Study on microstructure and growth characteristics of Uroteuthis edulis statolith in East China Sea
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摘要:
文章根据2017年和2018年9月至翌年3月在东海采集的剑尖枪乌贼 (Uroteuthis edulis) 样本，对其耳石形态进行观察与测量，并结合日龄信息对耳石微结构及生长特征进行了研究。结果表明，耳石生长纹由明暗相间的环纹组成，依据生长纹的宽度及亮度划分为后核心区、暗区和外围区。通过耳石日龄进行逆推发现春、夏产卵群体为优势群体，优势群体间耳石各形态参数差异显著 (P<0.05)。主成分分析表明，耳石总长 (TSL) 和最大宽度 (MW) 可作为表征春、夏产卵群体耳石长度和宽度的指标。春、夏产卵群体TSL生长模型采样年间差异均显著 (P<0.05)，春季产卵群体分别以逻辑斯蒂和对数生长模型拟合最佳，夏季产卵群体以逻辑斯蒂和线性拟合最佳。春、夏产卵群体MW生长模型采样年间差异均不显著 (P>0.05)，以逻辑斯蒂生长模型拟合最佳，性别间差异不显著 (P>0.05)。180~240 d，春季产卵群体TSL和MW的生长速率均大于夏季产卵群体。
Abstract:Based on Uroteuthis edulis samples collected from September 2017 to March 2018 and from September 2018 to March 2019, we observed the statolith morphology, and studied the microstructure and growth characteristics of the otolith. The results show that the statolith growth increments were composed of light and dark rings, and could be divided as postnuclear zone, dark zone and peripheral zone according to their width and brightness. According to the statolith age, the spawning population in spring and summer was the dominant cohort, and the morphological variables of the statolith between the two cohorts were significantly different (P<0.05). Principal component analysis shows that the total length (TSL) and maximum width (MW) of the otoliths could be used as indicators to characterize the length and width of statoliths in spring and summer spawning cohorts. The TSL growth function of the spring and summer spawning cohorts was significantly different in the two years (P<0.05). The former best fitted with Logistic and logarithmic growth functions, and the latter best fitted with Logistic and linear functions. The MW growth function of the spawning population in spring and summer showed no significant difference (P>0.05). The logistic growth function was the best fit and the gender difference was not significant (P>0.05). During the 180~240 days, the growth rate of spring and summer spawning cohorts both showed a downward trend, and the growth rates of TSL and MW in spring spawning cohorts were greater than those in summer.
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Keywords:
- Uroteuthis edulis /
- statolith /
- Microstructure /
- Growth characteristics /
- East China Sea
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剑尖枪乌贼 (Uroteuthis edulis) 隶属枪形目、闭眼亚目、枪乌贼科、尾枪乌贼属[1-2]，广泛分布于太平洋西部和非洲东部沿岸海域[3-4]。20世纪90年代起，剑尖枪乌贼逐渐取代曼氏无针乌贼 (Sepiella inermis)，成为东海优势经济头足类资源之一[5]，年产量约1.5×104吨[6]。剑尖枪乌贼生长较快[7]，全年繁殖产卵[8]，以小型甲壳类和鲭科幼鱼为食，同时也被海洋哺乳动物捕食[9]。明确种群结构、年龄组成及生长特征是头足类渔业生物学研究的基础，也是评估其渔业资源状况的前提之一。头足类耳石具有结构稳定、耐腐蚀、生长轮纹清晰等特性，并且其生长过程伴随整个生活史阶段，是研究个体生长规律和生态信息的良好载体[10]，被广泛应用于揭示个体生命周期及生长规律的研究中[11]。已有学者对茎柔鱼 (Dosidicus gigas)[12]、阿根廷滑柔鱼 (Illex argentinus)[13]、鸢乌贼 (Sthenoteuthis oualaniensis)[14]和中国枪乌贼 (U. chinensis)[15]等头足类耳石的形态及生长纹特征进行了研究。此外，王凯毅[16]利用耳石日龄信息，分析了剑尖枪乌贼春、秋季产卵群体的生长规律及差异，Yamaguchi等[17-19]通过耳石微化学信息推测了种群洄游路线。目前研究海域主要集中在中国台湾沿岸和日本海海域，对个体胴长和体质量的分析较多[5, 16]，而针对东海剑尖枪乌贼不同产卵群体耳石形态及生长特征的研究较少。为此，本研究根据东海采集的剑尖枪乌贼样本，对其耳石微结构及生长特征进行研究，并分析比较群体及年间差异，为揭示种群生长规律及生活史特征提供科学依据。
1. 材料与方法
1.1 样本采集
本研究分别于2017年9月—2018年3月和2018年9月—2019年3月，在东海海域 (123°E—127°E、28°N—31.5°N) 委托“浙岭渔23860”拖网渔船采集剑尖枪乌贼样本 (图1)，每月随机采样不少于30尾，两年中每个月份的采样渔区均一致，样品经冷冻保存运回实验室进行研究。2017年累计采样313尾，2018年405尾 (表1)。本研究将2017年9月—2018年3月采集的样本以2017年表示，2018年9月—2019年3月采集的样本以2018年表示。
表 1 剑尖枪乌贼采样信息Table 1. Sampling information of U. edulis采样时间
Sampling time样本量
Number/尾胴长分布
Mantle range/mm2017年9月 September 2017 65 69~198 2017年10月 October 2017 28 75~135 2017年11月 November 2017 40 110~234 2017年12月 December 2017 49 86~223 2018年1月 January 2018 61 93~180 2018年2月 February 2018 30 70~158 2018年3月 March 2018 40 92~154 2018年9月 September 2018 101 62~198 2018年10月 October 2018 78 74~223 2018年11月 November 2018 30 95~170 2018年12月 December 2018 36 86~222 2019年1月 January 2019 44 60~227 2019年2月 February 2019 36 64~143 2019年3月 March 2019 80 58~164 1.2 研究方法
1.2.1 耳石提取
依据胴长和性别组成，每月选取30枚完整耳石，其中雌、雄胴长组成分别为58~234 mm [(131.84±34.91) mm] 、63~233 mm [(131.43±39.17) mm]，将取出的耳石进行编号并置于盛有75%乙醇溶液的1.5 mL离心管中，以便清除耳石表面的有机物和包裹的软膜[10]。
1.2.2 耳石形态测量
选取样本右耳石进行形态拍照。将耳石凸面朝上置于连有电荷耦合元件 (Charge-coupled device, CCD) 的光学显微镜下进行拍照，然后利用Image J图像测量软件进行形态参数的测量。测量时，首先沿着耳石水平和垂直两个方向进行校准，然后对耳石总长 (Total statolith length, TSL)、最大宽度 (Maximum width, MW)、背侧区长 (Dorsolateral length, DLL)、翼区长 (Wing length, WL)、吻区长 (Rostrum length, RL)、吻侧区长 (Rostrum lateral dome length, RLL)、侧区长 (Lateral dome length, LDL)、吻区宽 (Rostrum width, RW)、翼区宽 (Wing width, WW) 9个形态参数进行测量 (图2)，测量值精确至0.01 μm。每枚耳石测量2次，若2次结果的误差小于5%，则取两者的平均值，否则重新测量[13]，其中测量误差大于5%的比例约为7.32%。
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图 2 耳石形态参数值A. 耳石总长；B. 最大宽度；C. 背侧区长；D. 翼区长；E. 吻区长；F. 吻侧区长；G. 侧区长；H. 吻区宽；I. 翼区宽Figure 2. Morphometric parameters measurements of statolith of U. edulisA. TSL; B. MW; C. DLL; D. WL; E. RL; F. RLL; G. LDL; H. RW; I. WW1.2.3 耳石研磨及日龄读取
耳石研磨参照刘必林等[10]方法进行 (图3)。剑尖枪乌贼耳石的生长符合“一日一轮”规律[20]，每个耳石的轮纹计数2次，2次计数的日轮数与均值的差值低于5%，则认为日轮计数准确，否则再计数2次取4次的平均值[11]。根据读取的日龄信息逆推个体孵化时间，判断产卵群体组成，本研究成功研磨剑尖枪乌贼耳石272枚，并获得日龄数据，其中测量误差大于5%的比例约为14.70%。
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图 3 耳石形态分区及研磨平面Figure 3. Morphometric dome of statolith and grinding plane of U. edulis1.3 生长模型选择
1) 对9个耳石形态参数进行主成分分析，选取表征耳石长度与宽度的指标。
2) 采用方差分析 (ANOVA) 产卵群体在不同年份和性别间耳石形态参数的差异。
3) 采用协方差分析 (ANCOVA) 产卵群体在不同年份和性别间耳石生长模型的差异。
4) 采用线性、指数、对数、幂函数、逻辑斯蒂 (Logistic)、Von Bertalanffy生长模型对耳石生长进行拟合，其生长方程分别为：
$$ \begin{array}{l} \;\;\;\;\;\;\;\begin{array}{*{20}{c}} {{\text{线性}}{\text{：}}{L_t} = {{a}} + {{b}} \times t}\\ {{\text{指数}}{\text{：}}{L_t} = {{a}} \times {{\rm{e}}^b}^{ \times t}}\\ {{\text{对数}}{\text{：}}{L_t} = {{ a}} \times {\rm{ln}}\left( t \right) + {{b}}}\\ {{\text{幂函数}}{\text{：}}{L_t} = {{a}} \times {t^{{b}}}} \end{array}\\ \;\;\;{{{\rm{Logistic}}}}:{L_t} = \dfrac{{{a}}}{{{{1 + {\rm Exp}}}\left[ {{{ - b \times }}\left( {{{t - c}}} \right)} \right]}}\\ {{{\rm{Von}}}}\;{{{\rm{Bertalanffy}}}}:{{{L}}_{{t}}}{{ = a \times }}\{ {{{1 - {\rm Exp}[ - b }}\times (t - {{c}})} ]\} \end{array} $$ 式中Lt为t龄时的形态参数值；t为日龄 (d)；a、b、c为参数。
5) 采用最大似然函数对生长模型的参数进行估计，计算公式为[21]：
$$ {{L}}(\tilde L)|{{a,b,c}},{{ }}{\sigma ^2}) = \mathop \prod \nolimits_{{{i = 1}}}^{{N}} \frac{{{1}}}{{{{\sigma }}\sqrt {{{2 {\text{π}} }}} }}{\rm{exp}}\left\{ {\frac{{ - {{[}}{{{L}}_{{t}}} - {{f(a,b,c,t)]^2}}}}{{{{2}}{{{\sigma }}^{{2}}}}}} \right\} $$ 为误差的方差；采用规划求解计算生长模型的参数值 (a、b、c)。
6) 采用赤池信息量 (Akaike information criterion, AIC) 选取最适生长模型[22]，计算公式为：
$$ {\rm{AIC }} = - 2{\rm{ln}}\left( L \right) + {\rm{ }}2P $$ 式中L为似然函数，P为生长模型的参数个数。
1.4 生长速率估算
采用绝对生长速率 (Absolute growth rate, AGR) 和瞬时相对生长速率 (Instantaneous relative growth rate, IRGR) 分析耳石生长变化，计算公式为[13]：
$$ \begin{array}{l} \;\;\;\;\;\;\;\;\;\;\;{\rm{AGR}} = \dfrac{{{{{R}}_{{2}}} - {{{R}}_{{1}}}}}{{{{{t}}_{{2}}} - {{{t}}_{{1}}}}}\\ {\rm{IRGR }} = \dfrac{{{\rm{ln}}\left( {{{{R}}_{\rm{2}}}} \right) - {\rm{ln(}}{{{R}}_{\rm{1}}}{\rm{)}}}}{{{{{t}}_{\rm{2}}}{{-}}{{{t}}_{\rm{1}}}}} \times 100\% \end{array} $$ 式中R2为t2日龄样本的平均形态参数值 (μm)；R1为t1日龄样本的平均形态参数值 (μm)，t1、t2为日龄。AGR的单位为μm·d−1，IRGR为%·d−1。
采用Excel 2019软件绘制图表，统计分析由SPSS Statistics 25.0软件完成。
2. 结果
2.1 耳石微结构
剑尖枪乌贼耳石的生长轮纹由明暗相间的环纹构成，耳石不同区域的环纹宽度及间距不一。核心区 (Nuclear zone) 即诞生轮以内的区域，亮度最低，生长纹相对模糊 (图4-a)；耳石侧区亮度较低，但生长纹最清晰，轮纹宽度及间距较均匀，易于轮纹读取 (图4-b)；耳石背区亮度最亮，生长纹整齐清晰，轮纹宽度及间距也较均匀，也较易于轮纹读取 (图4-c)。整体分析，耳石从核心至侧区的轮纹宽度及间距由窄变宽，从侧区至背区由宽变窄，并且亮度由暗至明。根据轮纹的宽度及间距，将核心区外划分3个区域 (图4-d)，分别为后核心区 (Postnuclear zone)、暗区 (Dark zone) 和外围区 (Peripheral zone)，暗区轮纹宽度最宽，后核心区较窄，外围区最窄，并且耳石侧区即为后核心区和暗区，耳石背区即为外围区。日龄信息沿其核心区到侧区再到背区进行读取。因此，剑尖枪乌贼耳石不同区域生长纹的特征存在差异。
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图 4 耳石微结构胴长. 152 mm；日龄. 220 d；a. 核心区；b. 侧区生长纹；c. 背区生长纹；d. 研磨切片Figure 4. Statolith microstructure of U. edulisMantle length. 152 mm; Age. 220 d; a. Nuclear zone; b. Growth increments within lateral dome; c. Growth increments within dorsal dome; d. Statolith slice2.2 日龄分布及群体组成
2017年采集样本的日龄为162~273 d，平均日龄为206 d，优势日龄组为190~220 d，占整体样本的61%。2018年采集样本的日龄为150~260 d，平均日龄为200 d，优势日龄组为170~220 d，占整体样本的74%，并且日龄160~190 d个体数量逐渐增多 (图5)。方差分析表明，日龄组成性别间差异不显著 (P>0.05)，而采样年间 (2017和2018年) 差异显著 (P<0.05)。
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图 5 剑尖枪乌贼日龄及孵化日期分布Figure 5. Distribution of age and hatching month for U. edulis in East China Sea根据日龄信息并结合采样日期进行孵化逆推表明，2017年采集样本的孵化月份为1—9月，高峰期为4—6月和8月，分别占整体样本的45%和26%。2018年采集样本的孵化月份为2—9月，高峰期为3—5月和8—9月，分别占整体样本的59%和23% (图5)。因此，2017年9月—2018年3月采集的剑尖枪乌贼样本主要由春季 (4—5月) 和夏季 (6、8月) 两个产卵群体组成，2018年9月—2019年3月采集的样本则主要为春季 (3—5月) 产卵群体。
2.3 耳石形态参数
春、夏季产卵群体耳石各形态参数值范围见表2。方差分析表明，2017和2018年采集的样本中，春季与夏季产卵群体的各形态参数差异均显著 (P<0.05)，而性别间差异均不显著 (P>0.05)。春季产卵群体中，TSL、WL、DLL、LDL、MW、RW和WW采样年间差异显著 (P<0.05)，而RLL和RL差异不显著 (P>0.05)。夏季产卵群体中，TSL、RL、DLL、LDL、MW和WW采样年间差异显著 (P<0.05)，而WL、RW和RLL差异不显著 (P>0.05)。
表 2 剑尖枪乌贼耳石形态参数范围Table 2. Range of statolith morphological variables of U. edulis种群
Population形态变量
Statolith morphological variable2017年 2018年 最大值
Maximum最小值
Minimum平均值
Average最大值
Maximum最小值
Minimum平均值
Average春季产卵群体
Spring cohort of hatching耳石总长 TSL 1 844.85 1 235.61 1 668.59 1 801.94 1 351.45 1 596.00 翼区长 WL 1 497.33 1 059.71 1 278.37 1 402.94 986.78 1 221.98 吻区长 RL 823.75 420.47 659.79 819.45 467.82 636.64 最大宽度 MW 1 413.10 785.13 1 180.76 1 394.36 849.50 1 110.71 吻区宽 RW 499.52 326.07 419.12 471.94 321.89 392.38 翼区宽 WW 671.52 300.35 510.79 665.01 248.84 475.27 背侧区长 DLL 1 159.45 763.83 1 009.71 1 161.53 731.33 940.48 吻侧区长 RLL 1 550.46 1 007.74 1 336.71 1 522.09 1 121.98 1 313.07 侧区长 LDL 1 266.43 827.60 1 069.12 1 159.16 883.07 1 014.24 夏季产卵群体
Summer cohort of hatching耳石总长 TSL 1 737.59 1 394.36 1 572.81 1 754.75 1 372.90 1 513.06 翼区长 WL 1 308.56 1 003.94 1 166.24 1 385.78 995.36 1 163.41 吻区长 RL 733.66 467.65 621.41 798.05 484.83 583.37 最大宽度 MW 1 240.19 905.27 1 030.70 1 209.87 862.37 993.33 吻区宽 RW 467.67 227.55 351.13 420.45 291.74 342.76 翼区宽 WW 565.67 373.28 469.41 579.19 317.51 425.59 背侧区长 DLL 1 099.44 763.87 885.55 1 010.42 721.09 853.36 吻侧区长 RLL 1 391.98 1 090.39 1 256.22 1 468.65 1 080.02 1 254.73 侧区长 LDL 1 095.17 906.14 985.01 1 065.45 868.01 960.55 2.4 主成分分析
分析表明，2017和2018年采集的样本中，春季产卵群体的前4项主成分累计解释形态参数的贡献率均在90%以上，其中第一主成分与表征耳石长度的TSL、DLL、RLL等指标呈较大正相关，与表征耳石宽度的MW指标也呈较大正相关，并且其载荷系数均大于0.90。因此，春季产卵群体的第一主成分可以表征耳石形态参数的长度与宽度指标。同时，夏季产卵群体的前4项主成分累计解释形态参数的贡献率均在85%以上，其中第一主成分与表征耳石长度的TSL、WL等指标呈较大正相关，与表征耳石宽度的MW指标也呈较大正相关，并且其载荷系数均大于0.82。因此，夏季产卵群体的第一主成分可以表征耳石形态参数的长度与宽度指标。综上所述，春季和夏季产卵群体均选取TSL和MW作为表征耳石长度和宽度的指标 (表3)。
表 3 剑尖枪乌贼耳石形态参数的4个主成分负荷值和贡献率Table 3. Loadings of four principal components for statolith morphological variables of U. edulis年份
Year形态变量
Statolith morphological variable春季产卵群体-主成分
Principal component of spring hatching夏季产卵群体-主成分
Principal component of summer hatching1 2 3 4 1 2 3 4 2017 耳石总长 TSL 0.97 0.02 0.01 −0.01 0.89 −0.12 −0.22 −0.17 翼区长 WL 0.82 0.31 −0.23 −0.36 0.84 −0.40 −0.07 0.16 吻区长 RL 0.75 −0.58 0.06 −0.20 0.77 −0.20 −0.30 0.16 最大宽度 MW 0.96 −0.05 0.03 0.07 0.83 0.18 0.40 0.02 吻区宽 RM 0.67 −0.26 −0.52 0.43 0.47 0.62 −0.03 0.45 翼区宽 WM 0.66 −0.19 0.66 0.13 0.54 −0.48 0.52 −0.12 背侧区长 DLL 0.93 −0.15 0.00 0.06 0.76 0.20 0.45 0.13 吻侧区长 RLL 0.91 0.25 −0.09 −0.21 0.79 −0.04 −0.52 0.00 侧区长 LDL 0.58 0.73 0.17 0.27 0.60 0.47 −0.05 −0.63 贡献率 Contribution rate/% 66.75 12.85 8.90 5.45 54.09 12.53 11.60 7.87 累计贡献率 Cumulative contribution rate/% 66.75 79.60 88.50 93.95 54.09 66.62 78.22 86.10 2018 耳石总长 TSL 0.97 −0.08 −0.02 −0.07 0.96 −0.09 −0.10 0.16 翼区长 WL 0.85 −0.37 0.16 −0.18 0.89 −0.23 −0.28 0.11 吻区长 RL 0.80 −0.46 −0.09 0.24 0.88 −0.17 0.27 0.24 最大宽度 MW 0.94 0.18 −0.09 0.09 0.92 0.27 0.14 −0.11 吻区宽 RM 0.67 0.30 0.53 0.38 0.72 −0.41 0.43 −0.26 翼区宽 WM 0.71 0.24 −0.61 0.08 0.48 0.81 0.14 0.21 背侧区长 DLL 0.90 0.18 −0.09 0.15 0.88 0.31 0.12 −0.19 吻侧区长 RLL 0.90 −0.27 0.10 −0.18 0.87 −0.40 −0.17 0.11 侧区长 LDL 0.75 0.41 0.15 −0.46 0.78 0.23 −0.46 −0.27 贡献率 Contribution rate/% 70.38 9.04 8.22 5.77 69.27 14.29 7.09 3.84 累计贡献率 Cumulative contribution rate/% 70.38 79.42 87.64 93.41 69.27 83.56 90.65 94.49 2.5 生长模型
协方差分析表明，2017和2018年采集的样本中，春季与夏季产卵群体的TSL和MW生长关系差异显著 (P<0.05)。春、夏季产卵群体中，TSL与日龄的生长关系采样年间差异均显著 (P<0.05) [ 公式(1)、(2)、(4)、(5)]，而MW与日龄的生长关系差异均不显著 (P>0.05) [ 公式(3)、(6)]，并且TSL和日龄的生长关系以及MW和日龄的生长关系性别间差异均不显著 (P>0.05)。根据生长模型拟合及AIC比较 (表4)，确定春、夏季产卵群体TSL和MW最优生长模型：
表 4 春、夏季产卵群体耳石总长和最大宽度生长模型的参数及赤池信息量比较Table 4. Comparison of parameters and AIC for TSL and MW growth models of spring and summer hatching cohort种群
Population形态变量
Morphological variable年份
Year生长模型
Growth pattern模型参数 Model parameter a b c R2 AIC 春季产卵群体
Spring cohort of hatching耳石总长 TSL 2017 线性 Line 1 150.94 2.39 0.30 369.33 指数 Exponential 1 232.41 0.003 0.29 369.69 对数 Logarithm 536.71 −1216.58 0.31 368.10 幂函数 Power 307.49 0.32 0.31 368.50 逻辑斯蒂 Logistic 1 718.77 0.06 147.68 0.43 360.60 von Bertalanffy 1 673.35 −0.002 9 536.20 0.21 383.95 2018 线性 Line 957.28 3.10 0.53 726.01 指数 Exponential 1 075.81 0.002 0.52 726.77 对数 Logarithm 649.40 −1861.60 0.53 724.64 幂函数 Power 186.10 0.40 0.53 725.10 逻辑斯蒂 Logistic 3 495.23 0.003 256.28 0.52 726.18 von Bertalanffy 1 595.32 −0.002 9 718.77 0.47 791.55 最大宽度 MW 2017—2018 线性 Line 419.87 3.40 0.47 1137.5 指数 Exponential 617.92 0.003 0.45 1140.7 对数 Logarithm 731.21 −2773.46 0.49 1132.6 幂函数 Power 39.57 0.628 0.47 1135.6 逻辑斯蒂 Logistic 4 731.12 0.004 510.74 0.46 1139.7 Von Bertalanffy 1 133.30 −0.002 7 363.71 0.38 1219.0 夏季产卵群体
Summer cohort of hatching耳石总长 TSL 2017 线性 Line 1 029.26 2.75 0.27 461.47 指数 Exponential 1 118.80 0.002 0.27 461.77 对数 Logarithm 553.00 −1349.29 0.28 460.63 幂函数 Power 251.26 0.35 0.30 460.92 逻辑斯蒂 Logistic 1 607.02 0.09 149.93 0.35 454.81 von Bertalanffy 1 571.76 −0.002 9 280.15 0.18 479.48 2018 线性 Line 818.10 3.73 0.57 289.79 指数 Exponential 960.12 0.002 0.57 289.85 对数 Logarithm 700.44 −2146.00 0.57 289.92 幂函数 Power 135.23 0.46 0.57 289.81 逻辑斯蒂 Logistic 3 519.15 0.004 251.78 0.57 289.80 von Bertalanffy 1 521.39 −0.002 9 280.15 0.48 319.92 最大宽度 MW 2017—2018 线性 Line 520.24 2.54 0.42 705.25 指数 Exponential 624.50 0.002 0.42 705.75 对数 Logarithm 489.73 −1 564.90 0.43 704.55 幂函数 Power 79,32 0.48 0.42 704.83 逻辑斯蒂 Logistic 4 108.58 0.003 531.77 0.42 705.58 von Bertalanffy 1 013.12 −0.002 7 511.95 0.39 756.07 注：下划线代表选择的最适宜生长模型
Note: The underlines represent fitted growth model.春季产卵群体：
$$\begin{array}{l} {\rm{TS}}{{\rm{L}}_{{\rm{2017}}}} = \dfrac{{{\rm{1\;718}}{\rm{.77}}}}{{{\rm{1 + Exp[ - 0}}{\rm{.06 \times (Age - 147}}{\rm{.68)]}}}}\\ \left( {{R^2} = 0.43,\;n = 42,\;P< 0.01} \right) \end{array}$$ (1) $$\begin{array}{l} {\rm{TS}}{{\rm{L}}_{{\rm{2018}}}} = 649.40 \times {\rm{ln}}\left( {{\rm{Age}}} \right) - 1\;861.60\\ \left( {{R^2} = 0.53,\;n = 88,\;P< 0.01} \right) \end{array}\quad\quad$$ (2) $$\begin{array}{l} {\rm{MW}} = 731.21 \times {\rm{ln}}\left( {{\rm{Age}}} \right) - 2\;773.46\\ \left( {{R^2} = 0.49,\;n = 130,\;P< 0.01} \right) \end{array}\quad\quad\quad$$ (3) 夏季产卵群体：
$$\begin{array}{l} {\rm{TS}}{{\rm{L}}_{{\rm{2017}}}} = \dfrac{{{\rm{1\;607}}{\rm{.02}}}}{{{\rm{1 + Exp[ - 0}}{\rm{.09 \times (Age - 149}}{\rm{.93)]}}}}\\ \left( {{R^2} = 0.35,\;n = 57,\;P< 0.01} \right) \end{array}$$ (4) $$\begin{array}{l} {\rm{TS}}{{\rm{L}}_{{\rm{2018}}}} = 818.10 + 3.73\times{\rm{Age}}\\ \left( {{R^2} = 0.57,\;n = 36,\;P< 0.01} \right) \end{array}\quad\quad\quad\quad\quad$$ (5) $$\begin{array}{l} {\rm{MW}} = 489.73 \times {\rm{ln}}\left( {{\rm{Age}}} \right) - 1\;564.90\\ \left( {{R^2} = 0.43,\;n = 93,\;P< 0.01} \right) \end{array}\quad\quad\quad$$ (6) 2.6 生长速率
在180~270 d，2017年采集的样本中，春季产卵群体TSL和MW的生长速率均呈下降趋势，并且TSL和MW均在180~210 d内达到最大绝对和瞬时相对生长速率，分别为10.08 μm·d−1、0.68%·d−1和9.86 μm·d−1、0.99%·d−1 (图6)。2018年采集的样本中，TSL和MW的生长速率也均呈下降趋势，并且TSL和MW均在180~210 d达到最大绝对和瞬时相对生长速率，分别为4.45 μm·d−1、0.29%·d−1和5.02 μm·d−1、0.49%·d−1。
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图 6 春季产卵群体耳石形态参数生长速率Figure 6. Growth rate of morphological variables of otolith of spring hatching cohort在180~240 d，2017年采集的样本中，夏季产卵群体TSL和MW的生长速率均呈下降趋势，并且TSL和MW均在180~210 d达到最大绝对和瞬时相对生长速率，分别为3.55 μm·d−1、0.23%·d−1和2.46 μm·d−1、0.24%·d−1。2018年采集的样本中，TSL和MW的生长速率也均呈下降趋势，并且TSL和MW均在210~240 d达到最大绝对和瞬时相对生长速率，分别为2.83 μm·d−1、0.18%·d−1和2.19 μm·d−1、0.21%·d−1。综上所述，2017和2018年采集的样本中，在180~240 d，春、夏季产卵群体TSL和MW的生长速率均呈下降趋势，春季产卵群体TSL和MW的生长速率均大于夏季产卵群体 (图7)。
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图 7 夏季产卵群体耳石形态参数生长速率Figure 7. Growth rate of otolith morphological variables of summer hatching cohort3. 讨论
3.1 耳石微结构及其影响因素
根据生长纹的宽度及间距将耳石微结构划分为后核心区、暗区和外围区[12]，这与柔鱼科等头足类耳石生长纹的结构和排列方式相似[15, 23]。Fang等[24]研究发现耳石的生长及形态受到遗传基因的调控，使得耳石不同微区的形态及生理调节功能存在差异。因此，耳石形态及微区特征的差异可能与种群的遗传基因及栖息海域的环境有关。
剑尖枪乌贼耳石自核心至外围区生长纹的宽度及间距由窄至宽，再由宽至窄，亮度由暗至明，这可能与个体的生长发育阶段[25]、饵料组成[26]及栖息环境[27]有关。Arkhipikin[25]研究认为，耳石后核心区、暗区和外围区的形成分别与仔鱼期、稚鱼期和成鱼期有关，生长纹的宽度及间距体现了个体不同生长阶段的生长速度及发育状况。此外，海水温度、饵料、盐度以及光照强度等环境因素的变化会对耳石的生长产生影响[28]。因此，剑尖枪乌贼耳石的核心区、后核心区、暗区和外围区的生长纹特征表明了个体生活史不同阶段的生长特征，栖息环境的变化亦会影响耳石的生长。
3.2 日龄及群体变化规律和影响因素
金岳[21]于南海采集剑尖枪乌贼样本的生命周期约为200 d，Natsukari和Tashiro[22]于日本海南部采集样本的生命周期约为1年，而本研究2017和2018年采集的样本最大日龄分别为273和260 d，这与王凯毅[16]研究的生命周期约为9个月的结果一致。Jackson和Wadley[29]研究发现当物种从冷水区移动至暖水区栖息时，其寿命有下降趋势，而日本海到南海的海洋环境由冷变暖，这可能会影响种群的日龄分布。
本研究表明剑尖枪乌贼四季均有孵化，高峰期分别出现在4—5月和8月，这与王凯毅[16]和陈姿莹[30]发现其孵化高峰出现在3—4月和10—11月的研究结果有差异。剑尖枪乌贼为全年连续型产卵的头足类[31]，不同产卵群体的适宜产卵温度存在差异[22]，而本研究受禁渔期影响，缺少夏季样品，且采样海域海况环境较复杂，故此产卵群体的组成及产卵环境可能与其他海域采样个体的孵化期存在差异。许语婕[32]认为，剑尖枪乌贼对海域环境因素变化的响应明显，产卵场的水温和海流分布影响了群体的孵化率和索饵环境，并且不同产卵群体的洄游范围与距离受黑潮暖流及其分支影响明显[18-19]。因此，受产卵场水温和黑潮暖流及其分支强弱的影响，可能导致不同采样年间优势群体组成发生变化。
3.3 生长特征及模型选择
Arkhipkin和Bizikov[33]研究表明，茎柔鱼的耳石形态前期变化明显，后期趋于稳定，耳石的生长与饵料丰度和温度呈正相关，在适宜的海域环境下，较高的海水温度会加快耳石生长[28]，并且耳石形态的变化往往先于其生长速率的变化[34]。春季产卵群体的生长发育期经历夏、秋季，而夏季产卵群体经历秋、冬季，当个体处于同一发育阶段，春季产卵群体栖息环境的水温及饵料相对更丰富，这有益于耳石的生长。因此，根据上述理论及推测，春季与夏季产卵群体耳石生长的差异可能与产卵群体生活史不同阶段的生长特性、摄食组成和强度以及栖息海域的生态环境有关。
春季产卵群体TSL的最优生长模型存在年际差异，分别以逻辑斯蒂和对数生长模型拟合最佳，而夏季产卵群体TSL的生长分别以逻辑斯蒂和线性模型拟合最佳，这与王凯毅[16]的 TSL生长以线性模型拟合最佳的结果有所差异。东海南部海域的水温环境同期略高于本研究的采样海域，在适温的环境下，水温升高会提高个体的摄食能力，加快个体生长，使得耳石总长持续生长[35]。此外，春季和夏季产卵群体MW的生长以对数模型拟合最佳，这与阿根廷滑柔鱼的秋季产卵群体[25]以及黵乌贼 (Gonatus fabricii)[36]的MW生长结果相一致。受全球气候变化的影响，2018年东海海域水温略高于2017年[37-38]，在适宜的环境中，海域水温的升高为种群提供了丰富的营养物质及栖息环境，促进了个体生长发育，加快了耳石的生长[28]。Liu等[39]研究发现耳石的形态随着个体的生长趋于稳定，线性和对数生长模型往往适合描述耳石某一生活史阶段的生长，并不能充分描述整个生活史阶段的生长。因此，剑尖枪乌贼耳石生长模型的差异可能与采样年份的海域水温变化、食物组成及丰度有关，同时需要采用多种生长模型相结合的方式，可反映整个生活史中不同群体耳石形态的生长模式。
本研究中生长模型的R2相对较低，这可能与年间采集的样本数量较少以及采样海域环境因素的变化有关[13]，此外耳石形态测量与日龄读取的误差也会影响生长模型的拟合度[25]。因此，建立生长模型需结合充足的样本数量，并减少测量误差，以此提高模型的精度。
3.4 耳石生长拐点及其影响因素
180~240 d，春季产卵群体栖息海域的水温及饵料丰度比同期夏季产卵群体相对较高、较丰富，这促进了个体的摄食和生长，提高了耳石的生长速率[40]，并且耳石的生长速率也受其微区的调节功能及内部淋巴液流动的影响[31]。因此，摄食的食物组成及丰度、栖息海域的海水温度以及耳石微区的调节作用可能导致春季产卵群体TSL和MW的生长速率快于夏季产卵群体。Arkhipikin和Bizikov[33]研究发现，头足类的耳石在早期生活史阶段生长较快，随着个体生长其生长速率逐渐减缓，并在性成熟阶段达到峰值。因此，在180~270 d，春、夏季产卵群体可能已处于性成熟阶段，导致耳石的生长速率呈下降趋势。此外，采样年份间海域食物组成和环境特征影响个体的生长，个体性成熟后用于生长和生殖能量的投入存在差异，并且也受到环境因素的影响，这可能导致春、夏季产卵群体TSL和MW生长速率在采样年份间存在差异。
4. 展望
剑尖枪乌贼种群结构复杂，并受栖息环境及饵料食物丰度及组成的影响，导致不同产卵群体的耳石生长特征存在差异。因此，在今后的研究中需采集不同生活史阶段的耳石样本进行比较分析，探究不同群体间耳石形态及生长规律的差异，明确个体耳石生长的拐点及特征，建立一个符合不同生长阶段耳石特征的综合生长模型；探究多种组织 (耳石、角质额、内壳和眼球等) 生长特性的种群、年间和性别差异，通过各组织的生长差异及拐点并结合地标点方法进行种群结构的判别[41-42]；此外，需结合环境因素分析个体不同生活史阶段耳石形态和生长特性的差异，揭示影响耳石生长的关键非生物因素及机理，通过建立生长纹的宽度与关键环境因子的定量关系分析群体间的生长差异，明确耳石生长与环境因素的关系，为该重要经济性渔业资源的可持续利用和管理提供科学依据。
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图 2 耳石形态参数值
A. 耳石总长；B. 最大宽度；C. 背侧区长；D. 翼区长；E. 吻区长；F. 吻侧区长；G. 侧区长；H. 吻区宽；I. 翼区宽
Figure 2. Morphometric parameters measurements of statolith of U. edulis
A. TSL; B. MW; C. DLL; D. WL; E. RL; F. RLL; G. LDL; H. RW; I. WW
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图 3 耳石形态分区及研磨平面
Figure 3. Morphometric dome of statolith and grinding plane of U. edulis
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图 4 耳石微结构
胴长. 152 mm；日龄. 220 d；a. 核心区；b. 侧区生长纹；c. 背区生长纹；d. 研磨切片
Figure 4. Statolith microstructure of U. edulis
Mantle length. 152 mm; Age. 220 d; a. Nuclear zone; b. Growth increments within lateral dome; c. Growth increments within dorsal dome; d. Statolith slice
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图 5 剑尖枪乌贼日龄及孵化日期分布
Figure 5. Distribution of age and hatching month for U. edulis in East China Sea
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图 6 春季产卵群体耳石形态参数生长速率
Figure 6. Growth rate of morphological variables of otolith of spring hatching cohort
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图 7 夏季产卵群体耳石形态参数生长速率
Figure 7. Growth rate of otolith morphological variables of summer hatching cohort
表 1 剑尖枪乌贼采样信息
Table 1 Sampling information of U. edulis
采样时间
Sampling time样本量
Number/尾胴长分布
Mantle range/mm2017年9月 September 2017 65 69~198 2017年10月 October 2017 28 75~135 2017年11月 November 2017 40 110~234 2017年12月 December 2017 49 86~223 2018年1月 January 2018 61 93~180 2018年2月 February 2018 30 70~158 2018年3月 March 2018 40 92~154 2018年9月 September 2018 101 62~198 2018年10月 October 2018 78 74~223 2018年11月 November 2018 30 95~170 2018年12月 December 2018 36 86~222 2019年1月 January 2019 44 60~227 2019年2月 February 2019 36 64~143 2019年3月 March 2019 80 58~164 
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表 2 剑尖枪乌贼耳石形态参数范围
Table 2 Range of statolith morphological variables of U. edulis
种群
Population形态变量
Statolith morphological variable2017年 2018年 最大值
Maximum最小值
Minimum平均值
Average最大值
Maximum最小值
Minimum平均值
Average春季产卵群体
Spring cohort of hatching耳石总长 TSL 1 844.85 1 235.61 1 668.59 1 801.94 1 351.45 1 596.00 翼区长 WL 1 497.33 1 059.71 1 278.37 1 402.94 986.78 1 221.98 吻区长 RL 823.75 420.47 659.79 819.45 467.82 636.64 最大宽度 MW 1 413.10 785.13 1 180.76 1 394.36 849.50 1 110.71 吻区宽 RW 499.52 326.07 419.12 471.94 321.89 392.38 翼区宽 WW 671.52 300.35 510.79 665.01 248.84 475.27 背侧区长 DLL 1 159.45 763.83 1 009.71 1 161.53 731.33 940.48 吻侧区长 RLL 1 550.46 1 007.74 1 336.71 1 522.09 1 121.98 1 313.07 侧区长 LDL 1 266.43 827.60 1 069.12 1 159.16 883.07 1 014.24 夏季产卵群体
Summer cohort of hatching耳石总长 TSL 1 737.59 1 394.36 1 572.81 1 754.75 1 372.90 1 513.06 翼区长 WL 1 308.56 1 003.94 1 166.24 1 385.78 995.36 1 163.41 吻区长 RL 733.66 467.65 621.41 798.05 484.83 583.37 最大宽度 MW 1 240.19 905.27 1 030.70 1 209.87 862.37 993.33 吻区宽 RW 467.67 227.55 351.13 420.45 291.74 342.76 翼区宽 WW 565.67 373.28 469.41 579.19 317.51 425.59 背侧区长 DLL 1 099.44 763.87 885.55 1 010.42 721.09 853.36 吻侧区长 RLL 1 391.98 1 090.39 1 256.22 1 468.65 1 080.02 1 254.73 侧区长 LDL 1 095.17 906.14 985.01 1 065.45 868.01 960.55
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表 3 剑尖枪乌贼耳石形态参数的4个主成分负荷值和贡献率
Table 3 Loadings of four principal components for statolith morphological variables of U. edulis
年份
Year形态变量
Statolith morphological variable春季产卵群体-主成分
Principal component of spring hatching夏季产卵群体-主成分
Principal component of summer hatching1 2 3 4 1 2 3 4 2017 耳石总长 TSL 0.97 0.02 0.01 −0.01 0.89 −0.12 −0.22 −0.17 翼区长 WL 0.82 0.31 −0.23 −0.36 0.84 −0.40 −0.07 0.16 吻区长 RL 0.75 −0.58 0.06 −0.20 0.77 −0.20 −0.30 0.16 最大宽度 MW 0.96 −0.05 0.03 0.07 0.83 0.18 0.40 0.02 吻区宽 RM 0.67 −0.26 −0.52 0.43 0.47 0.62 −0.03 0.45 翼区宽 WM 0.66 −0.19 0.66 0.13 0.54 −0.48 0.52 −0.12 背侧区长 DLL 0.93 −0.15 0.00 0.06 0.76 0.20 0.45 0.13 吻侧区长 RLL 0.91 0.25 −0.09 −0.21 0.79 −0.04 −0.52 0.00 侧区长 LDL 0.58 0.73 0.17 0.27 0.60 0.47 −0.05 −0.63 贡献率 Contribution rate/% 66.75 12.85 8.90 5.45 54.09 12.53 11.60 7.87 累计贡献率 Cumulative contribution rate/% 66.75 79.60 88.50 93.95 54.09 66.62 78.22 86.10 2018 耳石总长 TSL 0.97 −0.08 −0.02 −0.07 0.96 −0.09 −0.10 0.16 翼区长 WL 0.85 −0.37 0.16 −0.18 0.89 −0.23 −0.28 0.11 吻区长 RL 0.80 −0.46 −0.09 0.24 0.88 −0.17 0.27 0.24 最大宽度 MW 0.94 0.18 −0.09 0.09 0.92 0.27 0.14 −0.11 吻区宽 RM 0.67 0.30 0.53 0.38 0.72 −0.41 0.43 −0.26 翼区宽 WM 0.71 0.24 −0.61 0.08 0.48 0.81 0.14 0.21 背侧区长 DLL 0.90 0.18 −0.09 0.15 0.88 0.31 0.12 −0.19 吻侧区长 RLL 0.90 −0.27 0.10 −0.18 0.87 −0.40 −0.17 0.11 侧区长 LDL 0.75 0.41 0.15 −0.46 0.78 0.23 −0.46 −0.27 贡献率 Contribution rate/% 70.38 9.04 8.22 5.77 69.27 14.29 7.09 3.84 累计贡献率 Cumulative contribution rate/% 70.38 79.42 87.64 93.41 69.27 83.56 90.65 94.49
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表 4 春、夏季产卵群体耳石总长和最大宽度生长模型的参数及赤池信息量比较
Table 4 Comparison of parameters and AIC for TSL and MW growth models of spring and summer hatching cohort
种群
Population形态变量
Morphological variable年份
Year生长模型
Growth pattern模型参数 Model parameter a b c R2 AIC 春季产卵群体
Spring cohort of hatching耳石总长 TSL 2017 线性 Line 1 150.94 2.39 0.30 369.33 指数 Exponential 1 232.41 0.003 0.29 369.69 对数 Logarithm 536.71 −1216.58 0.31 368.10 幂函数 Power 307.49 0.32 0.31 368.50 逻辑斯蒂 Logistic 1 718.77 0.06 147.68 0.43 360.60 von Bertalanffy 1 673.35 −0.002 9 536.20 0.21 383.95 2018 线性 Line 957.28 3.10 0.53 726.01 指数 Exponential 1 075.81 0.002 0.52 726.77 对数 Logarithm 649.40 −1861.60 0.53 724.64 幂函数 Power 186.10 0.40 0.53 725.10 逻辑斯蒂 Logistic 3 495.23 0.003 256.28 0.52 726.18 von Bertalanffy 1 595.32 −0.002 9 718.77 0.47 791.55 最大宽度 MW 2017—2018 线性 Line 419.87 3.40 0.47 1137.5 指数 Exponential 617.92 0.003 0.45 1140.7 对数 Logarithm 731.21 −2773.46 0.49 1132.6 幂函数 Power 39.57 0.628 0.47 1135.6 逻辑斯蒂 Logistic 4 731.12 0.004 510.74 0.46 1139.7 Von Bertalanffy 1 133.30 −0.002 7 363.71 0.38 1219.0 夏季产卵群体
Summer cohort of hatching耳石总长 TSL 2017 线性 Line 1 029.26 2.75 0.27 461.47 指数 Exponential 1 118.80 0.002 0.27 461.77 对数 Logarithm 553.00 −1349.29 0.28 460.63 幂函数 Power 251.26 0.35 0.30 460.92 逻辑斯蒂 Logistic 1 607.02 0.09 149.93 0.35 454.81 von Bertalanffy 1 571.76 −0.002 9 280.15 0.18 479.48 2018 线性 Line 818.10 3.73 0.57 289.79 指数 Exponential 960.12 0.002 0.57 289.85 对数 Logarithm 700.44 −2146.00 0.57 289.92 幂函数 Power 135.23 0.46 0.57 289.81 逻辑斯蒂 Logistic 3 519.15 0.004 251.78 0.57 289.80 von Bertalanffy 1 521.39 −0.002 9 280.15 0.48 319.92 最大宽度 MW 2017—2018 线性 Line 520.24 2.54 0.42 705.25 指数 Exponential 624.50 0.002 0.42 705.75 对数 Logarithm 489.73 −1 564.90 0.43 704.55 幂函数 Power 79,32 0.48 0.42 704.83 逻辑斯蒂 Logistic 4 108.58 0.003 531.77 0.42 705.58 von Bertalanffy 1 013.12 −0.002 7 511.95 0.39 756.07 注：下划线代表选择的最适宜生长模型
Note: The underlines represent fitted growth model.
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百度学术
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