珍珠贝外套膜酶解产物促进皮肤创伤愈合效果研究

杨发明, 林海生, 秦小明, 章超桦, 曹文红, 高加龙

杨发明, 林海生, 秦小明, 章超桦, 曹文红, 高加龙. 珍珠贝外套膜酶解产物促进皮肤创伤愈合效果研究[J]. 南方水产科学, 2019, 15(5): 92-98. DOI: 10.12131/20190079
引用本文: 杨发明, 林海生, 秦小明, 章超桦, 曹文红, 高加龙. 珍珠贝外套膜酶解产物促进皮肤创伤愈合效果研究[J]. 南方水产科学, 2019, 15(5): 92-98. DOI: 10.12131/20190079
YANG Faming, LIN Haisheng, QIN Xiaoming, ZHANG Chaohua, CAO Wenhong, GAO Jialong. Effect of enzymatic hydrolysis from mantle of pearl oyster on skin wound healing[J]. South China Fisheries Science, 2019, 15(5): 92-98. DOI: 10.12131/20190079
Citation: YANG Faming, LIN Haisheng, QIN Xiaoming, ZHANG Chaohua, CAO Wenhong, GAO Jialong. Effect of enzymatic hydrolysis from mantle of pearl oyster on skin wound healing[J]. South China Fisheries Science, 2019, 15(5): 92-98. DOI: 10.12131/20190079

珍珠贝外套膜酶解产物促进皮肤创伤愈合效果研究

基金项目: 现代农业产业技术体系建设专项资金 (CARS-49);广东海洋大学博士启动项目 (R17082);广东海洋大学“海之帆”起航计划大学生科技创新培育项目 (230419038);广东普通高等学校水产品高值化加工与利用创新团队项目 (GDOU2016030503);广东省应用型科技研发专项资金项目 (2016B020235002)
详细信息
    作者简介:

    杨发明 (1995—),男,硕士研究生,从事海洋功能活性物质研究。Email: yangfm0123@163.com

    通讯作者:

    秦小明 (1964—),男,博士,教授,从事水产品精深加工、贝类活性物质研究。E-mail: xiaoming0502@21cn.com

  • 中图分类号: TS 254.9

Effect of enzymatic hydrolysis from mantle of pearl oyster on skin wound healing

  • 摘要:

    为进一步拓宽马氏珠母贝(Pinctada martensii)的高值化利用途径,文章探讨了马氏珠母贝外套膜酶解产物体外抗菌活性、促凝血作用以及对小鼠软组织开放性创伤愈合效果。结果表明,珍珠贝外套膜酶解产物具有一定的促凝血作用,但对13种测试菌无抑制作用;涂抹给药6 d后,给药组小鼠的创伤愈合率显著高于阴性对照组(P<0.05),与阳性对照组无显著差异(P>0.05);给药组的第14天愈合率达100%,疤痕缩小率显著高于阴性对照组(P<0.05)。生化指标测试结果显示,与2个对照组相比,马氏珠母贝外套膜酶解产物能够抑制炎症因子IL-6生成;与阴性对照组相比,其可极显著促进IL-10分泌;与阴性对照组相比,给药组皮肤组织中FGF-2含量无显著性差异(P>0.05),阳性对照组EGF含量显著高于其他组(P<0.05);而TGF-β和CCND1含量均显著高于阴性对照组(P<0.05)。综上,马氏珠母贝外套膜酶解产物具有一定促凝血、抑制炎症作用并促进生长因子分泌,从而加快小鼠软组织开放性创伤愈合,对浅表瘢痕增生具有一定的抑制作用。

    Abstract:

    In order to promote the high value utilization of pearl oyster (Pinctada martensii), we were determined explore the antibacterial activity and procoagulant activity of enzymatic hydrolysis from its mantle (EHM), and the effects of EHM on open wound healing of skin of mice. Results showed that EHM possessed of procoagulant activity in mice but had no antibacterial activity against 13 tested strains. Compared with the negative control group, the healing rate of wound of mice increased significantly after skin application with EHM for 6 d (P<0.05), but there was no significant difference with comparison with the positive control group (P>0.05). The healing rate was 100% on 14th day for the drug group, and the scar contraction rate was significantly higher than that of the negative control group (P<0.05). Biochemical indicators test indicated that EHM had significant inhibitation effect on inflammatory factor IL-6 (P<0.05); compared with the negative control group, it could promote IL-10 secretion in wound tissues significantly (P<0.05), but there was no significant difference in FGF-2 content in skin tissue of the drug groups (P>0.05), and EGF content in the positive control group was significantly higher than that in the other groups (P<0.05). Howerer, there was no significant difference in the contents of FGF-2 and EGF between the drug groups (P<0.05). In summary, EHM has procoagulant, anti-inflammatory and promotional effects, which can accelerate the open wound healing of soft tissue in mice and has a certain inhibitory effect on superficial scar hyperplasia.

  • 北盘江发源于云南宣威马雄山西北麓,流经滇东、黔西南,在贵州省望谟县蔗香双江口与南盘江汇合后称红水河,其水能资源十分丰富,有多处优良水力坝址。随着11座梯级水电站在北盘江上陆续建成运行,势必对该流域鱼类资源产生重要影响。为了防止水利工程对河道鱼类产生不利影响,结合工程实际情况决定采用增殖放流措施来保护鱼类资源。近期正在放流的对象有长臀(Cranoglanis bouderius)、光倒刺鲃(Spinibarbus hollandi)、白甲鱼(Onychostoma sima)、花(Hemibarbus maculatus),其中长臀已被列入《中国濒危动物红皮书—鱼类》[1]。贵州北盘江鱼类增殖放流站已于2009年12月和2010年9月在光照电站库区和董箐电站库区放流光倒刺鲃、长臀、花和白甲鱼共计624 310尾[2]。根据近期的回捕调查报告以及对当地渔民的采访得知,目前白甲鱼的放流效果最好,许多河段都能捕到持有荧光标记的白甲鱼,而效果最差的为长臀

    根据国外研究报道,对于放流的幼鱼,在放流后7 d内能否生存取决于其游泳能力,且有过逃避捕食经验的鱼会比无经验的鱼更好地逃避敌害而幸存下来[3]。其中突进游泳是鱼类在逃避敌害、捕获食物、短暂急促环境刺激、穿越高速水流等情况下表现出的游泳行为[4-6],在一定程度上决定了鱼类野外生存的能力。可以认为放流鱼的突进游速与其野外生存能力之间存在着一定的联系。

    突进游速持续时间在20 s以内,是鱼类无氧运动的重要测量指标[7],是鱼类3种常规判定鱼类游泳能力指标之一[8],而中国学者对鱼的突进游速研究甚少,仅见史航等[9]对许氏平鲉(Sebastods schlegelii)、大泷六线鱼(Hexagrammos otakii)的临界游速与爆发游速及其生理指标的研究和乔云贵等[10]对不同淡水鱼类游泳速度的初步研究。而且中国对于游泳能力的研究主要是为近年来兴起的鱼道建设提供设计参考资料,对于游泳能力与增殖放流之间联系的探索并不多。对已有的长臀以及白甲鱼这些经济鱼类的研究更多侧重于生物特性、养殖繁育方面[11-13],而关于2种鱼类的游泳行为的研究目前还未见报道。文章通过对长臀和白甲鱼2种放流鱼种突进游速的测试,为增殖放流活动以及后期放流效果评估提供基础资料。

    测试研究所用装置为实验室自制装置[14](图 1)。装置的体积为54 L(长×宽×高:86 cm×37 cm×17 cm),观察区体积为4.50 L(长×宽×高:37 cm×11 cm×11 cm)。试验装置通过调频器改变电机的转速来实现水流流速的改变,在水流进入观察区处设置整流器,使得试验鱼能在较为平稳的近似等速的水流中游泳,当试验鱼在迎流的游动中保持相对位置不变时可认为鱼在用一个与水流流速十分接近的游速在游动,最后认为此时水流的流速等于试验鱼的游速。整个装置中的水流处于循环流动中,在螺旋桨的旁边开一圆形小孔,可以补充与大气连接的水体进入密闭空间,使水流获得一定的溶氧,进一步减小溶氧因素对鱼类游泳能力的影响。

    图  1  测试鱼类游泳能力装置示意图
    1.电动机;2.变频器;3.拦网;4.外箱;5.摄像机;6.游泳槽;7.整流器;8. 螺旋桨
    Fig. 1  Device for testing swimming ability of fish
    1. pump; 2. frequency controller; 3. net; 4. tank; 5. camera; 6. swimming tunnel; 7. flow streamer; 8. propeller

    试验鱼由贵州北盘江光照鱼类增殖放流站提供,选取即将要放流的白甲鱼和长臀各20尾,试验前在循环控温水池中(水容量8.50 m3)暂养2 d,暂养期间每天用饵料投足喂饱。采用曝气自来水,水中溶解氧质量浓度大于7 mg·L-1,水温控制在(22±1)℃,光照为室内自然光。2 d后再从中挑出体质状况良好、未受伤的样本各10尾进行测试。其中长臀体长为6.50~15.50 cm,白甲鱼的体长为8.20~23.40 cm。

    通过调节变频器控制电机转速从而改变试验水槽中的水流流速,频率步长为4 Hz。此次试验在游泳槽的观察区选取3个断面,每个断面上选取上、中、下3个点进行测速,水流的速度由Vectrino小威龙点式流速仪(Nortek)测定,每一频率下各个点读取3次读数,最后取平均值。建立流速(y) 与调节频率(x) 之间的线性关系:y=0.035 1x-0.003 9,R2=0.998 2 (图 2)。

    图  2  速度与频率的关系
    Fig. 2  Relationship between speed and frequency

    第一步需要进行临界游速Ucrit预试验。选取1尾体质状况良好的鱼放于水槽游泳区内,给鱼一个极小的流速适应20 min,之后每1min以0.5 BL·s-1(BL:体长)的速度升高水流速度,直到试验鱼疲劳。由频率与速度关系得出临界游速粗略值,作为随后正式试验的调节参数。

    正式试验时,在循环控温水池中选取状况良好、未受伤的2种鱼各10尾进行逐条试验。将每尾试验鱼用直径为20 cm的小塑料盆舀至试验水槽测试区,封上测试区顶盖,开启调频电机,在0.5 BL·s-1的水流速度下适应1 h后,每隔5 min将流速调高0.5 BL·s-1直至60%的Ucrit估计值[15],以后每隔20 s将流速提高15%Ucrit,直到试验鱼达到力竭状态(疲劳判定准则为试验鱼被水冲至游泳槽尾部拦网并停留20 s以上)。整个游泳试验过程溶解氧质量浓度不低于7 mg·L-1,游泳装置内水温控制在(22.0±0.5)℃。记录试验鱼的力竭时刻,并将其从观察区中取出,测定体长、体质量。Uburst计算公式参照临界游速公式[16]

    $$ U_{\text {burst }}=U+(t / T) \Delta U $$ (1)

    式中T为在各速度梯度下设定时间(min),U为鱼力竭前一档速度,ΔU为各速度梯度的速度增量(15% Ucrit估计值),t为未能完成设定时间的实际持续游泳时间(t<20 s)。实测Uburst即为绝对临界游泳速度$U_{\text {burst }}^a$ ,为了消除体长对Uburst的影响、以便更有效地比较各种鱼的游泳能力,一般采用相对临界游泳速度(Ur,单位为BL·s-1),其计算公式表示为:

    $$ U_{\text {burst }}^r=U_{\text {burst }}^a/ B L $$ (2)

    试验测试所得数据用Excel 2003进行计算绘图并用SPSS 19.0软件进行了鱼种之间数据比较,分析比较2种鱼类的突进游速及相对突进游速之间的差异。统计值以平均数±标准差(X ±SD)描述,差异显著以P<0.05表示。通过回归分析对鱼类体长与临界游速、体长与突进游速的关系进行拟合。

    根据鱼类游速公式计算,经分析得出长臀和白甲鱼的突进游速与相对突进游速(表 1)。试验水温控制在(22±1)℃的情况下,白甲鱼的突进游速和相对突进游速都高于长臀的相应游速,大体可看出长臀的突进游泳能力比白甲鱼要弱。经统计检验得出长臀和白甲鱼2种鱼的突进游速和相对突进游速均存在显著差异(P < 0.05)。

    表  1  长臀和白甲鱼的突进游速
    Table  1  Burst swimming speed of C.bouderius and O.sima
    种类
    species
    体长/cm
    length
    突进游速/cm·s-1
    burst swimming speed
    相对突进游速/BL·s-1
    relative burst swimming speed
    长臀(C.bouderius) 11.44±3.31 94.10±10.93a 8.67±1.75a
    白甲鱼(O.sima) 14.99±4.46 153.70±9.97b 10.94±2.71b
    注:表中的值为平均值±标准差(n=10);同一列中具有不同字母标记的数值表示差异显著(P < 0.05)
    Note: Data are shown in X ±SD(n=10);values with different superscript letters in the same column are different from each other(P < 0.05).
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    2种鱼的突进游速随体长的增长呈递增趋势(图 3),而相对突进游速随体长的增长则呈递减趋势,并且线性关系比较显著(图 4)。其中长臀的突进游速与体长的曲线估计回归拟合关系式为y1=3.209 5x+57.383,R2=0.943 4;白甲鱼的突进游速与体长的曲线估计回归拟合关系式为y2=2.096 8x+122.27,R2=0.878 6;长臀的相对突进游速与体长的曲线估计回归拟合关系式为y3=-0.511 1x+14.512,R2=0.934 4;白甲鱼的相对突进游速与体长的曲线估计回归拟合关系式为y4=-0.579 4x+19.629,R2=0.908 7。

    图  3  长臀(a)和白甲鱼(b)的突进游速与体长关系
    Fig. 3  Relationship between burst swimming speed and body length of C.bouderius (a) and O.sima (b)
    图  4  长臀(a)和白甲鱼(b)的相对突进游速与体长关系
    Fig. 4  Relationship between relative burst swimming speed and body length of C.bouderius (a) and O.sima (b)

    衡量突进游泳行为的指标——突进游速与持续时间,与鱼的规格等因素有关,就绝对速度而言,突进游速与鱼的体长成正比例关系,而相对游速则与鱼的体长成反比例关系[17-18]。此研究结果表明,白甲鱼的突进游速大于长臀,且2种鱼的突进游速随体长增加而近似线性增大,而相对突进游速随着体长的增加而近似线性减小,这与之前其他研究[17-18]所得结论相一致。目前对于鱼类突进游速的研究报道较少。此研究中体长为(11.44±3.31)cm的长臀相对爆发游速为(8.67±1.75)BL·s-1,与乔云贵等[10]研究所得体长为(16.88±1.99)cm的鲫(Carassius auratus)相对爆发游速为(8.64±0.60) BL·s-1的结果相近。史航等[9]研究表明体长为10.00~22.00 cm的许氏平鲉其爆发游速为76.68~118.18 cm·s-1、体长为10.00~22.00 cm的大泷六线鱼其爆发游速为81.69~121.25 cm·s-1,而此研究所得的长臀(体长6.50~15.50 cm)的突进游速范围为79.00~110.00 cm·s-1,与史航等[9]的测试结果相符。笔者研究中白甲鱼的相对突进游速为(10.94±2.71)BL·s-1,这与一般情况下对多数鱼而言突进游泳速度都可近似采用10.00 BL·s-1进行估算的结论[19-20]也相一致。另外,从此研究结果可知在体长基本相同的情况下,白甲鱼的突进游速明显高于长臀的突进游速,并且高于之前中国学者研究的鱼类的突进游速,表现了很强的游泳能力。

    长臀和白甲鱼的突进游速随着体长的增加而增大的现象,可能是由于鱼在水中发生游泳行为时,其单位体质量所需要的前进功率与其体长大小成反比[21],即体长越长的鱼消耗的推进能量越少,体长越短的鱼需要更多的能量来保持推进。笔者研究的试验鱼暂养与试验期间,白甲鱼常从循环水池或游泳槽中跃出,表明白甲鱼具有较强的跳跃能力。有学者认为,采用动量守恒的原理,通过公式Vburst =(2gh)1/2可以看出跳跃能力越高具备的突进游速也越大[22]。笔者认为白甲鱼突出的游泳能力主要体现在体型特征上,白甲鱼呈典型纺锤型体,侧扁,背部在背鳍前方隆起,与大洋性鱼类旗鱼(Histiophorus orientalis)的形体特征十分相似,而据报道旗鱼有很强的游泳能力[23]。因为笔者研究测试的2种鱼苗均为增殖放流鱼种,两者均生活在人工饲养环境下,生活水流都趋于平缓,摄食依靠人工喂养,并未在野外生活过,可认为此研究中2种鱼类游泳能力的差异受培苗期间栖息环境及生活习性等因素的影响较小。而在野外栖息环境中,鱼类游泳速度与众多因素有关,包括温度和溶解氧、生理状况、发育阶段等[24],都会造成长臀与白甲鱼在突进游速上的差异。

    笔者认为,白甲鱼的增殖放流效果显著可能得益于其突出的游泳能力,而其体型特征是突出游泳能力的根本原因;长臀由于突进游速较小再加上环境适应能力较差,可能导致野外成活率降低,从而影响放流效果。因此,在增殖放流活动中,条件允许的情况下选择具备白甲鱼体型特征的鱼类,有利于提高其放流效果。

    研究表明,大规格的放流鱼苗成活率要高于小规格的鱼苗[25],这与鱼类的突进游速随着体长的增大而增加存在一定的关系。可以根据鱼类体长与突进游速的关系得出鱼类在野外生存所需最佳突进游速下的体长参数。由于研究鱼类野外生存所需最佳突进游速涉及众多因素,目前没有相关的概念阐述,笔者研究仅从捕食关系来选定野外生存最佳突进游速。北盘江中分布着一定数量的平均体长在20.00 cm左右的鳜(Simiperca)、鳡(Elopichthys bambusa)、鲶(Silurus)等野生鱼,这些鱼种在遇到尺寸合适的放流幼鱼时会进行猎食,由于绝大多数鱼类的突进游速可近似采用10.00 BL·s-1进行估算,笔者研究采用9.00 BL·s-1估算,认为3种捕食鱼的突进游速为180.00 cm·s-1。则放流鱼类要想逃脱捕食鱼类的攻击至少需要具备180.00 cm·s-1的突进游速,因此选择该游速为放流鱼类野外生存的最佳突进游速。根据笔者研究得出的突进游速与体长的关系,计算出长臀的野外生存最佳突进游速对应的体长为38.20 cm,白甲鱼的野外生存最佳突进游速对应的体长为27.53 cm。放流的2种鱼中白甲鱼的平均体长更接近于其野外生存最佳突进游速对应的体长,长臀的放流鱼体长与相应的最佳突进游速下的体长差距较大,这也很好地解释了实践中白甲鱼显著的放流效果。此研究结论可为增殖放流鱼苗规格的选择提供较好的参考资料。

    目前对于突进游速的测试方法还不成熟,笔者仅参照相对较为成熟的临界游速测试方法测定长臀和白甲鱼的突进游速,结果能否体现2种鱼类的真实突进游速有待深入验证。突进游泳能力在放流后的关键成活阶段所发挥作用的程度也有待在研究北盘江各种鱼类之间的竞争与捕食关系的基础上深入探讨,此外对于文章中关于最佳突进游速下的体长参数的应用也有很多局限,如并未真正地获得北盘江捕食鱼类的突进游速资料,放流鱼苗规格的选择也应考虑成本、遗传效应[26]等因素,需要综合各因素来决定具体鱼苗尺寸。

  • 图  1   给药组对小鼠创面的影响

    Figure  1.   Effect of drug group on wound of mice

    图  2   第14天马氏珠母贝外套膜酶解产物对小鼠皮肤创伤瘢痕生成的影响

    Figure  2.   Effect of EHM on scar formation of skin wounds of mice on Day 14

    图  3   马氏珠母贝外套膜酶解产物对创伤皮肤组织中炎症因子的影响

    * . 组间有极显著差异(P<0.01)

    Figure  3.   Effect of EHM on inflammatory factors in wound skin tissue

    *. very significant difference among groups (P<0.01)

    表  1   马氏珠母贝外套膜酶解产物对小鼠断尾创口的出血时间和出血量的影响

    Table  1   Effect of EHM on bleeding time and blood loss of tail            wound of mice        $\overline {\mathit{\boldsymbol{X}}} {\bf \pm} {\bf{SD}}$, n=5

    组别
    group
    出血时间/min
    bleeding time
    出血量/g
    amount of bleeding
    阴性对照组
    negative control
    5.05±0.79c 0.015 2±0.001 9c
    阳性对照组
    positive control
    0.94±0.49b 0.005 4±0.001 7b
    给药组
    drug group
    1.97±0.26a 0.009 6±0.001 8a
    注:同列中标有不同小写字母者表示组间有显著性差异 (P<0.05),标有相同小写字母者表示组间无显著性差异 (P>0.05),下表、后图同此 Note: Different and same letters within the same row indicate significant (P<0.05) and insignificant different (P>0.05), respectively. The same case in the following tables and figures.
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    表  2   马氏珠母贝外套膜酶解产物对小鼠皮肤创伤愈合的影响

    Table  2   Effect of EHM on skin wound healing of mice $\overline {\mathit{\boldsymbol{X}}} {\bf \pm} {\bf{SD;}}\;$ %

    组别
    group
    第0天
    Day 0
    第6天
    Day 6
    第10天
    Day 10
    第14天
    Day 14
    阴性对照组 negative control 0±0.00 14.17±2.89b 35.86±8.66b 80.42±6.17b
    阳性对照组 positive control 0±0.00 35.83±6.88a 56.67±17.02a 92.92±6.41a
    给药组 drug group 0±0.00 28.33±6.88a 87.50±11.11a 100.00±0.00a
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    表  3   马氏珠母贝外套膜酶解产物对创伤皮肤组织中生长因子的影响

    Table  3   Effect of EHM on growth factors in wound skin tissue on Day 7 $\overline {\mathit{\boldsymbol{X}}} {\bf \pm} {\bf{SD}}$; μg·mL–1

    组别
    group
    成纤维细胞生长因子2
    FGF-2
    转化生长因子β
    TGF-β
    细胞生长周期素1
    CCND1
    表皮生长因子
    EGF
    阴性对照组 negative control 36.58±2.65a 0.44±0.04b 1.67±0.50a 131.37±59.51a
    阳性对照组 positive control 28.72±5.65a 1.55±0.11a 2.74±1.21a 1 674.34±913.78b
    给药组 drug group 32.60±5.00a 2.09±0.89a 6.60±1.63b 660.59±376.41a
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    表  4   马氏珠母贝外套膜酶解产物对创伤皮肤组织中羟脯氨酸的影响

    Table  4   Effect of EHM on hydroxyproline in wound skin tissue              $\overline {\mathit{\boldsymbol{X}}} {\bf \pm} {\bf{SD}} $; μg·mL–1

    组别
    group
    造模后时间/d post-moulding time
    714
    阴性对照组 negative control 7.58±0.00ab 13.10±2.11b
    阳性对照组 positive control 4.60±0.99a 23.86±2.73b
    给药组 drug group 4.10±0.89ac 10.28±1.12a
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出版历程
  • 收稿日期:  2019-04-04
  • 修回日期:  2019-06-09
  • 录用日期:  2019-07-21
  • 网络出版日期:  2019-07-23
  • 刊出日期:  2019-10-04

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