A preliminary study on enrichment of stable isotope from diets by mud crab (Scylla paramamosain)
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摘要: 稳定同位素分析技术已成为生态学中营养来源研究的重要手段,但前提需获得动物对不同饵料中稳定同位素的富集效应数据。该实验以从红树林和邻近滩涂收集的犬牙珠鰕虎鱼 (Acentrogobius caninus)、李氏䲗 (Callionymus richardsoni)、须赤虾 (Metapenaeopsis barbata)、杂色蛤 (Ruditapes philippinarum)、多齿围沙蚕 (Perinereis nuntia),以及养殖的双齿围沙蚕 (P. aibuhitensis) 为饵料,投喂拟穴青蟹 (Scylla paramamosain) 幼蟹66 d。结果显示,杂色蛤、双齿围沙蚕和须赤虾对青蟹的养殖效果较好。不同饵料的氮稳定同位素 (δ15N) 和碳稳定同位素 (δ13C) 含量均显著高于初始青蟹,青蟹摄食不同饵料后体内δ15N和δ13C含量显著提高,判别值∆13C分别为0.7、−0.19、0.22、2.58、−0.12、2.75,∆15N介于−2.98~0.21,大多数与普遍采用的作为判断直接捕食者与食物的差值标准判别值∆13C (0‰~1‰) 和∆15N (3‰~4‰) 有一定差距,这种差别可能是因为滩涂生物与其他生物对同位素的富集效应差别较大,也可能由于实验后期水温较低,青蟹生长慢、体质量增长率低,使体内碳 (C) 和氮 (N) 未能充分更新引起。Abstract: Stable isotope analysis technology has become an important means in the study of nutrition sources in ecology, but the premise is to obtain the data of stable isotope enrichment effect of animals in different diets. In this experiment, Acentrogobius caninus, Callionymus richardsoni, Metapenaeopsis barbata, Ruditapes philippinarum, Perinereis nuntia and cultured P. aibuhitensis were collected from mangroves and adjacent beaches and used as baits to feed Scylla paramamosain for 66 d. The results indicate that R. philippinarum, P. aibuhitensis and M. barbata had better culture effects on S. paramamosain. The stable isotope abundances of δ13C and δ15N in the six natural diets were obviously higher than that in initial crabs. Compared with the initial crabs, the contents of stable isotope δ13C and δ15N of final crabs increased significantly. The enrichment effects of the 13C (∆13C) were 0.7, −0.19, 0.22, 2.58, −0.12 and 2.75 for the six diets, respectively, while the ∆15N varied from −2.98 to 0.21. Most of these values were inconsistent with the judgment baselines (discrimination) of direct predator and prey, which were 0‰−1‰ for ∆13C and 3‰−4‰ for ∆15N, respectively. This may be due to the huge difference of stable isotope enrichment between beach dwelling organisms and land organisms. It is also possible that low water temperature, slow growth and low weight gain rate of S. paramamosain at later stage of the experiment lead to insufficient renewal of carbon and nitrogen in the body.
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Keywords:
- Scylla paramamosain /
- Stable isotope /
- Enrichment effects /
- Diets
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鲎是一种浅海底栖节肢动物,隶属于肢口纲、剑尾目[1]。其外部形态在4.75亿年前的早古生代奥陶纪便有化石记录,迄今为止外观未发生重大变化,常被称为海洋“活化石”[2]。现存鲎科动物包括美洲鲎 (Limulus polyphemus)、圆尾鲎 (Carcinoscorpius rotundicauda)、南方鲎 (Tachypleus gigas) 和中华鲎 (T. tridentatus)[3]。自20世纪80年代以来,因鲎试剂在医疗检测领域作为重要物质材料的基础来源,以及人为活动对其生境的影响,中国海域的中华鲎资源急剧下降[4-6],2019年3月中华鲎在世界自然保护联盟濒危物种红色名录 (IUCN Red List of Threatened Species) 中被正式更新为濒危 (EN)[3],对鲎资源的保护刻不容缓。
目前已有诸多海内外学者对鲎开展研究,如北部湾幼鲎栖息地调查[3]、染色体水平测序组装[7]、室内外养殖试验以及功能性饲料饲喂等[8-9]。有观察显示中华鲎以底栖动物如软体动物、环节动物及海葵等为主要食物来源[1],但对该物种在食物链中的定位却缺少科学测定。由于食物在动物体内会进行同化作用,动物体内稳定同位素成分与食源中的成分正相关[10],以此为基础对实验样本和潜在食源碳、氮稳定同位素值 (δ13C、δ15N) 进行比较,可分析该物种在食物网链中的营养位置,并通过同位素混合模型计算各类潜在食源对实验样本的饵料贡献率[11]。
营养位置是生物量增减的表达形式[10]。各营养群内物种可能具有不同生态功能及食物来源,但该群体整体具备同一营养位置[12]。本研究对北部湾海域中华鲎及其潜在食源营养位置进行研究,首次采用碳、氮稳定同位素技术,为进一步探索中华鲎营养需求、饵料开发及物种保护提供基础科学依据。
1. 材料与方法
1.1 样品采集和处理
2018年8月下旬,在北部湾海域开展浅海拖网和潮间带调查,采样地点见表1。所采样品包含软体动物、节肢动物、环节动物、脊索动物、刺胞动物、棘皮动物、多孔动物、纽形动物、星虫动物、扁形动物、螠虫动物和腕足动物,共12门135科280种。在样本中选14种生物按类别划分为鱼类、虾类、蟹类和双壳类,依据同种生物个体规格大小相近选取5~8尾个体进行混样作为一个样品,个体差异较大的则选8~10尾进行混样处理。按选取生物总量将同种生物的2~3个样品分为一组。样品处理方式为:鱼类 [ 细鳞鱼 (Brachymystax lenok)、黄斑蓝子鱼 (Siganus canaliculatus)、银鲈 (Bidyanus bidyanus)、弹涂鱼 (Periophthalmus cantonensis)和短吻鲾 (Leiognathus brevirostris)] 取背部肌肉;虾类 [ 日本对虾 (Penaeus japonicus)、长毛对虾 (P. penicillatus) 和周氏新对虾 (Metapenaeus joyneri)] 取尾部肌肉;蟹类 [(钝齿蟳 (Charybdis hellerii)、锈斑蟳 (C. feriatus) 和远海梭子蟹 (Portunus pelagicus)] 取第一螯足肌肉;双壳类 [(文蛤 (Meretrix meretrix) 和毛蚶 (Scapharca subcrenata)] 取闭壳肌;中华鲎取其腹甲收缩肌,同时在生殖盖板、鳃书及尾部连接处、消化道与结缔组织相连部位取到少量肌肉。全部样品经60 ℃烘干48 h后研磨成粉,干燥保存[12]。
表 1 调查区域取样断面信息Table 1. Imformation of sampling section断面
Section高潮区
High tidal中潮区
Mid tidal低潮区
Low tidal榕根山 RGS 109°68'81.80"E, 21°49'51.29"N 109°68'58.74"E, 21°49'02.05"N 109°68'72.23"E, 21°49'22.69"N 沙田 ST 109°39'25.06"E, 21°38'57.84"N 109°39'23.26"E, 21°30'50.46"N 109°39'19.21"E, 21°30'43.43"N 坡尾底 PWD 109°55'74.47"E, 21°51'50.08"N 109°55'56.29"E, 21°51'55.00"N 109°33'08.02"E, 21°31'03.72"N 西背岭 XBL 109°10'23.31"E, 21°24'49.89"N 109°10'52.16"E, 21°24'15.1"N 109°10'53.78"E, 21°23'58.8"N 下村 XC 109°11'36.2"E, 21°25'8.91"N 109°11'55.5"E, 21°24'40.29"N 109°11'46.55"E, 21°23'42.33"N 竹林盐场 ZLYC 109°17'19.49"E, 21°26'13.57"N 109°29'29.26"E, 21°42'65.97"N 109°29'61.36"E, 21°42'07.73"N 三娘湾 SNW 108°49'30.01"E, 21°37'32.07"N 108°49'24.94"E, 21°37'30.07"N 108°49'03.02"E, 21°36'47.14"N 草潭镇 CTZ 109°48'47.14"E, 21°21'6.25"N 109°48'52.29"E, 21°21'42.88"N 109°48'49.99"E, 21°22'5.19"N 渔洲坪 YZP 108°37'71.65"E, 21°64'41.51"N 108°38'27.04"E, 21°63'84.08"N 108°37'78.70"E, 21°63'33.43"N 怪石滩 GST 108°13'03.01"E, 21°29'58.81"N 108°13'03.55"E, 21°29'59.41"N 108°21'75.11"E, 21°49'98.68"N 样品的δ13C和δ15N在中国农业科学院农业环境稳定同位素实验室进行测定。所用仪器为Vario PYRO Cube型元素分析仪和Isoprime-100型稳定同位素比值分析仪。
1.2 数据处理和分析
碳、氮稳定同位素值计算公式:
$${{\text{δ}}^{13}}{\rm{C}}{\text{或}}{{{\text{δ}}}^{15}}{\rm{N}} = \left[ {\left( {{R_{{\rm{sample}}}}/{R_{{\rm{standard}}}}} \right) - 1} \right] \times 1\;000{\text{‰}}$$ (1) 式中Rsample代表样品重轻同位素比值 (如13Csample/12Csample);Rstandard为国际通用标准物质的重轻同位素比值 (如13Cstandard/12Cstandard),不同种类稳定同位素取δ值根据其国际通用标准物质而确定。碳、氮稳定同位素标准物分别为非洲拟箭石和大气氮。操作过程中为了实验数据的稳定,每测试12个生物样品,重新测试1个标样进行同位素值校正[13-14]。
中华鲎及其不同食源的营养位置 (TP) 计算公式为:
$${\rm{TP}} = 2 + \left( {{{\text{δ}}^{15}}{{\rm{N}}_{{\rm{consumer}}}} - {{\text{δ}}^{15}}{{\rm{N}}_{{\rm{baseline}}}}} \right)/\Delta {{\text{δ}}^{15}}{\rm{N}}$$ (2) 式中各项参数在本研究中设定:δ15Nconsumer为全部样本中除基线生物外的δ15N,
$ \Delta $ δ15N为δ15N在营养级传递过程中的富集值,δ15Nbaseline为双壳类的δ15N (因受限于移动能力,且稳定生境中寿命较长,故选择双壳类作为基线生物来确定本研究中各样本的营养位置)[12]。在R软件中利用SIAR算法 (稳定同位素混合模型) 计算各种生物对中华鲎的食物贡献率[13]。将所有样本数据输入稳定同位素混合模型,经过营养富集因子校正[15],计算各个实验样本δ13C和δ15N,表达不同食源对中华鲎的相对贡献。δ15N能够表示营养层次和多样性水平[16],δ13C则表达摄食来源多样性水平[14]。其中δ13C和δ15N的营养富集因子分别是 (1.63±0.63)‰和(3.54±0.74)‰。
2. 结果
2.1 中华鲎及潜在食源同位素值
由于野外采集样本的多样性,选择潜在食源进行送样检测,初筛标准为是否具备适口性、节律性、分带性以及同种生物采集量能否满足后续实验要求。潜在食源生物测定中,将14种生物共分为4类分析,分别为鱼类、虾类、蟹类和双壳类。稳定同位素结果显示,北部湾东部海域中华鲎δ13C均值为 (−17.11±0.03)‰,δ15N均值为 (12.14±0.20)‰。在中华鲎4类食物来源中,蟹类δ15N均值最高[(14.22±0.75)‰];双壳类δ15N均值最低[(12.07±0.35)‰];鱼类δ15N均值为 (12.53±1.80)‰;虾类δ15N均值为 (13.36±0.33)‰。δ13C计算结果显示,双壳类δ13C均值最低[ (−17.55±0.57)‰];其次是蟹类和鱼类,均值分别为 (−15.55±0.53)‰和 (−15.37±2.16)‰;虾类的δ13C均值最高[(−11.75±2.11)‰] (图1)。
2.2 中华鲎的食物组成
采用同位素混合模型计算可知,在95%置信区间,中华鲎主要以双壳类为食,平均贡献率为31.27%;其次为鱼类,平均贡献率为25.91%;蟹类平均贡献率占比为23.50%;虾类平均贡献率占比最低 (19.32%)。
2.3 中华鲎及其潜在食源的营养位置
北部湾中华鲎的营养位置为2.02±0.06。在本研究涉及的4类潜在食源样本中,鱼类位置最低 (2.13±0.51),虾类和蟹类营养位置分别为2.36±0.09和2.61±0.21 (表2)。
表 2 中华鲎及潜在食源的氮、碳稳定同位素及营养位置Table 2. δ15N, δ13C values and trophic position of T. tridentatus and their potential food$ \overline { X}{\bf \pm {SD}}$ 名称
Sample氮稳定同位素
δ15N/‰碳稳定同位素
δ13C/‰营养位置
Trophic
position中华鲎 T. tridentatus 12.14±0.20 −17.11±0.03 2.02±0.06 鱼类 Fish 12.53±1.80 −15.37±2.16 2.13±0.51 虾类 Shrimp 13.36±0.33 −11.75±2.11 2.36±0.09 蟹类 Crab 14.22±0.75 −15.55±0.53 2.61±0.21 双壳类 Bivalve 12.07±0.35 −17.55±0.57 2.0 细化分类单元后以毛蚶 (2.0) 为基线生物计算各物种营养位置,中华鲎营养位置为1.933 2±0.057 8。鱼类中细鳞鱼、黄斑蓝子鱼、银鲈、弹涂鱼和短吻鲾分别为2.488 7±0.055 3、1.982 6±0.096 6、2.331 6±0.003 3、2.054 8±0.077 1和2.460 7±0.042 6。虾类中日本对虾为2.304 5±0.060 5,长毛对虾为2.382 6±0.140 8,周氏新对虾为2.259 8±0.075 6。蟹类中钝齿蟳为2.637 3±0.170 9、锈斑蟳为2.238 6±0.031 5、远海梭子蟹为2.624 1±0.037 8。双壳类中文蛤为1.828 4±0.062 9。
3. 讨论
3.1 中华鲎食物组成分析
过度开发会对生物及其所处的生态环境造成难以修复的破坏,包括中华鲎[17]、底栖软体生物和鱼类[18]。测定食物中成分对于管理物种种群、完善生态完整性及研究食用某种食源对捕食者的风险至关重要[19]。利用食物网链开展食源分析,可同时考量生物种间依存关系,有利于对多种生境及栖息地生物进行针对性保护。采用胃部内容物分析和摄食试验法,可分析实验前期样本摄入的食源种类[11],却无法对食物在生物体内转化做出确切判断,更无法表示食源贡献率[20]。而稳定同位素分析法能够记录水域食物网中能量流动路径,研究消费者之间的营养级关系[11],使该方法具有独特优势。其结果对于人工繁育后养殖、放流目的地生态环境选择、以国家公园为主体的鲎保护区建设和管理等具有参考意义。
通过分析δ15N和δ13C,发现中华鲎对各实验样本的δ15N和δ13C均存在重叠范围,表明其食物来源较为多样。中华鲎与双壳类的δ15N和δ13C较为接近,表明二者营养层级接近,具有较多相似的食物来源。双壳类平均贡献率为31.27%,说明中华鲎在对各类生物都有所摄食的前提下,较偏爱于活动能力不强、体软的食源。有报道显示,人工饲养试验中华鲎对乌贼摄食量最大,生长效果最好[21]。因中华鲎在野生状态下很难捕食到乌贼,能够捕食到的生物种类或其死亡个体都可成为中华鲎潜在食源。生物个体对食源的选择性与其行为方式有关,中华鲎使用螯肢捕获猎物,并通过步足配合磨碎食物送入口中,其进食方式并非迅猛的快速捕食[21],故行为较为缓慢、体软易于磨碎且遍布范围最为广泛的双壳类成为其首选食物[22]。自然状态下中华鲎还有可能以多毛类生物、小型甲壳动物、底栖无脊椎动物及腐烂有机物等为食。人工繁育过程中,通常对中华鲎选取多种饵料进行投饲,如幼鲎饲喂过程中以丰年虫为饵料[23],也有选择沙蚕、菲律宾蛤仔 (Ruditapes philippinarum) 肉、中国明对虾 (Fenneropenaeus chinensis) 肉等作为饵料[24],与本研究中华鲎潜在食源分析结果相符合。沙蚕、海葵、海参等底栖生物以及大型海藻也相对易于被鲎捕食,尤其是海参和沙蚕可能经加工后用于中华鲎饲喂,下一步将开展相关研究。
本研究结果表明,中华鲎食物组成中鱼类平均贡献率为25.91%,蟹类为23.50%,虾类为19.32%,证明其食物来源广泛。中华鲎对生存环境适应性较高,与其基因进化及表达相关[25]。中华鲎的δ15N和δ13C值均分别与鱼类、虾类及蟹类有重叠部分,推测野外自然状态下中华鲎食性有可塑性,随生境范围缩小或食物来源减少,其食物选择倾向于食性分化以降低种内竞争,作为广食性物种适应低密度食源生境。
3.2 中华鲎营养位置分析
采用碳、氮稳定同位素技术分析生物营养级时需要选择某种生物作为基准。由于双壳类生物主要食源为藻类和颗粒有机质[26],且双壳类能有效表达稳定同位素值受外界环境差异的影响[18],本研究选取双壳类为基线生物,其营养位置确定为2.0[27-28]。
鱼、虾、蟹、贝类4种食源的研究结果显示,中华鲎营养位置为2.02±0.06,鱼类为2.13±0.51,虾类和蟹类分别为2.36±0.09和2.61±0.21。全部实验样本均处于初级消费者和次级消费者之间,即全部样本食源均包含植物和初级消费者。本研究表明中华鲎营养位置最低,即其食物组成中初级生产者的比例高于虾类、蟹类和鱼类。环节动物、腔肠动物也有可能作为中华鲎潜在食源,但在其整个生命周期内易受水质变化影响将污染物沿食物网链向上传递[29],故本研究中未送样检测。鱼类的食物组成相较于中华鲎更为多样,多数鱼类在其食性研究中被定义为广食性物种,如银鲈可摄食海藻、虾类、昆虫等[30]。由于蟹类位于全部实验样本中的最高营养位置,推测中华鲎食源范围小于蟹类,蟹类除了具有和中华鲎相同的食源外,还会摄食位于二者之间层级的生物。自然生境中蟹类在底栖生物群落中常作为优势种出现,其食源范围广泛,如远海梭子蟹可摄食藻类和小型动物等[12]。食物竞争中中华鲎相对蟹类处于弱势地位。位于愈高营养级的生物类型呈现出偏动物性饵料倾向,其食物组成中初级生产者的比例大幅降低[27]。本研究显示鱼类、虾类和蟹类营养位置均高于中华鲎,推测其会摄食中华鲎幼体。自然海域的鲎卵及幼鲎是多种鸟类的食物来源[1]。中华鲎在浅海区域成长至成年后会游向更深处的海域,冬季时会选择在较深的海域生活,次年水温升高时重返浅水域觅食[21]。胶状浮游生物虽然能量密度低,但由于快速消化、低捕获成本,所以成为海洋捕食者的易选食源[31]。浮游生物如水母等因移动速度慢、生长速度较快,推测其可能会成为中华鲎的潜在食源。由于海洋动物的脂肪酸组成多依赖于食物[32],下一步将采用胃部内容物分析法和脂肪酸组成分析,以期完善中华鲎在自然海域中的营养层级结构,深入理解物质与能量在其食物链中的传输途径。本研究可为中华鲎人工养殖饲料开发及建立中华鲎生态系统动力学模型奠定基础,通过扩大范围考量生物种类间物质能量流动以及摄食随生长、季节、昼夜、栖息水域水温等因素变化情况,在表达营养位置时形成更为紧密的营养位置阶梯结构[33]。本研究表明中华鲎在自然生态系统食物网中处于较弱势地位,在已然濒危的情况下更迫切需要科学的保护措施。
4. 结论
本文通过碳、氮稳定同位素技术,针对性地分析了北部湾海域中华鲎的食物组成及营养位置。研究结果表明,中华鲎食物来源多样,对双壳类、鱼类、虾类、蟹类均有摄食。其贡献率依次为双壳类 (31.27%)>鱼类 (25.91%)>蟹类 (23.50%)>虾类 (19.32%)。此外,中华鲎的营养位置为2.02±0.06,位于初级消费者和次级消费者之间。
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图 1 投喂不同饵料的青蟹的初始体质量、结束体质量、成活率和体质量增长率
方柱上不同字母表示差异显著 (P<0.05),后图同此
Figure 1. Initial mass, final mass, survival rate and weight gain rate of S. paramamosain fed with different diets
Different lowercase letters on the columns indicate significant difference (P<0.05). The same case in the following figures.
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