3、H4和H5组的补体4 (C4) 浓度显著高于对照组 (P<0.05)。回归分析结果表明，以增重率为目标，尖吻鲈饲料中雨生红球藻的最适添加量为0.66%。Abstract: Haematococcus pluvialis is enriched in astaxanthin. To investigate its effects in the diet of Lates calcarifer, we fed L. calcarifer by six diets containing 0 (C), 0.2% (H1), 0.4% (H2), 0.6% (H3), 0.8% (H4) and 1.0% (H5) H. pluvialis for 56 d. The results show that the specific growth rate (SGR) and weight gain rate (WGR) in H2, H3, H4 and H5 groups were significantly higher than those of the control group (P<0.05). Compared with the control group, the whole-body lipid protein content decreased significantly in the treatment groups (P<0.05). The dietary H. pluvialis improved the total antioxidant capacity (T-AOC) significantly (P<0.05), while the superoxide dismutase (SOD), catalase (CAT), glutathione peroxidase (GSH-Px) activities and malondialdehyde (MDA) content were significantly lower than those of the control group (P<0.05). Compared with the control group, the concentrations of red blood cell (RBC), hemoglobin (Hb) and complement 4 (C4) increased (P<0.05) in H3, H4 and H5 groups, but the concentration of low-density lipoprotein cholesterol (LDL-C) decreased significantly (P<0.05). Compared with the control group, the concentrations of cholesterol (TCHO) and triglyceride (TG) decreased significantly (P<0.05), but the lysozyme (LYZ) activity and immunoglobulin (IgM) concentration increased significantly (P<0.05). The regression analysis on the WGR indicates that the recommended optimum dietary H. pluvialis level for the growth of L. calcarifer is 0.66%.
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Keywords:
- Haematococcus pluvialis /
- Lates calcarifer /
- Growth performance /
- Immune responses
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帆蜥鱼(Alepisaurus ferox)又名长吻帆蜥鱼，隶属辐鳍鱼纲、仙女鱼目、帆蜥鱼科、帆蜥鱼属，是一种大洋性中上层鱼类，广泛分布于太平洋、印度洋和大西洋的热带、亚热带和温带海域。性凶猛，为肉食性鱼类，常栖息于表层至1 400 m以浅的海域。晚上能游至海洋表层觅食和活动[1]。在金枪鱼延绳钓渔业中，帆蜥鱼是最常见的兼捕对象之一，但其经济价值偏低，捕获后常被丢弃[2]。
由于帆蜥鱼拥有特殊的消化机制，胃含物消化程度较低，容易鉴定种类[3]，因而可作为研究远洋生态系统的重要生物样本。国内学者对帆蜥鱼的研究较少，Wu等[4]对西北太平洋公海水域帆蜥鱼的体长与体质量关系做了研究；国外学者已对印度洋[5-6]、大西洋[7]及东太平洋[8]等海域的帆蜥鱼食性进行了研究，显示出较大的食物多样性；此外，Portner等[9]通过帆蜥鱼胃含物对北太平洋的微型自游生物群落进行了大时空尺度的监测；Jantz等[10]利用帆蜥鱼胃含物研究分析了北太平洋的海洋塑料污染。目前对热带西太平洋海域帆蜥鱼的研究较少，但该海域是中西太平洋渔业委员会管辖区域内主要的金枪鱼延绳钓渔业生产作业海域之一[11]，并且有研究认为帆蜥鱼是中西太平洋和西南太平洋海域食物网中的关键物种[12]。因此，本文利用中国金枪鱼延绳钓渔业观察员在热带西太平洋海域采集的帆蜥鱼样本，对其胃含物组成进行了研究分析，以期探究该海域内帆蜥鱼的摄食特征并加深对该海域内天然饵料生物的了解，为今后远洋生态系统食物网的组建和基于生态系统的渔业管理提供参考依据。
1. 材料与方法
1.1 样本来源
帆蜥鱼胃含物样本由中国金枪鱼延绳钓渔业观察员于2017年9月至2018年1月在热带西太平洋海域(165°45′E~178°00′W，03°02′S~18°34′S)采集(图1)。观察员在船上观测期间，延绳钓作业所用钓饵为日本鲭(Scomber japonicus)、颌圆鲹(Decapterus macarellus)、拟沙丁鱼(Sardinops sagax)和金色小沙丁鱼(Sardinella aurita)，这4种鱼在作业海域无分布，因此帆蜥鱼胃含物中的钓饵不被包含在本研究中。
起钩时观察员对钓获的帆蜥鱼叉长进行测量，精确至1 cm。随机解剖了138尾帆蜥鱼，非空胃92尾(66.7%)，其中35尾仅含钓饵或少量食物残渣，最终取得57尾帆蜥鱼的胃含物样本，其叉长范围为51~160 cm，平均叉长为120 cm。帆蜥鱼雌雄同体，因此不区分性别。观测期间，帆蜥鱼的平均上钩率为0.105%，3种金枪鱼 [大眼金枪鱼(Thunnus obesus)、黄鳍金枪鱼(T. albacares)和长鳍金枪鱼(T. alalunga)] 的平均上钩率为0.813%。观察员在船上对胃含物的种类进行初步鉴定和拍照，记录不同食物种类的数量，结束后将样本装袋于−40 ℃保存。样本被带回实验室解冻后，先用吸水纸将表面的水分吸干，再用分度值为0.01 g的电子天平测定总质量。依据相关资料[1-2,13-17]对胃含物种类进行仔细鉴定，尽量将胃含物种类鉴定至最低分类阶元。对不同种类分别计数和称质量，并对部分类群的长度进行测量，精确至0.1 mm。帆蜥鱼胃中积累的未消化的头足类喙和鱼类耳石等未被包含在本研究中，因为这会过度强调头足类和鱼类的重要性[9]。
1.2 数据处理
利用数量百分比(N%)、质量百分比(W%)、出现频率(F%)和相对重要性指数(IRI)[18]来描述胃含物中不同生物种类(或类群)的重要性，IRI越高，饵料生物的重要性越高。将IRI用百分比的形式表示，即百分比相对重要性指数(IRI%)。计算公式为：
$$ {\text{数量百分比}}\;{(N\%)}=\frac {\text{某种饵料生物个数}}{\text{所有饵料生物个数}}\times 100\% $$ (1) $$ {\text{质量百分比}}\;(W\%)=\frac {\text{某种饵料生物质量}}{\text{所有饵料生物质量}}\times 100\% $$ (2) $$ {\text{出现频率}}\;(F\%)=\frac {\text{某种饵料出现频次}}{\text{有效的胃的个数}}\times 100\% $$ (3) $${{\rm IRI} = F\% \times (N\% + W\% )}$$ (4) $${{\rm IRI}\% = \frac{{\rm IRI}}{{\sum {\rm IRI}}} \times 100\%}$$ (5) 利用Shannon-Wiener多样性指数(H')、Pielou均匀度指数(J')和饵料优势指数(D)[19]对胃含物的生态位宽度进行分析。H'越高，表示帆蜥鱼的摄食宽度越大。J'用于将H'的值标准化为0~1，显示饵料生物的多样性。计算公式如下：
$${H' = - (\sum {P_i} \times {\ln}{P_{i }})}$$ (6) $${J' = \frac{{H'}}{{H'_{\max }}} = \frac{{H'}}{{\ln S}}}$$ (7) $${D = \sum {P_i}^2}$$ (8) 式中S为饵料生物种类数，Pi为第i种饵料生物在饵料组成中的数量百分比。
2. 结果
2.1 胃含物生物种类组成和多样性
本研究显示，帆蜥鱼胃含物中的生物共6大类61种(类)，分属44科，包括未鉴定到具体种的生物种类(表1，部分胃含物生物种类见图2)。鱼类23种，主要有褶胸鱼(Sternoptyx diaphana)、拟暗色褶胸鱼(S. pseudobscura)、异菱的鲷(Xenolepidichthys dalgleishi)、裸蜥鱼(Lestidium spp.)、无耙蛇鲭(Nesiarchus nasutus)、布氏叉齿龙䲢 (Chiasmodon braueri)和长剃刀带鱼(Assurger anzac)等；软体类21种，主要有龙骨螺(Carinaria cristata)、翼管螺(Pterotrachea sp.)、水母蛸(Amphitretus pelagicus)和乍波蛸(Japetella diaphana)等；甲壳类11种，主要有典型刺虾(Oplophorus typus)和卵形宽腿鰯 (Platyscelus ovoides)等；多毛类1种；刺胞动物1种；海樽类2种。此外，在帆蜥鱼胃含物中还发现了塑料垃圾、植物种子和鸟类羽毛等杂物。帆蜥鱼胃含物多样性分析结果显示H' 为2.71，J' 为0.67，D为0.12。
表 1 帆蜥鱼食物种类组成Table 1. Food composition of longnose lancetfish食物种类
food species数量
number质量/g
mass出现频次
occurrence frequency鱼类 Fish 131 1 855.07 39 褶胸鱼科 Sternoptychidae 76 303.26 31 拟暗色褶胸鱼 Sternoptyx pseudobscura 22 155.21 13 褶胸鱼 Sternoptyx diaphana 47 108.97 21 棘银斧鱼 Argyropelecus aculeatus 4 32.38 3 巨银斧鱼 Argyropelecus gigas 3 6.70 3 灯笼鱼科 Myctophidae 4 9.33 4 灯笼鱼 Myctophum spp. 4 9.33 4 线鳞鲷科 Grammicolepididae 6 6.27 3 异菱的鲷 Xenolepidichthys dalgleishi 6 6.27 3 副海鲂科 Parazenidae 1 4.60 1 红腹棘海鲂 Cyttopsis rosea 1 4.60 1 帆蜥鱼科 Alepisauridae 6 1 389.35 5 帆蜥鱼 Alepisaurus ferox 3 1 310.00 3 锤颌鱼 Omosudis lowii 3 79.35 2 魣蜥鱼科 Paralepididae 7 11.61 4 裸蜥鱼 Lestidium spp. 7 11.61 4 粗鳍鱼科 Trachipteridae 1 5.00 1 多斑扇尾鱼 Desmodema polystictum 1 5.00 1 双鳍鲳科 Nomeidae 1 4.88 1 玻璃玉鲳 Psenes cyanophrys 1 4.88 1 乌鲂科 Bramidae 5 5.90 2 乌鲂 Brama spp. 4 4.70 2 彼氏高鳍鲂 Pterycombus petersii 1 1.20 1 蛇鲭科 Gempylidae 10 35.99 7 无耙蛇鲭 Nesiarchus nasutus 6 28.55 6 三棘若蛇鲭 Nealotus tripes 2 4.74 1 东方新蛇鲭 Neoepinnula orientalis 2 2.70 2 带鱼科 Trichiuridae 2 48.50 2 长剃刀带鱼 Assurger anzac 2 48.50 2 叉齿龙䲢科 Chiasmodontidae 2 7.21 2 布氏叉齿龙䲢 Chiasmodon braueri 2 7.21 2 黑犀鱼科 Melanocetidae 2 1.88 1 黑犀鱼 Melanocetus sp. 2 1.88 1 高体金眼鲷科 Anoplogastridae 1 10.50 1 短角高体金眼鲷 Anoplogaster brachycera 1 10.50 1 翻车鲀科 Molidae 3 0.42 1 长体翻车鲀 Ranzania laevis 1 0.20 1 翻车鲀 Mola mola 2 0.32 1 鲆科幼体 Bothidae larva 1 5.60 1 未鉴定鱼类 unidentified fish 3 4.77 3 软体动物 Mollusca 457 3 155.95 47 龙骨螺科 Carinariidae 264 711.46 33 龙骨螺 Carinaria cristata 29 89.20 9 Carinaria lamarckii 190 509.06 30 Carinaria sp. 45 113.20 7 翼管螺科 Pterotracheidae 108 533.72 22 Pterotrachea sp. 108 533.72 22 龟螺科 Cavoliniidae 14 12.60 7 Cavolinia spp. 14 12.60 7 水母蛸科 Amphitretidae 6 148.50 6 水母蛸 Amphitretus pelagicus 6 148.50 6 单盘蛸科 Bolitaenidae 17 269.58 11 单盘蛸 Bolitaena pygmaea 2 9.20 2 乍波蛸 Japetella diaphana 15 260.38 9 僧头乌贼科 Sepiolidae 3 11.80 3 夏威夷异鱿乌贼 Heteroteuthis hawaiiensis 3 11.80 3 圆乌贼科 Cycloteuthidae 2 4.00 2 圆盘乌贼 Discoteuthis discus 2 4.00 2 帆乌贼科 Histioteuthidae 1 856.00 1 相模帆乌贼 Histioteuthis hoylei 1 856.00 1 小头乌贼科 Cranchiidae 5 57.56 4 太平洋塔乌贼 Leachia pacifica 1 52.00 1 履乌贼 Sandalops melancholicus 4 5.56 3 手乌贼科 Chiroteuthidae 7 9.63 5 古洞乌贼 Grimalditeuthis bonplandi 7 9.63 5 爪乌贼科 Onychoteuthidae 16 390.60 12 缩手乌贼 Walvisteuthis virilis 1 85.00 1 Callimachus rancureli 13 232.30 9 南太平洋爪乌贼 Onychoteuthis meridiopacifica 2 73.30 2 柔鱼科 Ommastrephidae 2 32.78 2 夏威夷双柔鱼 Nototodarus hawaiiensis 2 32.78 2 狼乌贼科 Lycoteuthidae 1 0.82 1 灯乌贼 Lampadioteuthis megaleia 1 0.82 1 火乌贼科 Pyroteuthidae 2 2.70 2 芽翼乌贼 Pterygioteuthis gemmata 2 2.70 2 未鉴定头足类 unidentified Cephalopods 9 114.20 7 甲壳动物 Crustacea 373 261.26 39 礁螯虾科 Enoplometopidae 1 0.65 1 礁螯虾 Enoplometopus sp. 1 0.65 1 刺虾科 Oplophoridae 143 146.18 8 典型刺虾 Oplophorus typus 143 146.18 8 对虾科 Penaeidae 2 6.20 2 未鉴定对虾科 unidentified Penaeidae 2 6.20 2 樱虾科 Sergestidae 20 1.50 1 樱虾 Sergestes sp. 20 1.50 1 未鉴定虾类 unidentified shrimps 4 9.59 2 蟹类幼体 crab larvae 3 0.77 2 虾蛄科 Squillidae 1 0.50 1 未鉴定虾蛄 unidentified Squillidae 1 0.50 1 慎鰯科 Phronimidae 14 7.00 10 定居慎鰯 Phronima sedentaria 14 7.00 10 小矛鰯科 Lanceolidae 25 11.43 11 中间小矛鰯 Lanceola intermedia 25 11.43 11 宽腿鰯科 Platyscelidae 77 47.52 17 卵形宽腿鰯 Platyscelus ovoides 77 47.52 17 Eurytheneidae 81 29.02 15 Eurythenes sp. 81 29.02 15 多毛类 Polychaeta 359 80.96 30 浮沙蚕科 Alciopidae 359 80.96 30 刺胞动物 Cnidaria 8 3.40 4 未鉴定双生水母科 unidentified Diphyidae 8 3.40 4 海樽类 Thaliacea 26 33.85 16 未鉴定火体虫科 unidentified Pyrosomatidae 9 24.21 6 未鉴定纽鳃樽科 unidentified Salpidae 17 9.64 11 其他 other 13 19.31 7 总和 total 1 364 5 409.38 57 2.2 主要类群分布
帆蜥鱼胃含物中的软体动物、甲壳动物和多毛类在数量(N%)上占优势，分别为33.43%、27.29%和26.26%；鱼类位列第四(9.58%)；而海樽类、刺胞动物和其他类数量较少(表2)。
表 2 帆蜥鱼胃含物主要类群分布Table 2. Major groups of stomach contents of longnose lancetfish类群
group数量百分比
N%质量百分比
W%出现频率
F%相对重要性指数
IRI百分比相对重要性指数
IRI%鱼类 Fish 9.58 34.29 68.42 3 001.90 21.07 褶胸鱼科 Sternoptychidae 5.56 5.61 54.39 607.24 10.13 灯笼鱼科 Myctophidae 0.29 0.17 7.02 3.26 0.05 线鳞鲷科 Grammicolepididae 0.44 0.12 5.26 2.93 0.05 副海鲂科 Parazenidae 0.07 0.09 1.75 0.28 * 帆蜥鱼科 Alepisauridae 0.44 25.68 8.77 229.16 3.82 魣蜥鱼科 Paralepididae 0.51 0.21 7.02 5.11 0.09 粗鳍鱼科 Trachipteridae 0.07 0.09 1.75 0.29 * 双鳍鲳科 Nomeidae 0.07 0.09 1.75 0.29 * 乌鲂科 Bramidae 0.37 0.11 3.51 1.67 0.03 蛇鲭科 Gempylidae 0.73 0.67 12.28 17.17 0.29 带鱼科 Trichiuridae 0.15 0.90 3.51 3.66 0.06 叉齿龙科 Chiasmodontidae 0.15 0.13 3.51 0.98 0.02 黑犀鱼科 Melanocetidae 0.15 0.03 1.75 0.32 0.01 高体金眼鲷科 Anoplogastridae 0.07 0.19 1.75 0.47 0.01 翻车鲀科 Molidae 0.22 0.01 1.75 0.40 0.01 鲆科 Bothidae 0.07 0.10 1.75 0.31 0.01 未鉴定鱼类 unidentified fish 0.22 0.09 5.26 1.62 0.03 软体动物 Molusca 33.43 58.34 82.46 7 573.31 53.11 龙骨螺科 Carinariidae 19.31 13.15 57.89 1 881.99 31.37 翼管螺科 Pterotracheidae 7.90 9.87 38.60 686.42 11.44 龟螺科 Cavoliniidae 1.02 0.23 12.28 15.47 0.26 水母蛸科 Amphitretidae 0.44 2.75 10.53 33.53 0.56 单盘蛸科 Bolitaenidae 1.24 4.98 19.30 120.23 2.01 僧头乌贼科 Sepiolidae 0.22 0.22 5.26 2.31 0.04 圆乌贼科 Cycloteuthidae 0.15 0.07 3.51 0.77 0.01 帆乌贼科 Histioteuthidae 0.07 15.82 1.75 27.89 0.47 小头乌贼科 Cranchiidae 0.37 1.06 7.02 10.04 0.17 手乌贼科 Chiroteuthidae 0.51 0.18 8.77 6.06 0.10 爪乌贼科 Onychoteuthidae 1.17 7.22 21.05 176.71 2.95 柔鱼科 Ommastrephidae 0.15 0.61 3.51 2.64 0.04 狼乌贼科 Lycoteuthidae 0.07 0.02 1.75 0.16 * 火乌贼科 Pyroteuthidae 0.15 0.05 3.51 0.69 0.01 未鉴定头足类 unidentified Cephalopod 0.66 2.11 12.28 34.03 0.57 甲壳动物 Crustacea 27.29 4.83 68.42 2 201.50 15.42 礁螯虾科 Enoplometopidae 0.07 0.11 1.75 0.15 * 刺虾科 Oplophoridae 10.46 2.70 14.04 185.07 3.08 对虾科 Penaeidae 0.15 0.11 3.51 0.92 0.02 虾蛄科 Squillidae 0.07 0.01 1.75 0.14 * 樱虾科 Sergestidae 1.46 0.03 1.75 2.62 0.04 蟹类幼体 crab larvae 0.22 0.01 3.51 0.82 0.01 慎鰯科 Phronimidae 1.02 0.13 17.54 20.28 0.34 小矛鰯科 Lanceolidae 1.83 0.21 19.30 39.45 0.66 宽腿鰯科 Platyscelidae 5.63 0.88 29.82 194.56 3.24 Eurytheneidae 5.93 0.54 26.32 170.39 2.84 未鉴定甲壳类 unidentified Crustacea 0.44 0.19 5.26 3.34 0.06 多毛类 Polychaeta 26.26 1.50 52.63 1 464.02 10.25 浮沙蚕科 Alciopidae 26.26 1.50 52.63 1 464.02 24.38 刺胞动物 Cnidaria 0.59 0.06 7.02 4.56 0.03 双生水母科 Diphyidae 0.59 0.06 7.02 4.56 0.08 海樽类 Thaliacea 1.90 0.63 28.07 71.07 0.50 火体虫科 unidentified Pyrosomatidae 0.66 0.45 10.53 11.66 0.19 纽鳃樽科 Salpidae 1.24 0.18 19.30 27.49 0.46 其他 other 0.95 0.36 12.28 16.09 0.11 注：*. IRI%<0.01 软体动物在质量上(W%)所占比例最高(58.34%)；鱼类次之(34.29%)；而数量较多的甲壳动物W%仅为4.83%；多毛类、刺胞动物、海樽类和其他类的W%总和为2.55%，所占比例较低。
软体动物不仅在数量和质量上占优势，出现频率(F%)也最高(82.46%)；鱼类和甲壳动物皆为68.42%；多毛类次之(52.63%)；刺胞动物、海樽类和其他类的F%相对较低，分别为7.02%、28.07%和12.28%。
分析IRI和IRI%可知，软体动物、鱼类、甲壳动物和多毛类为帆蜥鱼最重要的食物类群，IRI分别为7 573.31、3 001.90、2 201.50和1 464.02，IRI%分别为53.11%、21.07%、15.42%和10.25%。而刺胞动物、海樽类和其他类的IRI和IRI%均较低。
胃含物生物种类分属44科，分析不同分科的结果可知，褶胸鱼科、帆蜥鱼科、龙骨螺科、翼管螺科、单盘蛸科、爪乌贼科、刺虾科、宽腿鰯科、Eurytheneidae和浮沙蚕科为优势饵料，IRI均超过100且IRI%均大于1%。浮沙蚕科的N%最高(26.26%)。在质量上占优的是帆蜥鱼科，W%为25.68%。而龙骨螺科的F%、IRI和IRI%均为最高，分别为57.89%、1 881.99和31.37%。
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图 2 部分帆蜥鱼胃含物A. 太平洋塔乌贼；B. 短角高体金眼鲷；C. 布氏叉齿龙䲢；D. Carinaria lamarckii；E. 棘银斧鱼；F. 拟暗色褶胸鱼；G. 锤颌鱼； H. 长剃刀带鱼Figure 2. Stomach contents of some longnose lancetfishA. Leachia pacifica; B. Anoplogaster brachycera; C. Chiasmodon braueri; D. Carinaria lamarckii; E. Argyropelecus aculeatus; F. Sternoptyx pseudobscura; G. Omosudis lowii; H. Assurger anzac不同海域帆蜥鱼胃含物组成对比见表3，每一类群取N%和W%较高的前三科(多毛类仅一科)。
表 3 不同海域帆蜥鱼胃含物组成比较Table 3. Comparison of stomach contents of longnose lancetfish from different sea areas研究海域
survey sea area西印度洋[5]
western Indian Ocean东印度洋[6]
eastern Indian Ocean珊瑚海[6]
Coral Sea热带西太平洋 (本研究)
western tropical Pacific Ocean (this paper)北太平洋[9]
North Pacific Ocean样本量 sample size 106 28 7 57 1 022 类群 group W% N% W% N% W% N% W% N% W% N% 鱼类 Fish 58.02 22.42 − 21.73 − 40.12 34.29 9.58 66.67 25.56 帆蜥
鱼科21.42 3.44 乌鲂科 − 5.49 乌鲂科 − 7.56 褶胸
鱼科5.61 5.56 褶胸
鱼科13.18 12.53 魣蜥
鱼科6.25 4.26 褶胸
鱼科− 2.44 鲬科 − 4.07 帆蜥
鱼科25.68 0.44 帆蜥
鱼科27.56 2.46 褶胸
鱼科2.65 4.42 鲀科 − 2.32 大眼
鲷科− 2.33 蛇鲭科 0.67 0.73 高体金眼鲷科 11.59 6.12 软体动物 Mollusca 8.18 12.27 − 26.37 − 23.26 58.34 33.43 21.33 10.05 单盘
蛸科1.74 1.31 龙骨
螺科− 15.75 翼管
螺科− 3.49 龙骨
螺科13.15 19.31 水母
蛸科6.66 1.46 柔鱼科 1.03 2.29 爪乌
贼科− 3.17 龙骨
螺科− 2.33 翼管
螺科9.98 7.90 龙骨
螺科1.98 6.27 蛸科 0.89 2.62 龟螺科 − 1.10 龟螺科(爪乌
贼科、蛸科*)− 1.74 爪乌
贼科7.22 1.17 爪乌
贼科2.31 0.44 甲壳动物 Crustacean 32.59 49.92 − 47.37 − 31.98 4.83 27.29 7.94 34.15 梭子
蟹科31.16 16.04 喜鰯科 − 25.89 喜鰯科 − 12.21 刺虾科 2.70 10.46 喜鰯科 3.99 18.38 宽腿
鰯科0.64 17.51 宽腿
鰯科− 17.70 宽腿
鰯科− 9.30 宽腿
鰯科0.88 5.63 慎鰯科 2.30 7.23 海精
鰯科0.25 9.98 慎鰯科 − 1.22 慎鰯科 − 2.33 Eurythe-neidae 0.54 5.93 宽腿
鰯科0.98 4.34 多毛类 Polychaetes 0.41 9.82 − 4.52 − 4.65 1.50 26.26 4.08 30.26 − − − − − − − − − 浮沙
蚕科1.50 26.26 浮沙
蚕科4.08 30.26 注：−. 无数据；*. 龟螺科、爪乌贼科和蛸科N%相同 Note: −. no data; *. Cavoliniidae, Onychoteuthidae and Octopolidae are with the same N%. 2.3 被食者个体大小
帆蜥鱼胃含物中的头足类、甲壳类和鱼类的胴长、体长和叉长的测量与分析结果见表4。受测头足类、甲壳类和鱼类生物个体消化程度较低，仅有皮肤或少部分肌肉缺失。受测头足类平均胴长为45.5 mm，甲壳类平均体长为30.1 mm，鱼类平均叉长为70.0 mm。鱼类叉长的标准差较大，头足类和甲壳类的标准差较小。
表 4 帆蜥鱼胃含物中主要被捕食者的大小Table 4. Size of principal preys recorded in stomachs of longnose lancetfish被捕食者
prey头足类 (n=67，94.37%)*
Cephalopoda甲壳动物 (n=355，95.17%)
Crustacea鱼类 (n=126，96.18%)
Fish胴长/mm
mantle length体长/mm
body length叉长/mm
fork length长度范围 length range 12.6~125.1 17.1~84.1 8.3~702.5 平均值±标准差 $ \overline X $±SD 45.5±23.1 30.1±10.4 68.6±97.8 注：*. 受测的被捕食者个体数量及受测比例 Note: *. number and percentage of individuals measured for each prey 在帆蜥鱼胃含物中观测到了体型较大的生物个体。在2尾叉长为130 cm和160 cm的帆蜥鱼胃中分别观测到叉长702.5 mm和550.0 mm的帆蜥鱼。另有2尾帆蜥鱼胃分别含叉长为545.2 mm和413.5 mm的长剃刀带鱼。此外还有1尾帆蜥鱼胃含1只胴长110.5 mm、质量为856.00 g的相模帆乌贼(Histioteuthis hoylei)。
3. 讨论
3.1 不同海域帆蜥鱼胃含物组成差异
除珊瑚海的研究[6]外，其余各研究中褶胸鱼科均为优势种类。褶胸鱼类作为海洋中、深层鱼类，分布较广，常具有昼夜垂直洄游习性[20]，使得夜间游至表层索饵的帆蜥鱼对其有较强的捕食能力。本研究中软体动物在数量和质量上均占优势，尤其是翼管螺、龙骨螺和龟螺类数量较多，与西印度洋[5]、北太平洋[9]等海域的研究结果差异明显。相关研究表明此类浮游软体动物的分布及丰度受海流、海水温度和盐度等环境因素影响较大[21-23]，此类生物可能适宜栖息于本研究海域环境条件下、或是受海流作用而汇集于此，从而使得帆蜥鱼容易捕获此类生物。在对西印度洋的研究中[5]甲壳类为帆蜥鱼的优势饵料，这与此海域中分布较多的史氏蟳 (Charybdis smithii)密切相关，而史氏蟳的优势度在印度洋大眼金枪鱼[24]和黄鳍金枪鱼[25]的胃含物中同样得以显现。本研究中作为优势种类之一的刺虾科，在邻近海域的拖网调查中同样较多[26]。本研究采样海域与珊瑚海相距较近，但两者的多毛类数量占比差异较大，而本研究与北太平洋的研究结果相近，这可能与珊瑚海的研究中样本较少有关。
同一种鱼类的食物组成随栖息水域而变化是非常普遍的现象，因为不同水域内的饵料生物群落组成不尽相同[27]。通过不同海域帆蜥鱼胃含物组成的对比研究可以了解各海域饵料生物组成的差异性，本研究结果在一定程度上反映了热带西太平洋海域生物群落的独特性，可为后续的食物网构建等研究提供依据。
3.2 帆蜥鱼的摄食习性
依据相关资料[1]并结合实际观察，帆蜥鱼口大且口裂长，上下颌具剑状齿，胃大而富有弹性，这使得帆蜥鱼能够控制并吞下较大的食物，包括同类。而在贫营养水域，帆蜥鱼同类相食现象更加普遍[28]。由于帆蜥鱼不具备长时间快速游泳的能力，Romanov和Zamorov[5]认为帆蜥鱼是伏击型捕食者，能够有机会捕获个体较大、游泳能力较强的鱼类，如黄鳍金枪鱼[29]。然而Romanov和Zamorov[29]在其研究中并未分析黄鳍金枪鱼在被帆蜥鱼捕食前已受其他海洋生物攻击致死的可能性，只排除了其他商业捕捞丢弃的可能性。个体较小、游泳能力较弱的生物仍然是帆蜥鱼胃含物中的优势种类，如本研究中的褶胸鱼类、龙骨螺类和端足类，此类生物逃逸能力弱，帆蜥鱼捕食成功率高。
本研究在海上采样过程中，于帆蜥鱼胃中观察到了活体定居慎鰯 (Phronima sedentaria)和棘银斧鱼 (Argyropelecus aculeatus)，这可能是因为帆蜥鱼在捕食天然饵料生物后不久即被钓获，并且在捕食过程中吞入了一定量的海水，从而导致个别生物能够存活。帆蜥鱼胃含物中出现活体生物的情况在以往相关研究中[3,5-9,25,28]未被报道，这可能与其他研究在采样过程中直接保存整个帆蜥鱼胃体而未在现场进行解剖观察有关。此外，本研究中作为帆蜥鱼优势食物种类的龙骨螺类的贝壳都比较完整，这进一步说明了帆蜥鱼具有整体吞咽被食者的摄食习性。
3.3 海洋生态系统潜在模式生物
通过对鱼类胃含物的研究可了解其栖息水域内的物种组成情况，并可作为对传统海洋生物调查方法的补充[30]。其他大型远洋鱼类如大眼金枪鱼和大青鲨(Prionace glauca)等，其胃含物种类偏少且消化程度较高，难以鉴定具体种类[31-32]。而帆蜥鱼摄食范围广且胃含物消化程度低，是典型的机会型捕食者[25]，具有作为海洋生态系统研究模式生物的潜能，是潜在的生物采样器和海洋污染物研究样本[5,9-10,33]。本研究中帆蜥鱼胃含物的H' 为2.71，显示出较大的摄食宽度。并取得了保存较完好的太平洋塔乌贼 (Leachia pacifica)、水母蛸、相模帆乌贼、布氏叉齿龙䲢和短角高体金眼鲷 (Anoplogaster brachycera)等大洋性深海物种样本。在传统的拖网调查中难以获得这些大洋性物种，因此可通过帆蜥鱼来获得此类珍贵的生物样本。相关研究认为帆蜥鱼与其他大型远洋鱼类的食物重叠度较低，在海洋中上层占有非常独特的生态位[8,34]，对其胃含物组成的长期监测可以增加对一定时空尺度内海洋中上层微型自游生物群落组成变动的了解[9]。此外，帆蜥鱼胃含物中会出现一定量的塑料垃圾碎片，如本研究中出现的塑料纸和塑料编织绳等，这可为海洋生态系统污染状况的研究提供依据。
由于渔船捕捞生产的限制，本研究只收集了同一片海域中4个月间的帆蜥鱼样本，总体上样本量偏少。今后可在不同海域的金枪鱼延绳钓渔业中将帆蜥鱼作为模式生物，加强样本的收集工作，分析其胃含物种类的组成和时空变化情况，从而更全面地了解渔业生产海域的生态系统。
致谢：感谢“金祥7号”和“金祥6号”金枪鱼延绳钓船的全体船员对观察员(刘攀、王杰)采集样本的协助和配合，感谢上海海洋大学王家启、Richard Kindong、张亚男、刘书荣和陈子越在帆蜥鱼胃含物种类鉴定和实验上给予的帮助！
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图 1 尖吻鲈增重率与饲料中雨生红球藻添加量的关系
Figure 1. Relationship between weight gain rate of L. calcarifer and content of dietary H. pluvialis
表 1 实验饲料组成及营养水平 (干物质基础)
Table 1 Composition and nutrient levels of basal diet (Dry mass basis)
% 原料 Ingredient C H1 H2 H3 H4 H5 鱼粉 Fish meal 43.00 43.00 43.00 43.00 43.00 43.00 大豆浓缩蛋白 Soy protein concentrate 20.00 20.00 20.00 20.00 20.00 20.00 面粉 Wheat flour 17.00 16.80 16.60 16.40 16.20 16.00 鱼油 Fish oil 10.00 10.00 10.00 10.00 10.00 10.00 维生素预混料① Mineral premix 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 矿物质预混料② Mineral premix 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 豆粕 Soybean meal 3.00 3.00 3.00 3.00 3.00 3.00 大豆卵磷脂 Soy lecithin 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 1.00 甜菜碱 Betaine 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 啤酒酵母 Brewers yeast 3.00 3.00 3.00 3.00 3.00 3.00 氯化胆碱 Choline chloride 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 0.50 雨生红球藻 Haematococcus pluvialis 0.00 0.20 0.40 0.60 0.80 1.00 营养成分 Proximate composition 水分 Moisture 9.72 9.74 9.69 9.73 9.70 9.75 粗蛋白 Crude protein 47.04 47.08 47.12 47.13 47.18 47.20 粗脂肪 Crude lipid 13.67 13.64 13.58 13.53 13.50 13.46 灰分 Ash 8.32 8.31 8.28 8.26 8.25 8.30 虾青素 Astaxanthin /(mg·kg−1) 1.23 30.35 58.52 91.48 118.53 150.26 注：①. 维生素预混料 (mg·kg−1饲料)：维生素B1 25，维生素B2 45，维生素B12 0.1，维生素K3 10，纤维醇 800，烟酸200，叶酸1.2，生物素 32，维生素D3 5，维生素E 120，乙氧喹150，泛酸500，微晶纤维素14.52；②. 矿物质预混料 (mg·kg−1饲料)：NaF 4，KI 1.6，CoCl2·6H2O (1%) 100，CuSO4·5H2O 20，FeSO4·H2O 160，ZnSO4·H2O 100，MnSO4·H2O 120，MgSO4·7H2O 2 400，Ca(H2PO4)2·H2O 6 000，NaCl 200。 Note: ①. Vitamin premix (mg·kg−1 diet): VB1 25, VB2 45, VB12 0.1, VK3 10, Inositol 800, Nicotinic acid 200, Folic acid 1.2, Biotin 32, VD3 5, VE 120, Ethoxyquin 150, Pantothenic acid 500, Avicel 14.52; ②. Mineral premix (mg·kg−1 diet): NaF 4, KI 1.6, CoCl2·6H2O (1%) 100, CuSO4·5H2O 20, FeSO4·H2O 160, ZnSO4·H2O 100, MnSO4·H2O 120, MgSO4·7H2O 2 400, Ca(H2PO4)2·H2O 6 000, NaCl 200. 
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表 2 饲料中添加雨生红球藻对尖吻鲈生长性能的影响
Table 2 Effect of dietary H. pluvialis on growth performance of L. calcarifer
指标 Index 组别 Group C H1 H2 H3 H4 H5 初始均质量 Initial body mass/g 23.18±0.01 23.13±0.03 23.14±0.04 23.18±0.04 23.18±0.08 23.13±0.02 终末均质量 Final body mass/g 113.63±2.97a 118.08±2.52ab 127.43±1.11cd 132.71±2.83d 130.21±3.04cd 124.54±2.17bc 增重率 WGR/% 390.19±12.69a 410.44±11.53ab 450.70±6.01cd 472.51±11.35d 461.63±10.63cd 438.54±9.73bc 特定生长率 SGR/(%·d−1) 2.84±0.05a 2.91±0.04ab 3.05±0.02cd 3.12±0.04d 3.08±0.03cd 3.01±0.03bc 饲料系数 FCR 1.53±0.02 1.51±0.08 1.49±0.04 1.45±0.03 1.48±0.06 1.50±0.01 成活率 Survival rate/% 96.67±3.33 98.89±1.92 100±0.00 100±0.00 100±0.00 100±0.00 肝体比 HSI/% 0.57±0.01 0.55±0.02 0.52±0.03 0.48±0.04 0.50±0.03 0.55±0.02 肥满度 CF/(g·cm−3) 1.73±0.02 1.76±0.01 1.78±0.03 1.85±0.02 1.83±0.06 1.82±0.05 注：表中同一行数据上标字母不同，表示差异显著 (P<0.05)，后表同此。 Note: Different superscript letters within the same line indicate significant difference (P<0.05). The same case in the following tables.
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表 3 饲料中添加雨生红球藻对尖吻鲈全鱼营养成分的影响
Table 3 Effect of dietary H. pluvialis on whole body proximate composition of L. calcarifer
% 营养成分
Nutritional composition组别 Group C H1 H2 H3 H4 H5 水分 Moisture 71.13±1.12 70.63±0.1.09 70.36±0.73 71.28±1.14 70.74±1.68 70.84±1.47 粗蛋白质 Crude protein 15.21±1.04 15.42±0.48 15.61±0.65 15.70±0.53 15.41±0.92 15.45±0.83 粗脂肪 Crude lipid 2.82±0.22b 2.46±0.14ab 2.25±0.31ab 1.81±0.21a 1.84±0.15a 1.89±0.12a 粗灰分 Ash 4.46±0.13 4.52±0.13 4.48±0.16 4.51±0.21 4.53±0.17 4.49±0.21
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表 4 饲料中添加雨生红球藻对尖吻鲈肝脏抗氧化指标的影响
Table 4 Effect of dietary H. pluvialis on hepatic T-AOC, SOD, CAT, GSH-Px activities and MDA contents of L. calcarifer
指标 Index 组别 Group C H1 H2 H3 H4 H5 总抗氧化能力 T-AOC/(U·mg−1) 0.62±0.03a 0.65±0.02a 0.75±0.05b 0.88±0.05c 0.85±0.02c 0.81±0.03bc 超氧化物歧化酶活性 SOD/(U·mg−1) 86.21±2.92c 84.38±1.08c 77.45±1.34b 70.25±1.18a 71.18±1.10a 71.64±2.06a 过氧化氢酶活性 CAT/(U·mg−1) 33.32±1.04c 30.25±1.42bc 27.81±2.13b 25.71±2.52ab 25.82±1.31a 26.18±1.81a 谷胱甘肽过氧化物酶活性 GSH-Px/(U·mg−1) 185.31±2.15d 166.53±4.29c 149.27±5.28b 139.64±5.37a 142.72±5.21ab 145.58±3.17ab 丙二醛质量摩尔浓度 MDA/(nmol·mg −1) 6.92±0.41d 6.32±0.27c 4.78±0.24b 4.03±0.26a 4.32±0.35ab 4.65±0.25b
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表 5 饲料中添加雨生红球藻对尖吻鲈血液生理指标的影响
Table 5 Effect of dietary H. pluvialis on blood physiological parameters of L. calcarifer
指标 Index 组别 Group C H1 H2 H3 H4 H5 红细胞数 RBC/109 mL−1 1.85±0.21a 1.87±0.13a 1.98±0.14ab 2.24±0.34b 2.35±0.31b 2.41±0.23b 白细胞数 WBC/106 mL−1 9.21±0.16 9.23±0.23 9.31±0.11 9.38±0.15 9.44±0.13 9.46±0.24 血红蛋白 Hb/(g·100 mL−1) 5.31±0.13a 5.38±0.22a 5.52±0.15ab 5.67±0.14b 5.74±0.23b 5.78±0.16b 红细胞积压 Ht/% 43.35±1.37 43.12±1.48 42.35±1.72 42.27±2.21 42.55±1.45 42.39±2.41
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表 6 饲料中添加雨生红球藻对尖吻鲈血清生化指标的影响
Table 6 Effect of dietary H. pluvialis on serum biochemical parameters of L. calcarifer
指标 Index 组别 Group C H1 H2 H3 H4 H5 总胆固醇浓度 TCHO/(mmol·L−1) 4.23±0.05b 3.91±0.12ab 3.71±0.24ab 3.55±0.15a 3.53±0.04a 3.48±0.13a 甘油三酯浓度 TG/(mmol·L−1) 3.62±0.13b 3.45±0.12b 3.21±0.11ab 2.93±0.24a 2.88±0.31a 2.82±0.26a 低密度脂蛋白胆固醇浓度 LDL-C/(mmol·L−1) 0.86±0.03b 0.77±0.04ab 0.64±0.05a 0.61±0.03a 0.57±0.04a 0.56±0.14a 高密度脂蛋白胆固醇浓度 HDL-C/(mmol·L−1) 2.66±0.12 2.63±0.05 2.58±0.05 2.53±0.03 2.51±0.06 2.48±0.02 血糖浓度 GLU/(mmol·L−1) 6.89±1.02 6.62±0.42 6.54±0.17 6.49±0.26 6.53±0.21 6.51±0.18 皮质醇质量浓度 Cortisol/(ng·mL−1) 67.61±1.47 67.13±1.28 66.53±2.35 66.24±1.08 66.11±1.83 66.52±1.58
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表 7 饲料中添加雨生红球藻对尖吻鲈血清免疫指标的影响
Table 7 Effect of dietary H. pluvialis on serum immune indexes of L. calcarifer
指标 Index 组别 Group C H1 H2 H3 H4 H5 溶菌酶活性 LZM/(U·mL−1) 83.83±2.52a 85.36±1.64a 89.38±2.01ab 92.75±2.51b 93.16±1.24b 94.34±2.87b 免疫球蛋白M质量浓度 IgM/(mg·mL−1) 11.97±0.35a 12.26±0.23a 14.63±0.44ab 17.61±0.36b 18.41±0.96b 19.11±1.32b 补体4质量浓度 C4/(g·L−1) 0.39±0.03a 0.42±0.05ab 0.52±0.03b 0.56±0.06b 0.58±0.04b 0.61±0.08b
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