Feasibility study on recycling of grass carp feces by Pomacea canaliculate
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摘要:
为探究福寿螺 (Pomacea canaliculate) 能否有效利用草鱼 (Ctenopharyngodon idellus) 摄食水葫芦(Eichhornia crassipes) 后产生的粪便，该研究对草鱼粪便、水葫芦饵料处理组福寿螺的生长、体组成、消化酶活力、氮磷富集量等进行比较分析。结果显示：1) 两组福寿螺体质量均极显著增加 (P<0.01)，其中水葫芦组特定生长率 (SGR)、食物转化率 (FCR) 均极显著高于草鱼粪便组 (P<0.01)；成活率 (SR) 无显著差异 (P>0.05)；2) 两组福寿螺软体部的体组成差异不显著 (P>0.05)；3) 水葫芦组的胃淀粉酶活力显著高于草鱼粪便组 (P<0.05)，纤维素酶、脂肪酶活力无显著差异 (P>0.05)；4) 两组福寿螺均能有效富集氮(N)、磷 (P) 元素，且两组间无显著差异 (P>0.05)。结果表明福寿螺摄食草鱼粪便不仅能满足螺本身的基本生长需求，还能间接减轻水体中的N、P负荷，表明在已有的“水体-水葫芦-草鱼”养殖模式中，可利用福寿螺解决草鱼粪便污染问题。
Abstract:In order to study whether apple snail (Pomacea canaliculate) can utilize the feces produced by grass carp (Ctenopharyngodon idellus) effectively after being fed with water hyacinth (Eichhornia crassipes), we analyzed the growth index, body composition, digestive enzyme activity and accumulation of nitrogen and phosphorus in grass carp feces group and water hyacinth bait group, respectively. The results show that: 1) The body mass in the two groups increased very significantly after 35 d (P<0.01). Both the specific growth rate (SGR) and food conversion rate (FCR) in water hyacinth group were very significantly higher than those in feces group (P<0.01). There was no significant difference in the survival rate (SR) between the two groups (P>0.05). 2) The difference in body composition between the two groups of snails was not significant (P>0.05). 3) The activity of gastric amylase in water hyacinth group was significantly higher than that in feces group (P<0.05), and there was no significant difference in cellulase and lipase activity between the two groups (P>0.05). 4) Apple snail accumulated nitrogen and phosphorus elements in both groups without significant difference (P>0.05). In summary, the feces of grass carp can meet the basic growth requirements of apple snails and reduce the nitrogen and phosphorus contents in water indirectly. It is suggested that apple snails can be used to reduce the pollution brought by grass carp feces in "water-water hyacinth-grass carp" farming mode.
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福寿螺 (Pomacea canaliculate) 隶属于瓶螺科、瓶螺属，是一种食性杂、耐受性强、生长速度快的水生软体动物[1]。随着水产养殖业逐渐朝生态可持续方向发展，充分利用水生植物降低养殖活动对水环境的影响逐渐成为国内外学者关注的焦点[2-5]。研究表明，凤眼蓝 (Eichhornia crassipes) 生长迅速且根系发达，相对于空心莲子草(Alternanthera philoxeroides)、轮叶黑藻 (Hydrilla verticillata)、香蒲 (Typha angustata)、大薸 (Pistia stratiotes)等水生植物能更有效地去除养殖水体中的氮 (N)、磷 (P) 等营养盐[6-8]，但水葫芦为兼性繁殖，以无性繁殖为主，繁殖力极强，可在短时间内侵占周围水域，影响水生动植物的生存，存在潜在的二次污染风险[9]。草鱼 (Ctenopharyngodon idellus) 为草食性鱼类，其摄食活动能有效抑制水葫芦疯长[10-13]，但因水葫芦干物质中纤维素质量分数高达60%，草鱼摄食后排出大量粪便，直接漂浮于水面或沉于水底均易造成水体富营养化，影响鱼类的生长[14-15]；此外，养殖过程中粪便的处理也是一大难题[3, 16-17]。吴桃[18]、陈言峰等[19]研究表明利用不同物种间的食性差异循环处理养殖粪便，可富集粪便中的N、P元素，间接净化水体并获取一定的经济效益[18-19]。
目前，有关畜禽类粪便资源化利用的研究较多[20-21]，而关于利用草鱼粪便的研究尚未见报道。传统的降低草鱼粪便污染的方法主要是混养滤食性鱼类[22]，本研究构建以下养殖体系：水葫芦 (投喂) →草鱼 (排出粪便) →粪便 (投喂) →福寿螺，并以直接投喂水葫芦作为对照组，通过测定福寿螺的生长、体组成、消化酶活力和N、P富集量等指标，探究福寿螺利用草鱼粪便的可行性，为进一步探索鱼类养殖粪便的处理提供参考依据。
1. 材料与方法
1.1 养殖系统
养殖系统由外部系统和养殖瓶两部分组成 (图1)。在规格为250 cm×80 cm×55 cm养殖缸中放入打孔的养殖隔板及水循环系统形成外部系统；养殖瓶为底部10 cm×10 cm，容积为1.5 L，在距瓶口1/3处或瓶底打孔的塑料瓶。饲养条件为自然光周期，水温控制为27~28 ℃、溶解氧 (DO)>7 mg·L−1、pH 7.5~8.0[23]。
1.2 实验螺与饵料
实验螺购于重庆市北碚区天生市场，以草鱼粪便和水葫芦2种饵料交叉驯化1周后，选取健康、螺壳无破损、初始螺质量 (7.54±0.18) g的60只成螺，依据饵料种类分为草鱼粪便组 (实验组) 和水葫芦组 (对照组)，每组3个重复，每个重复10只螺。微流水饲养，饱食投喂35 d，投喂量以下一次投喂时有少量剩余为宜，每次投喂前捞取缸中剩余饵料沥干称质量以统计总摄入量。每天记录投食量、死亡情况。每3 d清理各组粪便，每周更换2/3养殖水体。螺质量和饵料用电子天平称量 (精度0.001 g)[24-25]。
草鱼粪便：实验草鱼购于重庆北碚歇马渔场，选取体格健壮、初始体质量 (289.63±40.94) g、体长 (25.07±1.07) cm的草鱼10尾养于规格为200 cm×80 cm×60 cm玻璃缸中。每日9:00和17:00定时投喂400 g新鲜水葫芦，待其充分摄食后捞取粪便备用。水葫芦取自实验室养殖池，投喂前从养殖池中取出去根，自然沥水10 min 后用80 cm×40 cm×40 cm 新型输送带铡草机铡碎两次备用。
福寿螺、草鱼粪便和水葫芦的总氮 (Total nitrogen，TN)、总磷 (Total phosphorus，TP)质量浓度及主要营养成分检测数据由青岛科创质量检测有限公司测定，所测样品均为混样。
1.3 样品采集
实验结束后，每组随机取3只螺，于冰上解剖分离出肝、肠及胃组织，经液氮速冻后，−80 ℃保存作酶学材料。每组另取4~6只螺，去螺壳取软体部，吸干表面水分，−80 ℃保存，用于福寿螺的TN、TP测定。
1.4 成活率及摄食生长指标测定
成活率 (Survival rate，SR)、摄食率 (Feeding rate，FR)、食物转化率 (Food conversion ratio，FCR)、特定生长率 (Specific growth rate，SGR) 计算公式为
$$ \begin{array}{*{20}{c}} {{\rm{SR}}={\rm{ }}{N_t}/{\rm{ }}{N_0} \times 100\% } \end{array} $$ $$ \begin{array}{*{20}{c}} {{\rm{FR}}=2F/{\rm{ }}\left[ {t{\rm{ }}({W_t} + {W_0}} \right)] \times 100\% } \end{array} $$ $$ \begin{array}{*{20}{c}} {{\rm{FCR}}={\rm{ }}({W_t} - {\rm{ }}{W_0}) / F \times 100\% } \end{array} $$ $$ \begin{array}{*{20}{c}} {{\rm{SGR}}=\left( {{\rm{ln}}{W_t} - {\rm{ln}}{W_0}} \right){\rm{ }} / t \times 100\% } \end{array} $$ 式中Nt为终末只数，N0为初始只数，W0为初始体质量 (g)，Wt为终末体质量 (g)，t为实验时间 (d)，F为饵料总摄入量 (g)。
1.5 福寿螺消化酶活力测定
从−80 ℃冰箱取出待测样品，置于冰上解冻。解冻后将样品称质量，按质量 (g)∶体积(mL)=1∶9加入匀浆介质，制成10%的组织匀浆液。所得匀浆液用低温超速离心机 (Sigma，USA) 4 ℃，3 000 r·min−1离心10 min，取上清。BCA法检测蛋白浓度后，根据试剂盒 (南京建成生物工程公司，南京) 使用说明的操作步骤，用全波长酶标仪 (Thermo，USA) 或分光光度计 (UV-2450) 检测各样品淀粉酶、脂肪酶、纤维素酶活力。
脂肪酶活力单位定义：在37 ℃ 条件下，酶标仪在波长580 nm时，将每克组织蛋白在反应体系中与底物反应1 min，每消耗1 μmol底物定义为1个酶活力单位。
淀粉酶活力单位定义：在37 ℃条件下，紫外分光光度计在波长660 nm时测定，将组织中每毫克蛋白与底物作用30 min，水解10 mg淀粉定义为1个酶活力单位。
纤维素酶活力单位定义：按蛋白浓度计算时，每毫克组织蛋白中的纤维素酶每分钟催化纤维素水解产生1 μg还原糖定义为1个酶活力单位。
1.6 氮磷富集量计算
实验前、后取全螺测定TN、TP含量，实验后福寿螺单位体质量氮磷富集量 (g·kg−1) 计算公式为：单位体质量氮磷富集量=1 000×(末N/P含量×末总质量−初N/P含量×初均质量×末总只数)/(末总质量−初均质量×末总只数)。
1.7 数据统计分析
数据均以“平均值±标准差 (
$\overline X $ ±SD)”表示。用SPSS 21.0统计分析软件提供的单因素方差法进行分析 (One-Way ANOVA)，以P<0.05作为差异显著水平。2. 结果
2.1 草鱼粪便和水葫芦的常规营养成分比较
饵料常规营养成分测定结果显示 (表1)，相对于水葫芦，草鱼粪便中的TP、无氮浸出物含量约减少了1/2，而粗脂肪含量大幅增加，其增加量约为水葫芦中粗脂肪的3.5倍；此外，2种饵料的营养成分含量无明显差异。初步判断以水葫芦作为草鱼饵料，水葫芦的糖类是草鱼的主要能源物质，而其蛋白质、脂肪、矿物质元素等却不易被草鱼吸收；粪便中粗脂肪含量增加可能是因水葫芦的可溶性纤维在草鱼肠道中与脂肪酸结合，促进草鱼脂肪代谢所致。
表 1 草鱼粪便和水葫芦的常规营养成分Table 1. Main nutrition components of grass carp feces and water hyacinth% 组分
Composition草鱼粪便
Grass carp feces水葫芦
Water hyacinth总氮 Total nitrogen 0.120 0 0.130 0 总磷 Total phosphorus 0.019 4 0.031 1 粗蛋白质 Crude protein 0.720 0 0.810 0 粗脂肪 Crude fat 0.900 0 0.200 0 粗纤维 Crude fiber 3.900 0 3.470 0 粗灰分 Crude ash 0.840 0 0.850 0 无氮浸出物 N-free extract 0.240 0 0.440 0 干物质 Dry matter 6.600 0 5.800 0 水分 Moisture 93.400 0 94.230 0 2.2 2种饵料饲养效果比较
2.2.1 福寿螺生长情况比较
实验前，实验组和对照组的螺初始体质量无显著差异 (P>0.05)；饱食投喂35 d后，两组福寿螺的体质量均呈现极显著增长 (P<0.01)，其中对照组特定生长率极显著高于实验组 (P<0.01)，组间成活率无显著差异 (P>0.05) 且均在70%以上。说明草鱼粪便和水葫芦均可满足福寿螺的基本生长需求，但实验组的生长效果不及对照组。
两组间福寿螺的摄食率和食物转化率均有极显著差异 (P<0.01)，表现为实验组的摄食率显著高于对照组，而食物转化率却显著低于对照组 (表2)。实验组摄食率高而食物转化率低，说明福寿螺虽然可利用草鱼粪便但利用效率较低。
表 2 2种饵料饲养的福寿螺生长情况比较Table 2. Comparison of growth of P. canaliculate fed by two kinds of baits项目
Item草鱼粪便组
Grass carp feces group水葫芦组
Water hyacinth group初均质量 (IBW, g) 7.48±0.26B 7.47±0.17B 末均质量 (FBW, g) 9.27±0.36Ab 12.43±0.42Aa 特定生长率 (SGR, %·d−1) 0.61±0.11b 1.47±0.11a 成活率 (SR, %) 77.78±9.72 86.67±5.77 摄食率 (FR, %) 97.77±4.40a 71.47±4.20b 食物转化率 (FCR, %) 0.07±0.01b 0.21±0.18a 注：同一行数据上标不同小写字母表示组间同一项目具极显著差异 (P<0.01)；同一列数据上标不同大写字母表示组内不同项目具极显著差异 (P<0.01) Note: The data with different uppercase superscripts indicate very significant difference of the same project between the groups (P<0.01); the data with different lowercase superscripts indicate very significant difference of different projects between the groups (P<0.01). 2.2.2 福寿螺软体部体组成比较
营养成分测定结果显示 (表3)，2种饵料饲养下福寿螺软体部的营养成分含量无显著差异 (P>0.05)。表明与对照组相比，投喂草鱼粪便并不影响福寿螺的体组成。
表 3 2种饵料饲养下福寿螺软体部体组成比较Table 3. Comparison of body composition of P. canaliculate fed by two kinds of baits% 组分
Composition草鱼粪便
Grass carp feces group水葫芦
Water hyacinth group粗蛋白质 Crude protein 10.83±0.25 10.60±0.40 粗脂肪 Crude fat 0.30±0.10 0.40±0.10 粗灰分 Crude ash 4.13±0.15 4.00±0.10 无氮浸出物 N-free extract 7.43±0.45 7.40±0.46 干物质 Dry matter 24.07±0.90 23.40±0.96 水分 Moisture 76.20±0.52 76.70±0.53 2.3 福寿螺肝、肠、胃消化酶活性比较
用2种饵料投喂35 d后，两组间各组织脂肪酶和纤维素酶活力无显著性差异 (P>0.05)；对照组的肝脏、肠等组织淀粉酶活力与实验组相比无显著性差异 (P>0.05)，而对照组的胃淀粉酶活力显著高于实验组 (P<0.05，图2)。
2.4 福寿螺对水体氮磷的富集
投喂草鱼粪便和水葫芦35 d后，实验组和对照组的福寿螺单位体质量N富集量分别为21和16 g·kg−1，但两组间无显著差异 (P>0.05)；草鱼粪便组和水葫芦组的福寿螺单位体质量P富集量分别为0.7 和1.23 g·kg−1，但两组间无显著差异 (P>0.05)。表明福寿螺摄食草鱼粪便，与直接摄食水葫芦相似，均可直接或间接减少养殖水体中的N、P含量，从而产生一定的生态效益。
3. 讨论
3.1 草鱼对水葫芦的直接利用效率
本研究中以水葫芦投喂草鱼后，草鱼粪便中的TP、无氮浸出物含量与水葫芦组相比均明显减少，而粗脂肪含量大幅增加。推测TP减少可能是由于P为鱼类骨骼和鳞片的组成成分，为鱼类必需的常量元素，而饲料中的P是养殖鱼类的主要磷源所致[26]。草鱼粪便中的粗脂肪含量升高而无氮浸出物含量降低，推测是因食物中的膳食纤维促进了脂肪代谢，并阻碍肠道对脂肪的吸收利用率[27]。此外，P也可促进鱼类脂肪代谢，减少鱼体脂肪沉积[26]。有研究表明草鱼的主要能源物质是淀粉，而对脂肪的利用率较低[28]。提示在以水葫芦作为草鱼饵料时，尽管水葫芦中可被草鱼利用的营养成分较少，却促进了草鱼的脂肪代谢，这为后期水葫芦在水产养殖中的应用提供重要参考。
营养成分测定结果显示，水葫芦干物质中纤维素含量较高，约占植物干质量的1/2。以水葫芦投喂草鱼后，其粪便中的粗蛋白、粗纤维及矿物质元素含量与水葫芦相比无明显变化，提示鱼类对水葫芦的蛋白质、纤维素及矿物质元素等成分的利用效率不高。这可能是因为饵料中纤维素含量较高，过量的纤维素加速了食糜通过消化道时的速度，使消化时间缩短，导致蛋白质和多种营养元素吸收利用率下降[29]。研究表明，食物中粗纤维的增多会增加动物饱腹感，可有效控制动物的采食量，维持消化系统微生态平衡，增强机体的免疫力[30-31]。因此，在单独使用水葫芦投喂草鱼的实验中，水葫芦可能主要起增加食后饱腹感、防止肠道疾病、改善肠道健康的作用，但其营养物质未被草鱼充分利用就排出。表明草鱼对水葫芦的直接利用效率较低，对草鱼的生长没有显著贡献，因此在利用草鱼抑制水葫芦过程中需要添加其他饲料。
3.2 福寿螺对草鱼粪便再利用的应用前景
福寿螺是一种杂食性动物，食性广，可摄食包括水生软体动物、水生昆虫、甲壳类、小鱼、植物等，在极端环境下甚至可摄取水中植物腐烂枝叶来维持生命[32-34]。本研究表明，实验组的生长速度显著低于对照组，摄食量显著高于对照组，而食物转化率却低于对照组。经35 d饲养，实验组的螺平均体质量从 (7.48±0.26) g增至 (9.27±0.36) g，前后差异极显著，表明投喂草鱼粪便也能基本满足福寿螺的生长需求。此外，实验组的螺营养成分与对照组无相比显著差异，表明投喂草鱼粪便并不影响福寿螺的体组成。
本研究在两组福寿螺的肝脏、肠道、胃等组织中均检测到淀粉酶、脂肪酶和纤维素酶，其中纤维素酶含量最高，这与吴海洪[35]、徐建荣等[36]对福寿螺纤维素酶的研究结果一致。但两组间除胃淀粉酶活性差异显著外，其余组织中的消化酶活性均无显著性差异。表明2种饵料未对福寿螺的消化能力产生明显的影响，因此福寿螺对草鱼的粪便再利用是可行的。
水葫芦的迅速生长能较好地吸收水体中的N、P等富营养元素，草鱼摄食水葫芦能有效控制水葫芦快速繁殖，避免造成生态污染[6-7, 37-39]。草鱼摄食富含纤维的水葫芦可维持鱼体消化系统的微生态平衡，鱼体可通过消化吸收作用将植物中少部分营养成分转化为体成分，另一部分以排泄物的形式排到水体，排泄物中的部分营养物质可被下一营养级再次利用，减少资源浪费[40-41]。福寿螺的生命力强，生长快速，可作为替代鱼粉的动物蛋白源开发[42-45]。因此，福寿螺通过吸收草鱼粪便和水葫芦中的营养物质，将初级生产量转化为次级生产量并以产品形式带出水体，在一定程度上减轻了水体的N、P负荷。这种方式虽然存在草鱼粪便收集费时、费工等缺点，但随着新型生态养殖模式的出现，以及粪便自动分离技术的应用，利用福寿螺对草鱼粪便再利用具有较好的应用前景。这种方式不仅可以通过获取螺产品带来一定的经济效益，还能在一定程度上减轻水体的N、P负荷。因此，利用福寿螺处理草鱼粪便具有一定的可行性。
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表 1 草鱼粪便和水葫芦的常规营养成分
Table 1 Main nutrition components of grass carp feces and water hyacinth
% 组分
Composition草鱼粪便
Grass carp feces水葫芦
Water hyacinth总氮 Total nitrogen 0.120 0 0.130 0 总磷 Total phosphorus 0.019 4 0.031 1 粗蛋白质 Crude protein 0.720 0 0.810 0 粗脂肪 Crude fat 0.900 0 0.200 0 粗纤维 Crude fiber 3.900 0 3.470 0 粗灰分 Crude ash 0.840 0 0.850 0 无氮浸出物 N-free extract 0.240 0 0.440 0 干物质 Dry matter 6.600 0 5.800 0 水分 Moisture 93.400 0 94.230 0 
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表 2 2种饵料饲养的福寿螺生长情况比较
Table 2 Comparison of growth of P. canaliculate fed by two kinds of baits
项目
Item草鱼粪便组
Grass carp feces group水葫芦组
Water hyacinth group初均质量 (IBW, g) 7.48±0.26B 7.47±0.17B 末均质量 (FBW, g) 9.27±0.36Ab 12.43±0.42Aa 特定生长率 (SGR, %·d−1) 0.61±0.11b 1.47±0.11a 成活率 (SR, %) 77.78±9.72 86.67±5.77 摄食率 (FR, %) 97.77±4.40a 71.47±4.20b 食物转化率 (FCR, %) 0.07±0.01b 0.21±0.18a 注：同一行数据上标不同小写字母表示组间同一项目具极显著差异 (P<0.01)；同一列数据上标不同大写字母表示组内不同项目具极显著差异 (P<0.01) Note: The data with different uppercase superscripts indicate very significant difference of the same project between the groups (P<0.01); the data with different lowercase superscripts indicate very significant difference of different projects between the groups (P<0.01).
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表 3 2种饵料饲养下福寿螺软体部体组成比较
Table 3 Comparison of body composition of P. canaliculate fed by two kinds of baits
% 组分
Composition草鱼粪便
Grass carp feces group水葫芦
Water hyacinth group粗蛋白质 Crude protein 10.83±0.25 10.60±0.40 粗脂肪 Crude fat 0.30±0.10 0.40±0.10 粗灰分 Crude ash 4.13±0.15 4.00±0.10 无氮浸出物 N-free extract 7.43±0.45 7.40±0.46 干物质 Dry matter 24.07±0.90 23.40±0.96 水分 Moisture 76.20±0.52 76.70±0.53
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期刊类型引用(1)
1. 年勇白丁，张玥滢，张维柯，陈华保，万宣伍，马利，杨春平. 毒杀福寿螺槟榔碱饵料的研制. 植物医学. 2025(01): 75-83 . 
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