Effect of abrupt salinity change on morphology and structure of mitochondria-rich cells in Scatophagus argus
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摘要: 文章采用显微技术研究了盐度骤降 (20盐度组投入5盐度组)、盐度骤升 (20盐度组投入35盐度组)胁迫下，金钱鱼 (Scatophagus argus) 幼鱼鳃线粒体丰富细胞 (Mitochondria-rich cells, MRCs) 形态结构的变化。结果显示，低盐胁迫3 h MRCs长径 [(9.517±1.390) μm]和短径 [(7.150±1.448) μm]较对照组长径 [(7.317±0.986) μm]和短径 [(5.067±0.467) μm]显著增大 (P<0.05)，高盐胁迫6 h MRCs数量显著增加。显微结果表明，胁迫24 h鳃丝处于渗透机制的主动调节阶段；超微结构观察发现鳃丝分化出2种类型的MRCs：1) Ⅰ型MRCs，椭圆形，胞核形状不规则，内脊发达，顶端开口处于关闭或开放状态，主要存在于低盐环境；2) Ⅱ型MRCs，圆形，胞核规则呈圆形，具有多个顶端开口。具不同形状的线粒体，a型线粒体着色较浅，呈短粗状；b型线粒体着色较深，呈小的颗粒状，主要存在于高盐环境。综上所述，金钱鱼幼鱼对盐度骤变产生应答反应机制，通过MRCs体积、数量、形状结构，以及线粒体的形状结构变化共同维持内环境稳定。Abstract: The morphological changes of mitochondria rich cells (MRCS) in gills of juvenile goldfish (Scatophagus argus) were studied by microscopic technique under the stress of sudden salinity drop (20 salinity group put into 5 salinity group) and salinity sudden rise (20 salinity group put into 35 salinity group). The results show that the long and short diameters of MRCs were (9.517±1.390) μm and (7.150±1.448) μm, respectively, significantly higher than those of the control which were (7.317±0.986) μm and (7.317±0.986) μm (P<0.05), respectively; and the MRCs number increased significantly at 6th hour. Two types of MRCs were discovered: Type I MRCs, oval in shape with irregular nuclei, well-developed inner ridges and closed or open apical openings; Type II MRCs, round, with regular round nuclei and multiple apical openings. With different shapes of mitochondria, Type a mitochondria were slightly stained, showing short and thick shape; Type b mitochondria were more deeply stained, showing small granular. The results indicate that juvenile S. argus will produce a response mechanism through the changes of MRCs volume, quantity, shape and structure, as well as the shape and structure of mitochondria in order to maintain the stability of internal environment.
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食物网是生态系统结构和功能的基本表达形式，其结构、摄食行为以及这些因素对个体存活、生长和繁殖的影响是生态系统结构和功能研究的核心问题[1]。浮游动物既是初级消费者又是次级消费者，通过对浮游植物和微型浮游动物的摄食，将其固定的能量和物质向高营养层次传递，是联系微食物网和经典食物链的中间环节[2]。20世纪70年代以来，生物体的碳、氮稳定同位素值被用于食物网的食物组成研究[3]。在自然生态系统中，δ13C值主要由碳源控制，而不是生物新陈代谢的分馏作用。从初级生产者到消费者，碳同位素的相对丰度变化很小，平均富集为0.1%~0.4%。消费者基本保存了食物的δ13C特征，因此可用于指示和区分食物的来源，并用于食物贡献量的计算[4]。蔡德陵等[5]应用碳氮稳定同位素方法研究了黄东海生态系统食物网的营养结构，初步建立了从浮游植物到顶级捕食者的食物网连续营养谱，与根据1985—1986年主要资源种群生物量绘制的黄海简化食物网和营养结构图基本一致，证明了稳定同位素方法是研究从病毒到顶级捕食者完整海洋食物网连续营养谱以及食物网稳定性的有效手段。
由于生物稳定同位素的富集同时受到食性、发育阶段、环境和饵料的质量以及样品采集和处理等一系列因素的影响[6]，对不同粒径浮游动物碳稳定同位素开展深入研究有助于了解其食物来源。南海是中国最大的边缘海，目前关于南海北部浮游动物的研究多为种类组成的研究[7]，仍主要集中在生物多样性及其变化规律等方面，而对于不同粒级浮游动物碳稳定同位素的研究尚未见公开报道。本文根据南海北部海域2015年夏季和冬季的浮游动物的现场采样，进行不同粒径浮游动物碳稳定同位素的研究，研究结果可为南海食物网营养动力学研究提供基础资料。
1. 材料与方法
在2015年夏季(7月27日—8月16日)和冬季(12月3日—23日)，使用“南锋”号调查船对南海北部海域(112°E~120°E，18.5°N~21.5°N)进行调查，采样站位见图1[8]。冬季采样期间受天气影响，采样站位与夏季有所不同，其中夏季10个采样站位，冬季8个站位，共同站位5个。在全部站位中，C1站位水深小于200 m，其余站位水深均超过200 m。
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图 1 南海北部采样站位□. 冬季站位，+. 夏季站位Figure 1. Sampling stations in northern South China Sea□. winter; +. summer1.1 样品采集与处理
浮游动物粒级的划分参考Rolff[9]和刘华雪等[4]的方法，将浮游生物粒级梯度分为180~380 μm(小型)、380~500 μm (中型)和>500 μm (大型)。使用中型浮游生物网(孔径160 μm)自水深200 m处垂直拖至表层(水深小于200 m时，从底层垂直拖至表层)，将采集到的浮游动物样品置于盛有已过滤海水的水桶中，阴凉处排空2 h左右，然后将排空后的样品依次用500 μm、380 μm和180 μm的筛网过滤分离，用蒸馏水反洗之后用GF/F滤膜收集(用于样品富集的GF/F膜预先在马弗炉中450 ℃灼烧4 h以去除可能的有机质影响)，滤膜用锡纸包裹后置于–20 ℃冰箱保存。
在实验室中，将载有浮游动物样品的滤膜于60 ℃下烘干至恒质量。将烘干后的样品研磨成均匀粉末，过筛后放入干燥器中保存。分析仪器为Finnigan delta plus和Flash EA1112联用仪，为了保证测试结果的准确性，每测试10个样品后加测一个标准样，并且对个别样品进行2~3次的复测。
1.2 数据分析
δ值的计算：
$\delta = \displaystyle\frac{{{R_{{\rm{sample}}}} - {R_{{\rm{standard}}}}}}{{{R_{{\rm{standard}}}}}} \times 1\;000$ [10]。式中δ代表13C；Rsample代表所测的同位素比值(13C/12C)，Rstandard是国际通用标准物的重轻同位素丰度之比，碳稳定同位素标准采用美洲拟箭石(Pee Dee Belemnite，PDB)。使用SPSS 19.0软件对2个季节的稳定同位素δ值进行单因素方差分析。2. 结果
2.1 不同粒径浮游动物碳稳定同位素
根据单因素方差分析，南海北部浮游动物碳稳定同位素δ13C值无显著的粒级差异。夏季浮游动物δ13C值变化范围为–24.19~ –19.57 (图2)，小型浮游动物(–23.72~ –20.90)和中型浮游动物(–23.97~ –21.26) δ13C值的高值均分布在研究海域南部，平均值分别为–22.07±0.95和–22.00±0.94；大型浮游动物的δ13C，最高值出现在台湾海峡南部海域(C3站位)，而最低值出现在东沙群岛附近海域(C8站位)，平均值为–22.04±1.13。
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图 2 各粒级浮游动物碳稳定同位素δ13C值的时空分布Figure 2. Seasonal and spatial distribution of δ13C value of size-fractionated zooplankton冬季浮游动物δ13C值分布特征与夏季相反，各粒级浮游动物δ13C高值均分布在研究海域北侧。浮游动物δ13C值变化范围为–23.89~ –19.69，大型、中型和小型浮游动物的δ13C平均值分别为–22.28±1.02、–22.31±0.63和–22.13±1.03。
2.2 浮游动物碳稳定同位素变化特征
浮游动物的δ13C值与各粒级浮游动物生物量和总浮游动物生物量的相关性均不明显(表1)，但各粒级浮游动物的δ13C值却与叶绿素a平均浓度的对数值均呈显著的正相关，尤其是小型浮游动物的δ13C值(P<0.01)。
表 1 各粒级浮游动物的δ13C值与其他的相关分析Table 1. Correlation analysis between δ13C value of size-fractionated zooplankton and other factors粒径/μm
size fraction生物量 biomass log10
(Chl-a)小型浮
游动物中型浮
游动物大型浮
游动物全部 180~380 – 0.09 – 0.14 – 0.04 – 0.15 0.67** 380~500 0.02 0.05 – 0.19 – 0.13 0.57* >500 0.19 0.14 0.11 0.20 0.49* 注：*. P < 0.05; **. P < 0.01 3. 讨论
3.1 南海北部浮游动物δ13C变化特征
南海北部浮游动物总生物量冬季高于夏季，且平面分布呈斑块状，并随季节的变化发生漂移，夏季在台湾浅滩至粤西近海一带水域密集度较高，冬季分布则相对较为均匀[11]。浮游动物δ13C值常常与环境参数(温度、营养盐等)、浮游植物种类和颗粒有机碳组成密切相关[6,12]。在长江口，悬浮颗粒物碳同位素季节变化趋势与陆源输入和现场浮游植物的组成和生长状况有关[13]。受季风、珠江冲淡水、台湾海峡南部上升流和黑潮暖流等水文动力的影响，本研究期间南海北部海水温度和盐度季节变化明显[8]。由于海水营养盐浓度和结构的变化会影响浮游植物的细胞丰度和群落结构[14-15]，进而影响浮游动物，因此南海北部浮游动物生物多样性指数自北向南递增，季节变化以夏季高于冬季[11]。南海北部浮游植物的细胞丰度通常近岸高于外海，高值区多出现于近岸、珠江口和台湾海峡南部海域[16]，本研究中夏季和冬季该研究海区叶绿素a浓度也能反映这一变化特征。研究结果显示各粒级浮游动物的δ13C值均与叶绿素a平均浓度的对数值呈显著的正相关，说明浮游动物δ13C值会受到浮游植物的影响。浮游植物δ13C值的变化通过食物链传递进而改变浮游动物的δ13C值，这与加泰罗尼亚陆坡[17]和地中海西北部[18]研究结果相似。
3.2 南海北部与其他海域浮游动物稳定同位素比较
南海南部浮游动物δ13C值随粒径的增大而增大，δ13C值受环境条件季节变化的影响十分明显，与渤海的结果[19]和里昂湾[20]有一定相似性，而南海北部浮游动物δ13C值具有一定的空间差异，但没有显著的粒径和季节差异(表2)。
表 2 夏季南海北部与南海南部浮游动物碳稳定同位素比较Table 2. Comparison on stable carbon isotope of zooplankton between southern and northern South China Sea (SCS)粒径/μm
size fraction南海南部
southern SCS[4]南海北部
northern SCS平均值 mean 标准差 SD 平均值 mean 标准差 SD 180~380 –21.47 0.40 –22.07 0.95 380~500 –22.62 6.71 –22.00 0.94 >500 –21.76 1.04 –22.04 1.13 南海北部浮游动物的δ13C值与其他海域相比处于中等水平，与南沙海域浮游动物δ13C值接近，但是明显低于渤海湾(表3)，这可能与渤海湾陆源污染较严重有关[21]。
表 3 不同海域浮游动物碳稳定同位素Table 3. Stable carbon isotope of size-fractionated zooplankton in different areas粒径范围/μm
size fraction时间
timeδ12.5C值
δ12.5C value调查海域
survey area参考文献
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南海北部浮游动物碳稳定同位素δ13C值空间差异明显，但没有明显的季节和粒级差异。各粒级浮游动物的碳稳定同位素与叶绿素a平均浓度的对数值均呈显著的正相关，与生物量相关性不明显。
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图 1 5盐度组胁迫金钱鱼鳃的显微结构图
a. 5盐度组3 h鳃丝整体图；b. 5盐度组3 h鳃丝部分放大图；c. 5盐度组6 h鳃丝部分放大图；d. 5盐度组12 h鳃丝部分放大图；e. 5盐度组24 h鳃丝部分放大图；f. 对照组 (20盐度) 鳃丝； g. 5盐度组96 h鳃丝部分放大图；MRCs. 线粒体丰富细胞；MC. 黏液细胞；BC. 血细胞；GL. 表示次级鳃小片直径；pl. 初级鳃小片；sl. 次级鳃小片；ecm. 在细胞外软骨质中；后图同此
Figure 1. Microscopic structure of S. argus gills at salinity of 5
a. Whole picture of gill filament at salinity of 5 and at 3rd hour; b. Enlarged view of gill filament at salinity of 5 and at 3rd hour ; c. Enlarged view of gill filament at salinity of 5 and at 6th hour; d. Enlarged view of gill filament at salinity of 5 and at 12th hour; e. Enlarged view of gill filament at salinity of 5 and at 24th hour; f. Gill filament at salinity of 20 (Control group); g. Enlarged view of gill filament at salinity of 5 and at 96th hour; MRCs. Mitochondrion-rich cells; MC. Mucus cell; BC. Blood cell; GL. Secondary gill lamella diameter; pl. Primary gill lamella; sl. Secondary gill lamella; ecm. In extracellular cartilaginous bone. The same below.
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图 2 35盐度组胁迫金钱鱼鳃的显微结构图
a. 35盐度组3 h鳃丝部分放大图；b. 35盐度组6 h鳃丝部分放大图；c. 35盐度组12 h鳃丝部分放大图；d. 35盐度组24 h鳃丝部分放大图；e. 35盐度组96 h鳃丝部分放大图；f. 对照组 (20盐度) 鳃丝部分放大图
Figure 2. Microscopic structure of S. argus gills at salinity of 35
a. Enlarged view of gill filament at salinity of 35 and at 3rd hour; b. Enlarged view of gill filament at salinity of 35 and at 6th hour; c. Enlarged view of gill filament at salinity of 35 and at 12th hour; d. Enlarged view of gill filament at salinity of 35 and at 24th hour; e. Enlarged view of gill filament at salinity of 35 and at 96th hour; f. Control group, enlarged view of gill filament at salinity of 20
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图 3 5盐度组胁迫对金钱鱼鳃超微结构的影响
a. 5盐度组3 h后鳃小片的超微结构； b. 5盐度组3 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图，示Ⅰ型线粒体丰富细胞；c. 5盐度组6 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；d. 5盐度组12 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；e. 5盐度组24 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；f. 5盐度组48 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；g. 5盐度组96 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图，示Ⅱ型线粒体丰富细胞结构；Ao. 顶端开口；Ap. 顶端小窝；MRCs. 线粒体丰富细胞；M. 线粒体；M1. a型线粒体；M2. b型线粒体；N. 细胞核；tn. 管网结构；lv. 光泡；JC. 紧密连接；N1. 形成色素的细胞核；h. 示a型线粒体；i. 对照组(20盐度组) 鳃超微结构整体图；Ts. 微细小管系统；后图同此
Figure 3. Effects of salinity 5 stress on ultrastructure of gill of S. argus
a. Ultrastructure structure of gill lamella at salinity of 5 and at 3rd hour; b. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 5 and at 3rd hour, showing Type I mitochondrionrich cells; c. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 5 and a 6th hour; d. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 5 and at 12th hour; e. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 5 and at 24th hour; f. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 5 and at 48th hour; g. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 5 and at 96th hour, showing Type II mitochondrion-rich cells; Ao. Apical opening; Ap. Apical crypt; MRCs. Mitochondrion-rich cells; M1. Type a Mitochondrion; M2. Type b mitochondrion; N. Nucleus; tn. Tubular network; lv. Light vesicles; JC. Junctional complex; N1. Chromogenic nucleus; h. Showing Type a mitochondrion; i. Control group (salinity of 20), whole picture of gill ultrastructure; Ts. Microtubule system; the same below.
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图 4 35盐度组盐度骤降胁迫对金钱鱼幼鱼鳃超微结构的影响
a. 35盐度组3 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；b. 35盐度组3 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图放大图；c. 35盐度组6 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；d. 35盐度组12 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；e. 35盐度组24 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；f. 35盐度组48 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；g. 35盐度组96 h后鳃的线粒体丰富细胞超微结构图；h. 对照组 (20盐度) 鳃超微结构图；i. 对照组 (20盐度) 鳃超微结构整体图
Figure 4. Effects of salinity 35 stress on ultrastructure of gill of S. argus
a. Ultrastructure structure of gill lamella at salinity of 35 and at 3rd hour; b. Enlarged view of ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 35 and at 3rd hour; c. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 35 and a 6th hour; d. Ultrastructure structure of MRCs ofgill lamella at salinity of 35 and at 12th hour; e. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 35 and at 24th hour; f. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 35 and at 48th hour; g. Ultrastructure structure of MRCs of gill lamella at salinity of 35 and at 96th hour; h. Control group (salinity of 20), ultrastructure structure of gill lamella; i. Control group (salinity of 20), whole picture of gill ultrastructure
表 1 不同盐度下金钱鱼鳃线粒体丰富细胞长径、短径变化
Table 1 Changes of long and short diameters of MRCs in S. argus gill at different salinities
时间
t/h长径 Long diameter/μm 短径 Short diameter/μm 20 (对照组)
20 (Control group)5盐度组
5 salinity group35盐度组
35 salinity group20 (对照组)
20 (Control group)5盐度组
5 salinity group35盐度组
35 salinity group3 7.317±0.986b 9.517±1.390c 6.933±0.831b 5.067±0.467b 7.150±1.448c 4.367±0.344ab 6 8.033±0.873b 7.400±1.0.17b 4.783±1.020b 5.133±0.880b 12 6.333±1.336b 6.267±0.723a 4.750±0.747b 3.850±0.638a 24 6.567±0.582a 7.967±0.647b 4.433±0.723a 5.133±0.859b 48 5.933±1.96a 6.917±1.187ab 4.017±0.360a 4.650±0.766ab 96 7.650±0.403a 7.167±0.508ab 5.333±0.582a 5.967±0.588c 注：表格中同一列参数后面有一个字母相同则无显著差异 (Duncan's法，P>0.05)，反之，则差异显著 (P<0.05)；后表同此 Note: If there is a same letter after the same column of numbers in the table, there is no significant difference (Duncan's, P>0.05); otherwise, the difference is significant (P<0.05). The same case in the following table. 
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表 2 不同盐度下金钱鱼次级鳃小片直径的变化
Table 2 Changes in diameter of secondary gill lamella of of S. argus at different salinities
时间
t/h20 (对照组)
20 (Control group)5盐度组
5 salinity group35盐度组
35 salinity group3 10.567±1.217b 12.783±1.603c 21.333±2.510c 6 8.317±1.312a 10.750±2.157b 12 8.933±2.554ab 6.050±0.967a 24 7.867±0.512a 8.867±0.950b 48 8.383±1.147a 10.667±1.922b 96 7.950±2.000a 10.717±0.682b
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